Pigmentation polymorphism of Dikerogammarus villosus (Amphipoda, Crustacea) from the Kuban River, Caucasus

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The purpose of this work was to determine the number of morphs and their ratio in the population of Dikerogammarus villosus from the Kuban River, as well as to establish color indicators and the total number of hemocytes in each morph. Amphipods were caught for study in the vicinity of the city of Krasnodar at the confluence of Lake Staraya Kuban with the Kuban River in 2023 and 2024. The analysis of color indicators was carried out using Adobe Photoshop (CIELab) and GIMP software. The total number of hemocytes was determined after the acclimation of individuals to laboratory conditions, which was performed for three days. In the Kuban River, D. villosus was found to be characterized by 4 types of pigment distribution: spotted or patterned (S), homogeneous pigmentation – melanin (M), with dorsal stripes (B) and amber (A). Based on this, we identified four morphs. At the same time, in the morphs with dorsal stripes, we identified two sub–morphs: B1 with wide pigment stripes along the entire pereon, and B2 with thin pigment stripes. The ratio (%) of morphs was as follows: B – 72.1, S – 16.0, M – 7.7, A – 3.3, and T – 0.9. There were no differences in color indices between the morphs, but statistically significant differences were found between morph M and the other morphs in color brightness, the melanin morph was 1.5 times darker as compared to morphs B and S (p < 0.005). The total number of D. villosus hemocytes widely ranged from 2480 to 9020 pcs/ml, averaging 4858 ± 1684 pcs/ml. No correlations between the size of individuals and the number of hemocytes were established (p > 0.05). There were also no differences in the number of hemocytes between males and females (p > 0.05). Hematological variations between the five morphs were not statistically significant either (p = 0.36). Thus, for the first time, the ratio of amphipod morphs of the species D. villosus from the plain part of the lower reaches of Kuban River was determined. Data on the color indices of morphs and the total number of hemocytes of this species are presented.

Full Text

Restricted Access

About the authors

D. N. Skafar

Azov-Black Sea Branch, Russian Federal Research Institute of Fisheries and Oceanography

Author for correspondence.
Email: skafden@mail.ru
Russian Federation, Rostov-on-Don

N. N. Givlyud

Kuban State University

Email: skafden@mail.ru
Russian Federation, Krasnodar

References

  1. Борисов Р. Р., Печенкин Д. С., 2018. Влияние интенсивности освещения на окраску личинок камчатского (Paralithodes camtschaticus (Tilesius)) и синего (Paralithodes platypus (Brandt)) крабов (Decapoda, Lithodidae) // Зоологический журнал. T. 97. № 10. С. 1231–1237.
  2. Гринцов В. А., Щуров С. В., 2021. Амфиподы морских ферм прибрежья Севастополя (Черное море) // Водные биоресурсы и среда обитания. Т. 4. № 4. С. 27– 35.
  3. Мадьярова Е. В., Широкова Ю. А., Мутин А. Д., Ржечицкий Я. А., Гурков А. Н., и др., 2023. Морфологическое разнообразие и генетическая однородность двух близкородственных видов байкальских эндемичных амфипод рода Ommatogammarus на разных глубинах озера Байкал // Развитие жизни в процессе абиотических изменений на Земле. № 4. С. 74–76.
  4. Макаренко А. И., 2019. Особенности процесса размножения чужеродных видов амфипод (Crustacea, Amphipoda) в условиях водотоков Беларуси // Вес. Нац. aкад. навук Беларусі. Сер. біял. навук. Т. 64. № 1. С. 72–81.
  5. https://doi.org/10.29235/1029-8940-2019-64-1-72-81
  6. Определитель фауны Черного и Азовского морей: Свободноживущие беспозвоночные ракообразные, 1969. Т. 2. Под общим руководством Ф. Д. Мордухай-Болтовского. Киев: Наукова думка. 536 c.
  7. Abuhagr A. M., Blindert J. L., Nimitkul S., Zander I. A., LaBere S.M., et al., 2014. Molt regulation in green and red color morphs of the crab Carcinus maenas: Gene expression of molt-inhibiting hormone signaling components // Journal of Experimental Biology. V. 217. № 100. P. 796–808.
  8. Allen J. A., 1988. Frequency-dependent selection by predators // Philosophical Transactions of the Royal Society of London B. V. 319. № 1196. P. 485–503.
  9. Alonso Á., De Lange H. J., Peeters E. T.H.M., 2010. Contrasting sensitivities to toxicants of the freshwater amphipods Gammarus pulex and G. fossarum // Ecotoxicology. V. 19. № 1. P. 133–140.
  10. Amer A., Spears S., Vaughn P. L., Colwell C., Livingston E. H., et al., 2023. Physiological phenotypes differ among color morphs in introduced common wall lizards (Podarcis muralis) // Integrative Zoology. V. 19. № 3. P. 12775.
  11. Arfianti T., Wilson S., Costello M. J., 2018. Progress in the discovery of amphipod crustaceans // Peer J. P. 6: e5187.
  12. Bai Y., Chen Y., Pan Y., Zhang L., Liu S., et al., 2018. Effect of Temperature on Growth, Energy Budget, and Physiological Performance of Green, White, and Purple Color Morphs of Sea Cucumber, Apostichopus japonicas // Journal of the World Aquaculture Society. V. 49. № 3. P. 625–637.
  13. Bai Y., Zhang L., Liu S., Ru X., Xing L., Cao X., Zhang T., Yang H., 2015. The effect of salinity on the growth, energy budget and physiological performance of green, white and purple color morphs of sea cucumber, Apostichopus japonicas // Aquaculture. № 437. P. 297–303.
  14. Borisov R. R., Nikonova I. N., Parshin-Chudin A.V., Kovacheva N. P., 2022. Effect of Background Color on the Coloration of Juvenile Giant Freshwater Prawn Macrobrachium rosenbergii // Russian Journal of Ecology. V. 53. № 1. P. 40–47.
  15. Brix S., Lörz A.-N., Jazdzewska A., Hughes L., Tandberg A. H., et al., 2018. Amphipod family distributions around Iceland // ZooKeys. V. 731. P. 41–53.
  16. Cuthill I. C., Allen W. L., Arbuckle K., Caspers B., Chaplin G., Hauber M. E., et al., 2017. The biology of color // Science. V. 357. № 6350. P. eaan0221.
  17. Davolos D., Chimenti C., Ronci L., Setini A., Iannilli V., et al., 2015. An integrated study on Gammarus elvirae (Crustacea, Amphipoda): Perspectives for toxicology of arsenic-contaminated freshwater // Environmental Science and Pollution Research. V. 22. № 20. P. 15563–15570.
  18. Devin S., Beisel J. N., Bachmann V., Moreteau J. C., 2001. Dikerogammarus villosus (Amphipoda: Gammaridae): another invasive species newly established in the Moselle river and French hydrosystems // Annales de Limnologie – International Journal of Limnology. V. 37. № 1. P. 21–27.
  19. Devin S., Piscart C., Beisel J.-N., 2003. Ecological traits of the amphipod invader Dikerogammarus villosus on a mesohabitat scale // Archiv Für Hydrobiologie. V. 158. № 1. P. 43–56.
  20. Devin S., Bollache L., Beisel J. N., Moreteau J. C., Perrot Minnot M. J., 2004. Pigmentation polymorphism in the invasive amphipod Dikerogammarus villosus: Some insights into its maintenance // Journal of Zoology. V. 264. № 4. P. 391–397.
  21. Devin S., Piscart C., Beisel J., Moreteau J., 2004а. Life History Traits of the Invader Dikerogammarus villosus (Crustacea: Amphipoda) in the Moselle River, France // International Review of Hydrobiology. V. 89. № 1. P. 21–34.
  22. Dick J. T.A., Platvoet D., 2000. Invading predatory crustacean Dikerogammarus villosus eliminates both native and exotic species // Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. V. 267. № 1447. P. 977–983.
  23. Dijkstra P. D., Pierotti M. E.R., Seehausen O., Metcalfe N. B., 2016. Metabolism, oxidative stress and territorial behaviour in a female colour polymorphic cichlid fish // Behavioral Ecology and Sociobiology. V. 70. № 1. P. 99– 109.
  24. Dos Santos A., Botelho M. T., Joviano W. R., Gomes V., Da Silva J. R.M.C., et al., 2023. Characterization of hemocytes from the marine amphipod Parhyale hawaiensis (Dana 1853): Setting the basis for immunotoxicological studies // Invertebrate Biology. V. 142. № 1. P. e12394.
  25. Dos Santos A., Botelho M. T., Vannuci-Silva M., Artal M. C., Vacchi F. I., et al., 2022. The amphipod Parhyale hawaiensis as a promising model in ecotoxicology // Chemosphere. V. 307. P. 135959.
  26. Drozdova P., Saranchina A., Morgunova M., Kizenko A., Lubyaga Y., et al., 2020. The level of putative carotenoid-binding proteins determines the body color in two species of endemic Lake Baikal amphipods // Peer J. P. e9387.
  27. Endler J. A., 1978. A Predator’s View of Animal Color Patterns // Evolutionary Biology. Springer US. Р. 319–364.
  28. Endler J. A., Mappes J., 2017. The current and future state of animal coloration research // Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. V. 372. № 1724. P. 20160352.
  29. FiŠer C., Konec M., Alther R., Švara V., Altermatt F., 2017. Taxonomic, phylogenetic and ecological diversity of Niphargus (Amphipoda: Crustacea) in the Hölloch cave system (Switzerland) // Systematics and Biodiversity. V. 15. № 3. P. 218–237.
  30. Gusev A. A., Guseva D. O., Sudnik S. A., 2017. New record of the Ponto-Caspian gammarid Dikerogammarus villosus (Sowinsky, 1894) in the southeastern part of the Baltic Sea (Kaliningrad oblast, Russia) // Russian Journal of Biological Invasions. V. 8. № 3. P. 218–225.
  31. Ingersoll C. G., Brunson E. L., Dwyer F. J., Hardesty D. K., Kemble N. E., 1998. Use of sublethal endpoints in sediment toxicity tests with the amphipod Hyalella azteca // Environmental Toxicology and Chemistry. V. 17. № 8. P. 1508–1523.
  32. Jia D., Shaodan X., Qingwei Z., Huanxuan L., Li F., et al., 2020. A review of microplastics in the aquatic environmental: Distribution, transport, ecotoxicology, and toxicological mechanisms // Environmental Science and Pollution Research. V. 27. № 11. P. 11494–11505.
  33. Koester M., Gergs R., 2014. No evidence for intraguild predation of Dikerogammarus villosus (Sowinsky, 1894) at an invasion front in the Untere Lorze, Switzerland // Aquatic Invasions. V. 9. № 4. P. 489–497.
  34. Kley A., Maier G., 2003. Life history characteristics of the invasive freshwater gammarids Dikerogammarus villosus and Echinogammarus ischnus in the river Main and the Main-Donau canal // Archiv Fur Hydrobiologie. V. 156. № 4. P. 457–470.
  35. Labaude S., Moret Y., Cézilly F., Reuland C., Rigaud T., 2017. Variation in the immune state of Gammarus pulex (Crustacea, Amphipoda) according to temperature: Are extreme temperatures a stress? // Developmental & Comparative Immunology. V. 217. P. 25–33.
  36. Lipinskaya T. P., Makarenko A. I., 2019. Comparative Analysis of Predatory Behavior of Invasive Alien Dikerogammarus villosus (Sowinsky, 1894) and Native Gammarus varsoviensis (Jazdzewski, 1975) Amphipods // Russian Journal of Biological Invasions. V. 10. № 4. P. 349–357.
  37. Nesemann H., Pöckl M., Wittmann K. J., 1995. Distribution of epigean Malacostraca in the middle and upper Danube (Hungary, Austria, Germany) // Miscellanea Zoologica Hungarica. V. 10. P. 49–68.
  38. Nokelainen O., 2018. Colour polymorphism in the coconut crab (Birgus latro) // Evol. Ecol. V. 32. P. 75–88.
  39. Paganelli D., Cianci M. A., Marchini A., 2022. Risk Screening and Distribution of the Invasive Amphipod Dikerogammarus villosus (Sowinsky, 1894) in the River Adda (Northern Italy) // Diversity. V. 14. № 10. P. 838.
  40. Pavlova V., Izyumov Y., 2014. Morfological variability of Dreissena polymorpha and Dreissena rostiformis bugensis (Mollusca: Bivalvia) // In book: Quagga and Zebra Mussels. Biology, Impacts and Control (T. Nalepa & D. Schloesser, eds). Edition: Second edition Publisher: CRC Press, Boca Raton. P. 287–314.
  41. Reid D. G., Abelló P., Kaiser M. J., Warman C. G., 1997. Carapace Colour, Inter-moult Duration and the Behavioural and Physiological Ecology of the Shore Crab Carcinus maenas // Estuarine, Coastal and Shelf Science. V. 44. № 2. P. 203–211.
  42. Saranchina A., Drozdova P., Mutin A., Timofeyev M., 2021. Diet affects body color and energy metabolism in the Baikal endemic amphipod Eulimnogammarus cyaneus maintained in laboratory conditions // Biological Communications. V. 66. № 3. P. 245–255.
  43. Schober P., Boer C., Schwarte L. A., 2018. Correlation Coefficients: Appropriate Use and Interpretation // Anesthesia & Analgesia. V. 126. № 5. P. 1763–1768.
  44. Soto I., Cuthbert R. N., Ahmed D. A., Kouba A., Domisch S., et al. 2023. Tracking a killer shrimp: Dikerogammarus villosus invasion dynamics across Europe // Diversity and Distributions. V. 29. № 1. P. 157–172.
  45. Spicer J. I., Moore P. G., Taylor A. C., 1987. The physiological ecology of land invasion by the Talitridae (Crustacea: Amphipoda) // Proceedings of the Royal Society of London. Series B. Biological Sciences. V. 232. № 1266. P. 95–124.
  46. Styrishave B., Rewitz K., Andersen O., 2004. Frequency of moulting by shore crabs Carcinus maenas (L.) changes their colour and their success in mating and physiological performance // Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. V. 313. № 2. V. 317–336.
  47. Villacorta C., Jaume D., Oromí P., Juan C., 2008. Under the volcano: Phylogeography and evolution of the cave-dwelling Palmorchestia hypogaea (Amphipoda, Crustacea) at La Palma (Canary Islands) // BMC Biology. V. 6. № 1. P. 7.
  48. Watt W. B., 1968. Adaptive Significance of Pigment Polymorphisms in Colias Butterflies. I. Variation of Melanin Pigment in Relation to Thermoregulation // Evolution. V. 22. № 3. P. 437.
  49. Wattier R., Mamos T., Copilaş-Ciocianu D., Jelić M., Ollivier A., 2020. Continental-scale patterns of hyper-cryptic diversity within the freshwater model taxon Gammarus fossarum (Crustacea, Amphipoda) // Scientific Reports. V. 10. № 1. P. 16536.
  50. Wildish D. J., Pavesi L., Ketmaier V., 2012. Talitrid amphipods (Crustacea: Amphipoda: Talitridae) and the driftwood ecological niche: a morphological and molecular study // Journal of Natural History. V. 46. № 43–44. P. 2677–2700.
  51. Wu M.-C., Dahms H.-U., Liu C.-H., Hsieh C.-Y., Wang C.-C., et al., 2021. Estuarine sediment toxicity testing with an indigenous subtropical amphipod // Marine Pollution Bulletin. V. 162. P. 111797.
  52. Zhang Y., Buchberger A., Muthuvel G., Li L., 2015. Expression and distribution of neuropeptides in the nervous system of the crab Carcinus maenas and their roles in environmental stress // Proteomics. V. 15. № 23–24. P. 3969– 3979.
  53. Zheng X., Liao X., Zhang M., Mao J., Chen Y., et al., 2023. The effect of aquarium color background on the survival, growth performance, body coloration, and enzymatic activity of laboratory cultured Cherax quadricarinatus juveniles // Aquaculture Reports. V. 32. P. 101699.
  54. Zolotovskaya E., Nazarova A., Saranchina A., Mutin A., Drozdova P., et al., 2021. Hemocyte proteome of the Lake Baikal endemic Eulimnogammarus verrucosus (Crustacea: Amphipoda) sheds light on immune-related proteins // Biological Communications. V. 66. № 4. P. 290–301.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Pigmentation polymorphism of D. villosus from the Kuban River: B1 - dorsal with broad stripes, B2 - dorsal with thin stripes, S - spotted, M - melaninous, A - amber

Download (215KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Ratio of morphs of D. villosus from the Kuban River (n = 1011): B1 - dorsal with broad stripes, B2 - dorsal with thin stripes, S - spotted, M - melaninous, A - amber, T - morph with transverse stripes

Download (58KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Colour indices of D. villosus morphs from the Kuban River (n = 4-15): A - chromatic component indices (coordinates a and b in CIELab colour space), B - R/B-index, C - colour brightness indices (coordinate L in CIELab colour space)

Download (195KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Correlations between a and b indices of CIELab colour space in different morphs of D. villosus from the Kuban River

Download (323KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Total number of haemocytes in five morphs of D. villosus from the Kuban River (n = 4-12)

Download (72KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».