Non-Paretic Arm Motor Deficit and Recovery as a Function of Damage Lateralization after Stroke: Biomechanical Study

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The aim was to study the dependence of post stroke motor impairments of the paretic and the intact arm of lesion lateralization and paresis severity. The influence of lateralization of the lesion and the severity of paresis on the recovery of motor functions after rehabilitation using a hand exoskeleton controlled by a brain-computer interface was also studied. The study included 24 patients, 12 with left hemisphere involvement and 12 with right hemisphere involvement. Each group included 6 patients with moderate paresis and 6 patients with severe paresis. As motor tests, isolated movements in the joints of the paretic and intact hands were used before and after the rehabilitation course. Joint torque and motion isolation degree were used to assess motor function. It is shown that the muscle moments of the intact arm are greater in the case of damage to the left hemisphere; the asymmetry of the moments in the joints in this case was more pronounced than in the case of damage to the right hemisphere. This may be due to a greater imbalance in the activity of the hemispheres. The effectiveness of rehabilitation was manifested in: 1) an increase in moments in the joints in both paretic and intact hands; 2) an increase in the symmetry of the biomechanical parameters of the paretic and intact hands, which may indicate the restoration of the balance of the activity of the hemispheres. Biomechanical analysis of isolated movements allows suggests the pronation-supination in the vertical position of the arm as a sensitive indicator of motor function recovery after stroke.

About the authors

E. V. Biryukova

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology of RAS

Email: kotovsv@yandex.ru
Russia, Moscow

A. A. Kondur

Vladimirskiy Moscow Regional Research and Clinical Institute

Email: kotovsv@yandex.ru
Russia, Moscow

S. V. Kotov

Vladimirskiy Moscow Regional Research and Clinical Institute

Author for correspondence.
Email: kotovsv@yandex.ru
Russia, Moscow

L. G. Turbina

Vladimirskiy Moscow Regional Research and Clinical Institute

Email: kotovsv@yandex.ru
Russia, Moscow

P. D. Bobrov

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology of RAS; Pirogov Russian National Research Medical University

Email: kotovsv@yandex.ru
Russia, Moscow; Russia, Moscow

References

  1. Given J.D., Dewald J.P., Rymer W.Z. Joint dependent passive stiffness in paretic and contralateral limbs of spastic patients with hemiparetic stroke // J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 1995. V. 59. № 3. P. 271.
  2. Levin M.F. Interjoint coordination during pointing movements is disrupted in spastic hemiparesis // Brain. 1996. V. 119. P. 281.
  3. Beer R.F., Dewald J.P., Dawson M.L., Rymer W.Z. Target-dependent differences between free and constrained arm movements in chronic hemiparesis // Exp. Brain Res. 1989. V. 156. № 4. P. 458.
  4. Haaland K.Y., Harrington D.L. Hemispheric asymmetry of movement // Curr. Opin. Neurobiol. 1996. V. 6. № 6. P. 796.
  5. Sunderland A. Recovery of ipsilateral dexterity after stroke // Stroke. 2000. V. 31. № 2. P. 430.
  6. Duque J., Hummel F., Celnik P. et al. Transcallosal inhibition in chronic subcortical stroke // Neuroimage. 2005. V. 28. № 4. P. 940.
  7. Gerloff C., Bushara K., Sailer A. et al. Multimodal imaging of brain reorganization in motor areas of the contralesional hemisphere of well recovered patients after capsular stroke // Brain. 2006. V. 129. P. 791.
  8. Desrosiers J., Bourbonnais D., Bravo G. et al. Performance of the 'unaffected' upper extremity of elderly stroke patients // Stroke. 1996. V. 27. № 9. P. 1564.
  9. Lang C.E., Wagner J.M., Edwards D.F., Dromerick A.W. Upper extremity use in people with hemiparesis in the first few weeks after stroke // J. Neurol. Phys. Ther. 2007. V. 31. № 2. P. 56.
  10. Wetter S., Poole J.L., Haaland K.Y. Functional implications of ipsilesional motor deficits after unilateral stroke // Arch. Phys. Med. Rehabil. 2007. V. 86. № 4. P. 776.
  11. Rinehart J.K., Singleton R.D., Adair J.C. et al. Arm use after left or right hemiparesis is influenced by hand preference // Stroke. 2009. V. 40. № 2. P. 545.
  12. Vega-González A., Granat M.H. Continuous monitoring of upper-limb activity in a free-living environment // Arch. Phys. Med. Rehabil. 2005. V. 86. № 3. P. 541.
  13. Sainburg R.L., Maenza C., Winstein C., Good D. Motor lateralization provides a foundation for predicting and treating non-paretic arm motor deficits in stroke // Adv. Exp. Med. Biol. 2016. V. 957. P. 257.
  14. Pandian S., Arya K.N., Kumar D. Effect of motor training involving the less-affected side (MTLA) in post-stroke subjects: a pilot randomized controlled trial // Top. Stroke Rehabil. 2015. V. 22. № 5. P. 357.
  15. Maenza C., Wagstaff D.A., Varghese R. et al. Remedial training of the less-impaired arm in chronic stroke survivors with moderate to severe upper-extremity paresis improves functional independence: a pilot study // Front. Hum. Neurosci. 2021. V. 15. P. 645714.
  16. Delden van A.E.Q., Peper C.E., Beek P.J., Kwakkel G. Unilateral versus bilateral upper limb exercise therapy after stroke: A systematic review // J. Rehabil. Med. 2012. V. 44. № 2. P. 106.
  17. Ang K.K., Guan C., Chua K.S.G. et al. A large clinical study on the ability of stroke patients to use an EEG-based motor imagery brain-computer interface // Clin. EEG Neurosci. 2011. V. 42. № 4. P. 253.
  18. Ang K.K., Guan C., Phua K.S. et al. Brain-computer interface-based robotic end effector system for wrist and hand rehabilitation: results of a three-armed randomized controlled trial for chronic stroke // Front. Neuroeng. 2014. V. 7. P. 30.
  19. Ang K.K., Chua K.S.G., Phua K.S. et al. A randomized controlled trial of EEG-based motor imagery brain-computer interface robotic rehabilitation for stroke // Clin. EEG Neurosci. 2015. V. 46. № 4. P. 310.
  20. Ramos-Murguialday A., Broetz D., Rea M. et al. Brain-machine interface in chronic stroke rehabilitation: a controlled study // Ann. Neurol. 2013. V. 74. № 1. P. 100.
  21. Ono T., Shindo K., Kawashima K. et al. Brain-computer interface with somatosensory feedback improves functional recovery from severe hemiplegia due to chronic stroke // Front. Neuroeng. 2014. V. 7. P. 19.
  22. Frolov A.A., Mokienko O., Lyukmanov R. et al. Post-stroke rehabilitation training with a motor-imagery based brain-computer interface (BCI)-controlled hand exoskeleton: a randomized controlled multicenter trial // Front. Neurosci. 2017. V. 11. P. 400.
  23. Buch E., Weber C., Cohen L.G. et al. Think to move: a neuromagnetic brain-computer interface (BCI) system for chronic stroke // Stroke. 2008. V. 39. № 3. P. 910.
  24. Бирюкова Е.В., Павлова О.Г., Курганская М.Е. и др. Восстановление двигательной функции руки с помощью экзоскелет кисти, управляемого интерфейсом “мозг-компьютер”. Случай пациента с обширным поражением мозговых структур // Физиология человека. 2016. Т. 42. № 1. С. 19. Biryukova E.V., Pavlova O.G., Kurganskaya M.E. et al. Recovery of the motor function of the arm with the aid of a hand exoskeleton controlled by a brain–computer interface in a patient with an extensive brain lesion // Human Physiology. 2016. V. 42. № 1. P. 13.
  25. Young B.M., Nigogosyan Z., Walton L.M. et al. Changes in functional brain organization and behavioral correlations after rehabilitative therapy using a brain-computer interface // Front. Neuroeng. 2014. V. 7. P. 26.
  26. Cervera M.A., Soekadar S.R., Ushiba J. et al. Brain-computer interfaces for post-stroke motor rehabilitation: a metaanalysis // Ann. Clin. Transl. Neurol. 2018. V. 5. № 5. P. 651.
  27. Котов С.В., Романова М.В., Кондур А.А. и др. Реорганизация биоэлектрической активности неокортекса после инсульта в процессе реабилитации с использованием интерфейса “мозг-компьютер”, управляющего экзоскелетом кисти // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2020. Т. 70. № 2. С. 217.
  28. Frolov A.A., Bobrov P.D., Biryukova E.V. et al. Electrical, hemodynamic and motor activities in post-stroke rehabilitation provided by the hand exoskeleton under control of brain-computer interface: clinical case study // Front. Neurol. 2018. V. 9. P. 1135.
  29. Кондур А.А., Бирюкова Е.В., Котов С.В. и др. Кинематический портрет пациента как объективный показатель состояния двигательной функции в процессе нейрореабилитации с использованием экзоскелета руки, управляемого интерфейсом мозг-компьютер // Ученые записки СПБГМУ им. И.П. Павлова. 2016. Т. 23. № 3. С. 28.
  30. Dzhalagoniya I., Biryukova E., Bushkova Y. et al. Biomechanical assessment of Fugl-Meyer score: the case of one post stroke patient who has undergone the rehabilitation using hand exoskeleton controlled by brain-computer interface // Int. J. Phys. Med. Rehabil. 2018. V. 6. № 3. P. 2.
  31. Maenza C., Good D.C., Winstein C.J. et al. Functional deficits in the less-impaired arm of stroke survivors depend on hemisphere of damage and extent of paretic arm impairment // Neurorehabil. Neur. Rep. 2020. V. 34. № 1. P. 39.
  32. Schaefer S.Y., Haaland K.Y., Sainburg R.L. Ipsilesional motor deficits following stroke reflect hemispheric specializations for movement control // Brain. 2007. V. 130. P. 2146.
  33. Schaefer S.Y., Haaland K.Y., Sainburg R.L. Hemispheric specialization and functional impact of ipsilesional deficits in movement coordination and accuracy // Neuropsychologia. 2009. V. 47. № 13. P. 2953.
  34. Mani S., Mutha P.K., Przybyla A. et al. Contralesional motor deficits after unilateral stroke reflect hemisphere-specific control mechanisms // Brain. 2013. V. 136. P. 1288.
  35. Mutha P.K., Haaland K.Y., Sainburg R.L. Rethinking motor lateralization: specialized but complementary mechanisms for motor control of each arm // PLoS One. 2013. V. 8. № 3. P. e58582.
  36. Fugl-Meyer A.R., Jääskö L., Leyman I. et al. The post-stroke hemiplegic patient. 1. a method for evaluation of physical performance // Scand. J. Rehabil. Med. 1975. V. 7. № 1. P. 13.
  37. Woytowicz E.J., Rietschel J., Goodman R.N. et al. Determining levels of upper extremity movement impairment by applying a cluster analysis to the Fugl- Meyer assessment of the upper extremity in chronic stroke // Arch. Phys. Med. Rehabil. 2017. V. 98. № 3. P. 456.
  38. Бобров П.Д., Коршаков А.В., Рощин В.Ю., Фролов А.А. Байесовский подход к реализации интерфейса мозг-компьютер, основанного на представлении движений // Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2012. Т. 62. № 1. С. 89.
  39. Lemon R. Descending pathways in motor control // Annu. Rev. Neurosci. 2008. V. 31. P. 195.
  40. Biryukova E.V., Roby-Brami A., Frolov A.A., Mokhtari M. Kinematics of human arm reconstructed from Spatial Tracking System recordings // J. Biomech. 2000. V. 33. № 8. P. 985.
  41. Хемминг Р.В. Численные методы для научных работников и инженеров. М.: Наука, 1972. С. 400.
  42. Кондур А.А., Бирюкова Е.В., Фролов А.А. и др. Восстановление двигательной функции руки после инсульта с помощью интерфейса “мозг-компьютер”, управляющего экзоскелетом кисти: эффект п овторных госпитализаций // Физиология человека. 2020. Т. 46. № 3. С. 99. Kondur A.A., Biryukova E.V., Frolov A.A. Rehabilitation of the Arm Motor Function in Poststroke Patients with an Exoskeleton-Controlling Brain–Computer Interface: Effect of Repeated Hospitalizations // Human Physiology. V. 46. № 3. P. 321.
  43. Bradnam L.V., Stinear C.M., Byblow W.D. Ipsilateral motor pathways after stroke: implications for non-invasive brain stimulation // Front. Hum. Neurosci. 2013. V. 7. P. 184.
  44. Noskin O., Krakauer J.W., Lazar R.M. et al. Ipsilateral motor dysfunction from unilateral stroke: implications for the functional neuroanatomy of hemiparesis // J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2008. V. 79. № 4. P. 401.
  45. Jayasinghe S.A.L., Good D., Wagstaff D.A. et al. Motor deficits in the ipsilesional arm of severely paretic stroke survivors correlate with functional independence in left, but not right hemisphere damage // Front. Hum. Neurosci. 2020. V. 14. P. 599220.
  46. Jebsen R.H., Taylor N., Trieschmann R.B. et al. An objective and standardized test of hand function // Arch. Phys. Med. Rehab. 1969. V. 50. № 6. P. 311.
  47. Haaland K.Y., Prestopnik J.L., Knight R.T., Lee R.R. Hemispheric asymmetries for kinematic and positional aspects of reaching // Brain. 2004. V. 127. P. 1145.
  48. Winstein C.J., Pohl P.S. Effects of unilateral brain damage on the control of goal-directed hand movements // Exp. Brain Res. 1995. V. 105. № 1. P. 163.
  49. Mutha P.K., Haaland K.Y., Sainburg R.L. The effects of brain lateralization on motor control and adaptation // J. Mot. Behav. 2012. V. 44. № 6. P. 455.
  50. Schaefer S.Y., Mutha P.K., Haaland K.Y., Sainburg R.L. Hemispheric specialization for movement control produces dissociable differences in online corrections after stroke // Cereb. Cortex. 2012. V. 22. № 6. P. 1407.
  51. Sainburg R.L., Kalakanis D. Differences in control of limb dynamics during dominant and nondominant arm reaching // J. Neurophysiol. 2000. V. 83. № 5. P. 2661.
  52. Johansson G.M., Grip H., Levin M.F., Häger C.K. The added value of kinematic evaluation of the timed finger-to-nose test in persons post-stroke // J. NeuroEng. Rehab. 2017. V. 14. № 1. P. 11.
  53. Rodrigues M.R.M., Slimovitch M., Chilingaryan G., Levin M.F. Does the Finger-to-Nose Test measure upper limb coordination in chronic stroke? // J. NeuroEng. Rehab. 2017. V. 14. № 1. P. 6.
  54. Flash T., Hogan N. The coordination of arm movements: an experimentally confirmed mathematical model // J. Neurosci. 1985. V. 5. № 7. P. 1688.
  55. Mutha P.K., Sainburg R.L., Haaland K.Y. Coordination deficits in ideomotor apraxia during visually targeted reaching reflect impaired visuomotor transformations // Neuropsychologia. 2010. V. 48. № 13. P. 3855.
  56. Zackowski K.M., Dromerick A.W., Sahrmann S.A. et al. How do strength, sensation, spasticity and joint individuation relate to the reaching deficits of people with chronic hemiparesis? // Brain. 2004. V. 127. № 5. P. 1035.
  57. Kawashima R., Yamada K., Kinomura S. et al. Regional cerebral blood flow changes of cortical motor areas and prefrontal areas in humans related to ipsilateral and contralateral hand movement // Brain Res. 1993. V. 623. № 1. P. 33.
  58. Kim S.G., Ashe J., Hendrich K. et al. Functional magnetic resonance imaging of motor cortex: Hemispheric asymmetry and handedness // Science. 1993. V. 261. № 5121. P. 615.
  59. Cavallari P., Bolzoni F., Bruttini C., Esposti R. The organization and control of intra-limb anticipatory postural adjustments and their role in movement performance // Front. Hum. Neurosci. 2016. V. 10. P. 525.
  60. Bruttini C., Esposti R., Bolzoni F., Cavallari P. Ischemic block of the forearm abolishes finger movements but not their associated anticipatory postural adjustments // Exp. Brain Res. 2014. V. 232. № 6. P. 1739.
  61. Dickstein R., Shefi S., Marcovitz E., Villa Y. Anticipatory postural adjustment in selected trunk muscles in post stroke hemiparetic patients // Arch. Phys. Med. Rehabil. 2004. V. 85. № 2. P. 261.
  62. Yang C.-L., Creath R.A., Magder L. et al. Impaired posture, movement preparation, and execution during both paretic and nonparetic reaching following stroke // J. Neurophysiol. 2019. V. 121. № 4. P. 1465.
  63. Bruttini C., Esposti R., Bolzoni F., Cavallari P. Higher precision in pointing movements of the preferred vs. non-preferred hand is associated with an earlier occurrence of anticipatory postural adjustments // Front. Hum. Neurosci. 2016. V. 10. P. 365.
  64. Massion J., Ioffe M., Schmitz C. et al. Acquisition of anticipatory postural adjustments in a bimanual load-lifting task: normal and pathological aspects // Exp. Brain Res. 1999. V. 128. № 1–2. P. 229.
  65. Viallet F., Massion J., Massarino R., Khalil R. Coordination between posture and movement in a bimanual load lifting task: putative role of a medial frontal region including the supplementary motor area // Exp. Brain Res. 1992. V. 88. № 3. P. 674.
  66. Hsieh C.L., Sheu C.F., Hsueh I.P., Wang C.H. Trunk control as an early predictor of comprehensive activities of daily living function in stroke patients // Stroke. 2002. V. 33. № 11. P. 2626.
  67. Hoyer E.H., Celnik P.A. Understanding and enhancing motor recovery after stroke using transcranial magnetic stimulation // Restor. Neurol. Neurosci. 2011. V. 29. № 6. P. 395.
  68. Dodd K.C., Nair V.A., Prabhakaran V. Role of the contralesional vs. ipsilesional hemisphere in stroke recovery // Front. Hum. Neurosci. 2017. V. 11. P. 469.
  69. Song J., Young B. M., Nigogosyan Z. et al. Characterizing relationships of DTI, fMRI, and motor recovery in stroke rehabilitation utilizing brain-computer interface technology // Front. Neuroeng. 2014. V. 7. P. 31.
  70. Bundy D.T., Souders L., Baranyai K. et al. Contralesional brain-computer interface control of a powered exoskeleton for motor recovery in chronic stroke survivors // Stroke. 2017. V. 48. № 7. P. 1908.
  71. Pichiorri F., Morone G., Petti M. et al. Brain-computer interface boosts motor imagery practice during stroke recovery // Ann. Neurol. 2015. V. 77. № 5. P. 851.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2.

Download (264KB)
Indexing metadata
3.

Download (207KB)
Indexing metadata
4.

Download (76KB)
Indexing metadata
5.

Download (68KB)
Indexing metadata
6.

Download (53KB)
Indexing metadata
7.

Download (56KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2022 Е.В. Бирюкова, А.А. Кондур, С.В. Котов, Л.Г. Турбина, П.Д. Бобров

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».