DYNAMICS OF THE EEG SENSORIMOTOR RHYTHM DURING MENTAL REPETITION OF THE OBSERVED MOVEMENT

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Mental simulation of one’s own movement, or imagery of movement, as well as observation of other people’s movements are used in neurorehabilitation as methods of stimulation of sensorimotor parts of the brain. The present work tests a new way of representation - mental simulation of movement, synchronous with the movement observed from the first person on a video screen. The objectives of the study were to compare the reactivity of sensorimotor EEG rhythms during voluntary movement representation and representation following a video stimulus, and to identify the relationship between the phases of movement in the video and the dynamics of EEG patterns. The study involved 30 healthy volunteers in whom a 69-channel encephalogram was recorded during their performance and presentation of right thumb movements in two modes: arbitrarily (without an external reference) and synchronously imitating movement on a video clip. During EEG analysis, individual spatial-frequency components with the highest EEG mu-rhythm reactivity (8–14 Hz) were identified in the subjects, followed by quantitative assessment of desynchronization under the studied conditions based on analysis of probability density distributions of mu-rhythm power. A generalized additive model describing the function of responses to single events in the observed movements and their summation during serial execution or presentation of the movements was applied to assess the relationship between the dynamics of mu-rhythm desynchronization and video events. It was shown that the mental kinesthetic simulation of the observed movement did not result in increased desynchronization of sensorimotor rhythms compared to the voluntary representation of the same movement. It was found for the first time that there are perturbations in the temporal course of desynchronization of the mu-rhythm that depend on the phase and speed of the observed movement both during its synchronous muscle repetition and during mental synchronous imitation. The results obtained can be used to optimize movement parameters in individual systems of ideomotor training with EEG control to achieve the greatest sensorimotor activation.

About the authors

A. N. Vasilyev

Lomonosov Moscow State University; MEG Center, Moscow University of Psychology and Education

Author for correspondence.
Email: a.vasilyev@anvmail.com
Russia, Moscow; Russia, Moscow

A. E. Makovskaya

Lomonosov Moscow State University

Email: a.vasilyev@anvmail.com
Russia, Moscow

A. Ya. Kaplan

Lomonosov Moscow State University; Kant Baltic Federal University

Email: a.vasilyev@anvmail.com
Russia, Moscow; Russia, Kaliningrad

References

  1. Васильев А.Н., Либуркина С.П., Каплан А.Я. Латерализация паттернов ЭЭГ у человека при представлении движений руками в интерфейсе мозг–компьютер. Журн. высшей нервной деятельности им И.П. Павлова. 2016. 66 (3): 302–312.
  2. Мокиенко О., Черникова Л., Фролов А., Бобров П. Воображение движения и его практическое применение. Журн. высшей нервной деятельности им И.П. Павлова. 2013. 63 (2): 195–195.
  3. Altschuler E.L., Wisdom S.B., Stone L., Foster C., Galasko D., Llewellyn D.M.E., Ramachandran V.S. Rehabilitation of hemiparesis after stroke with a mirror. The Lancet. 1999. 353 (9169): 2035–2036.
  4. Blankertz B., Tomioka R., Lemm S., Kawanabe M., Muller K.-R. Optimizing spatial filters for robust EEG single-trial analysis. IEEE Signal processing magazine. 2007. 25 (1): 41–56.
  5. Borroni P., Montagna M., Cerri G., Baldissera F. Cyclic time course of motor excitability modulation during the observation of a cyclic hand movement. Brain research. 2005. 1065 (1–2): 115–124.
  6. Braun S., Kleynen M., van Heel T., Kruithof N., Wade D., Beurskens A. The effects of mental practice in neurological rehabilitation; a systematic review and meta-analysis. Frontiers in human neuroscience. 2013. 7: 390.
  7. Buccino G. Action observation treatment: a novel tool in neurorehabilitation. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. 2014. 369 (1644): 20130185.
  8. Cengiz B., Vurallı D., Zinnuroğlu M., Bayer G., Golmohammadzadeh H., Günendi Z., Turgut A.E., İrfanoğlu B., Arıkan K.B. Analysis of mirror neuron system activation during action observation alone and action observation with motor imagery tasks. Experimental brain research. 2018. 236 (2): 497–503.
  9. Cohen M.X. A tutorial on generalized eigendecomposition for denoising, contrast enhancement, and dimension reduction in multichannel electrophysiology. Neuroimage. 2022. 247: 118809.
  10. De Vries S., Mulder T. Motor imagery and stroke rehabilitation: a critical discussion. Journal of rehabilitation medicine. 2007. 39 (1): 5–13.
  11. Eaves D.L., Behmer Jr L., Vogt S. EEG and behavioural correlates of different forms of motor imagery during action observation in rhythmical actions. Brain and cognition. 2016a. 106: 90–103.
  12. Eaves D.L., Riach M., Holmes P.S., Wright D.J. Motor imagery during action observation: a brief review of evidence, theory and future research opportunities. Frontiers in neuroscience. 2016b. 10: 514.
  13. Ehinger B.V., Dimigen O. Unfold: an integrated toolbox for overlap correction, non-linear modeling, and regression-based EEG analysis. PeerJ. 2019. 7: e7838.
  14. Elul R. The genesis of the EEG. International review of neurobiology. 1972. 15: 227–272.
  15. Emerson J.R., Binks J.A., Scott M.W., Kenny R.P., Eaves D.L. Combined action observation and motor imagery therapy: a novel method for post-stroke motor rehabilitation. AIMS neuroscience. 2018. 5 (4): 236.
  16. Ertelt D., Small S., Solodkin A., Dettmers C., McNamara A., Binkofski F., Buccino G. Action observation has a positive impact on rehabilitation of motor deficits after stroke. Neuroimage. 2007. 36: T164–T173.
  17. Fadiga L., Fogassi L., Pavesi G., Rizzolatti G. Motor facilitation during action observation: a magnetic stimulation study. J. neurophysiology. 1995. 73 (6): 2608–2611.
  18. Féry Y.-A. Differentiating visual and kinesthetic imagery in mental practice. Canadian Journal of Experimental Psychology/Revue canadienne de psychologie expérimentale. 2003. 57 (1): 1.
  19. Friesen C.L., Bardouille T., Neyedli H.F., Boe S.G. Combined action observation and motor imagery neurofeedback for modulation of brain activity. Frontiers in human neuroscience. 2017. 10: 692.
  20. Gerardin E., Sirigu A., Lehéricy S., Poline J.-B., Gaymard B., Marsault C., Agid Y., Le Bihan D. Partially overlapping neural networks for real and imagined hand movements. Cerebral cortex. 2000. 10 (11): 1093–1104.
  21. Grafton S.T., Arbib M.A., Fadiga L., Rizzolatti G. Localization of grasp representations in humans by positron emission tomography. Experimental brain research. 1996. 112 (1): 103–111.
  22. Guillot A., Collet C., Nguyen V.A., Malouin F., Richards C., Doyon J. Brain activity during visual versus kinesthetic imagery: an fMRI study. Human brain mapping. 2009. 30 (7): 2157–2172.
  23. Hardwick R.M., Caspers S., Eickhoff S.B., Swinnen S.P. Neural correlates of action: Comparing meta-analyses of imagery, observation, and execution. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2018. 94: 31–44.
  24. Haufe S., Meinecke F., Görgen K., Dähne S., Haynes J.-D., Blankertz B., Bießmann F. On the interpretation of weight vectors of linear models in multivariate neuroimaging. Neuroimage. 2014. 87: 96–110.
  25. Hendricks H.T., Van Limbeek J., Geurts A.C., Zwarts M.J. Motor recovery after stroke: a systematic review of the literature. Archives of physical medicine and rehabilitation. 2002. 83 (11): 1629–1637.
  26. Hodges N.J. Observations on action-observation research: an autobiographical retrospective across the past two decades. Kinesiology Review. 2017. 6 (3): 240–260.
  27. Kondo T., Saeki M., Hayashi Y., Nakayashiki K., Takata Y. Effect of instructive visual stimuli on neurofeedback training for motor imagery-based brain–computer interface. Human movement science. 2015. 43: 239–249.
  28. Langhorne P., Coupar F., Pollock A. Motor recovery after stroke: a systematic review. The Lancet Neurology. 2009. 8 (8): 741–754.
  29. Machado S., Lattari E., Souza de Sa A., BF Rocha N., Yuan T.-F., Paes F., Wegner M., Budde H., E Nardi A., Arias-Carrión O. Is mental practice an effective adjunct therapeutic strategy for upper limb motor restoration after stroke? A systematic review and meta-analysis. CNS & Neurological Disorders-Drug Targets (Formerly Current Drug Targets-CNS & Neurological Disorders). 2015. 14 (5): 567–575.
  30. Meers R., Nuttall H.E., Vogt S. Motor imagery alone drives corticospinal excitability during concurrent action observation and motor imagery. Cortex. 2020. 126: 322–333.
  31. Moca V.V., Bârzan H., Nagy-Dăbâcan A., Mureșan R.C. Time-frequency super-resolution with superlets. Nature communications. 2021. 12 (1): 1–18.
  32. Nagai H., Tanaka T. Action observation of own hand movement enhances event-related desynchronization. IEEE Transactions on Neural Systems and Rehabilitation Engineering. 2019. 27 (7): 1407–1415.
  33. Nedelko V., Hassa T., Hamzei F., Schoenfeld M.A., Dettmers C. Action imagery combined with action observation activates more corticomotor regions than action observation alone. J. Neurologic Physical Therapy. 2012. 36 (4): 182–188.
  34. Neuper C., Scherer R., Wriessnegger S., Pfurtscheller G. Motor imagery and action observation: modulation of sensorimotor brain rhythms during mental control of a brain–computer interface. Clinical neurophysiology. 2009. 120 (2): 239–247.
  35. Nikulin V.V., Hohlefeld F.U., Jacobs A.M., Curio G. Quasi-movements: A novel motor–cognitive phenomenon. Neuropsychologia. 2008. 46 (2): 727–742.
  36. Nikulin V.V., Nolte G., Curio G. A novel method for reliable and fast extraction of neuronal EEG/MEG oscillations on the basis of spatio-spectral decomposition. NeuroImage. 2011. 55 (4): 1528–1535.
  37. Parra L.C., Spence C.D., Gerson A.D., Sajda P. Recipes for the linear analysis of EEG. Neuroimage. 2005. 28 (2): 326–341.
  38. Pfurtscheller G., Da Silva F.L. Event-related EEG/MEG synchronization and desynchronization: basic principles. Clinical neurophysiology. 1999. 110 (11): 1842–1857.
  39. Sarasso E., Gemma M., Agosta F., Filippi M., Gatti R. Action observation training to improve motor function recovery: a systematic review. Archives of physiotherapy. 2015. 5 (1): 1–12.
  40. Stinear C.M., Byblow W.D., Steyvers M., Levin O., Swinnen S.P. Kinesthetic, but not visual, motor imagery modulates corticomotor excitability. Experimental brain research. 2006. 168 (1–2): 157–164.
  41. Tsakiris M., Haggard P. The rubber hand illusion revisited: visuotactile integration and self-attribution. Journal of experimental psychology: Human perception and performance. 2005. 31 (1): 80.
  42. Vasilyev A., Liburkina S., Yakovlev L., Perepelkina O., Kaplan A. Assessing motor imagery in brain-computer interface training: psychological and neurophysiological correlates. Neuropsychologia. 2017. 97: 56–65.
  43. Villiger M., Estévez N., Hepp-Reymond M.-C., Kiper D., Kollias S.S., Eng K., Hotz-Boendermaker S. Enhanced activation of motor execution networks using action observation combined with imagination of lower limb movements. PloS one. 2013. 8 (8): e72403.
  44. Vogt S., Di Rienzo F., Collet C., Collins A., Guillot A. Multiple roles of motor imagery during action observation. Frontiers in human neuroscience. 2013. 7: 807.
  45. Yokoyama H., Kaneko N., Watanabe K., Nakazawa K. Neural decoding of gait phases during motor imagery and improvement of the decoding accuracy by concurrent action observation. Journal of Neural Engineering. 2021. 18 (4): 046099.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2.

Download (819KB)
3.

Download (1MB)
4.

Download (629KB)
5.

Download (748KB)
6.

Download (698KB)
7.

Download (439KB)

Copyright (c) 2023 А.Н. Васильев, А.Е. Маковская, А.Я. Каплан

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».