Larva morphology of shore flies  Ephydra riparia  and  Paracoenia fumosa  (Diptera: Ephydridae) and adaptation of Diptera to increased salinity

E. Yu. Yakovleva; Яковлева Е. Ю.; E. B. Naimark; Наймарк Е. Б.; D. D. Sivunova; Сивунова Д. Д.; M. G. Krivosheina; Кривошеина М. Г.; A. V. Markov; Марков А. В.

doi:10.31857/S0044459623030077

Морфология личинок мух-береговушек Ephydra riparia и Paracoenia fumosa (Diptera: Ephydridae) и адаптация двукрылых к повышенной солености

Авторы: Яковлева Е.Ю.¹, Наймарк Е.Б.², Сивунова Д.Д.¹, Кривошеина М.Г.³, Марков А.В.¹^,2
Учреждения:
1. Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
2. Палеонтологический институт им. А.А. Борисяка РАН
3. Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
Выпуск: Том 84, № 3 (2023)
Страницы: 177-194
Раздел: Статьи
URL: https://journals.rcsi.science/0044-4596/article/view/136443
DOI: https://doi.org/10.31857/S0044459623030077
EDN: https://elibrary.ru/BACMGF
ID: 136443

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ
Доступ закрыт

Доступ предоставлен
Доступ закрыт

Только для подписчиков

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

Личинки многих видов мух-береговушек (сем. Ephydridae) адаптированы к жизни в воде с высокой, а иногда экстремально высокой соленостью. О морфологических и физиологических основах такой адаптации известно немного. В настоящем исследовании описаны детали морфологии личинок 3-го возраста двух видов мух-береговушек Ephydra riparia и Paracoenia fumosa (сем. Ephydridae) и приведены их изображения, полученные с помощью сканирующей электронной микроскопии (СЭМ). С помощью окрашивания нитратом серебра и СЭМ удалось впервые показать наличие у личинок обоих изучаемых видов анальных органов (АО) – специализированных структур, выполняющих осморегуляторную функцию и отвечающих за транспорт ионов из окружающей среды в гемолимфу личинки (но не в обратном направлении). Проведено сравнение морфологии личинок изученных видов с другими видами мух-береговушек из родов Ephydra, Paracoenia, Hydrellia, Coenia, а также с личинками модельного вида Drosophila melanogaster (сем. Drosophilidae). Особое внимание уделено морфологии АО, которые, по-видимому, вносят вклад в адаптацию личинок к повышенной солености. У экстремально галофильных эфидрид АО либо вовсе отсутствуют, либо развиты слабо, в то время как у умеренно галофильных эфидрид сильнее развиты признаки, связанные с проницаемостью кутикулы АО и активным транспортом ионов. У пресноводных эфидрид эти признаки получают наибольшее развитие. Активность АО может варьировать за счет формы и площади АО, гладкости или сморщенности кутикулы и наличия наноямок на ней. Обнаруженная изменчивость, вероятно, является адаптивной, поскольку при высокой окружающей солености как проницаемость кутикулы АО, так и активный транспорт ионов из окружающей среды становятся менее полезными или даже вредными.

Список литературы

Горшкова А.А., Фетисова Е.С., Яковлева Е.Ю., Наймарк Е.Б., Марков А.В., 2018. Влияние пространственной гетерогенности среды на адаптацию Drosophila melanogaster к неблагоприятным кормовым субстратам: результаты эволюционного эксперимента // Журн. общ. биологии. Т. 79. № 1. С. 3–17.
Кривошеина М.Г., 2005. Строение и роль анальных папилл личинок двукрылых (Diptera) // Зоол. журн. Т. 84. № 2. С. 207–217.
Aldrich J.M., 1912. The biology of some Western species of the dipterous genus Ephydra // J. N. Y. Entomol. Soc. V. 20. № 2. P. 77–99.
Aldrich J.M., 1918. The kelp-flies of North America (genus Fucellia, family Anthomyidae) // Proc. Calif. Acad. Sci. V. 8. № 5. P. 157–179.
Apostolopoulou A.A., Rist A., Thum A.S., 2015. Taste processing in Drosophila larvae // Front. Integr. Neurosci. V. 9. Art. 50. https://doi.org/10.3389/fnint.2015.00050
Arbuthnott D., Rundle H.D., 2014. Misalignment of natural and sexual selection among divergently adapted Drosophila melanogaster populations // Anim. Behav. V. 87. P. 45–51.
Beyer A., 1939. Morphologische, ökologische and physiologische Studien an den Larven der Fliegen // Kieler Meeresforschungen. Bd. 3. S. 265–320.
Cash-Clark C.E., Bradley T.J., 1994. External morphology of the larvae of Ephydra (Hydropyrus) hians (Diptera: Ephydridae) // J. Morphol. V. 219. P. 309–318.
Courtney G.W., Pape T., Skevington J.H., Sinclair B.J., 2017. Biodiversity of Diptera // Insect Biodiversity: Science and Society / Eds Foottit R.G., Adler P.H. Chichester: John Wiley & Sons. P. 229–278.
Deonier D.L., 1971. A Systematic and Ecological Study of Nearctic Hydrellia (Diptera: Ephydridae). Washington: Smithsonian Inst. Press. 147 p.
Dmitrieva A.S., Ivnitsky S.B., Markov A.V., 2017. Adaptation of Drosophila melanogaster to unfavourable feed substrate is accompanied by expansion of trophic niche // Biol. Bull. Rev. V. 7. № 5. P. 369–379.
Dmitrieva A.S., Ivnitsky S.B., Maksimova I.A., Panchenko P.L., Kachalkin A.V., Markov A.V., 2019. Yeasts affect tolerance of Drosophila melanogaster to food substrate with high NaCl concentration // PLoS One. V. 14. № 11. Art. e0224811. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0224811
Dobson T., 1976. Seaweed flies (Diptera: Coelopidae, etc.) // Marine Insects / Ed. Cheng L. Oxford: North Holland Publishing Company; N.Y.: Elsevier. P. 447–464.
Durham B., Grodowitz M.J., 2012. The anal plates of larval Hydrellia pakistanae (Diptera: Ephydridae) // Florida Entomol. V. 95. № 1. P. 82–88.
Foote B.A., 1990. Biology and immature stages of Coenia curvicauda (Diptera: Ephydridae) // J. N. Y. Entomol. Soc. V. 98. № 1. P. 93–102.
Gloor H., Chen P.S., 1950. Uber ein Analorgan bei Drosophila-larven // Rev. Suisse Zool. V. 57. P. 571–576.
Herbst D.B., 1988. Comparative population ecology of Ephydra hians Say (Diptera: Epbydridae) at Mono Lake (California) and Abert Lake (Oregon) // Hydrobiology. V. 158. P. 145–166.
Jarial M.S., 1987. Ultrastructure of the anal organ of Drosophila larva with reference to ion transport // Tissue Cell. V. 19. № 4. P. 559–575.
Kadavy D.R., Plantz B., Shaw C.A., Myatt J., Kokjohn T.A., Nickerson K.W., 1999. Microbiology of the oil fly, Helaeomyia petrolei // Appl. Environ. Microbiol. V. 65. № 4. P. 1477–1482. https://doi.org/10.1128/AEM.65.4.1477-1482.1999
Krivosheina M.G., 2003. To the biology of flies of the genus Ephydra Fallén, 1810, with the description of larvae of seven Palaearctic species (Diptera: Ephydridae) // Russ. Entomol. V. 12. № 1. P. 79–86.
Markov A.V., Ivnitsky S.B., Kornilova M.B., Naimark E.B., Shirokova N.G., Perfilieva K.S., 2015. Maternal effect masks the adaptation to adverse conditions and hampers divergence in Drosophila melanogaster // Biol. Bull. Rev. V. 6. P. 429–435. https://doi.org/10.1134/s2079086416050054
Mathis W.N., Zatwarnicki T., 1995. World Catalog of Shore Flies (Diptera: Ephydridae) // Memoires of Entomology, International. V. 4. P. 1–423.
McAlpine D.K., 1991. Relationships of the genus Heterocheila (Diptera: Sciomyzoidea) with description of a new family // Tijdschr. Entomol. V. 134. P. 193–199.
Pape T., Blagoderov V., Mostovski M.B., 2011. Order Diptera Linnaeus, 1758 // Animal biodiversity: An outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness (Zootaxa 3148) / Ed. Zhang Z.-Q. Auckland: Magnolia Press. P. 222–229.
Schneeberg K., Bauernfeind R., Pohl H., 2017. Comparison of cleaning methods for delicate insect specimens for scanning electron microscopy // Microsc. Res. Tech. V. 80. № 11. P. 1199–1204. https://doi.org/10.1002/jemt.22917
Skidmore P., 1985. The Biology of the Muscidae of the World. Dordrecht: Springer. 550 p.
Stergiopoulos K., Cabrero P., Davies S.A., Dow J.A., 2009. Salty dog, an SLC5 symporter, modulates Drosophila response to salt stress // Physiol. Genomics. V. 37. № 1. P. 1–11. https://doi.org/10.1152/physiolgenomics.90360.2008
Stoffolano J.G., 1970. The anal organ of larvae of Musca autumnalis, M. domestica, and Orthellia caesarion (Diptera, Muscidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. V. 63. P. 1647–1654.
Te Velde J.H., Molthoff C.F.M., Scharloo W., 1988. The function of anal papillae in salt adaptation of Drosophila melanogaster larvae // J. Evol. Biol. V. 2. P. 139–153.
Thorpe W.H., 1930. The biology of the petroleum fly (Psilopa petrolii, COQ) // Trans. R. Entomol. Soc. Lond. V. 78. № 2. P. 331–344. https://doi.org/10.1111/j.1365-2311.1930.tb00391.x
Vikhrev N.E., 2020. Lispe (Diptera, Muscidae) of the Palaearctic region // Amurian Zool. J. V. 13. № 2. P. 158–188. https://www.doi.org/10.33910/2686-9519-2020-12-2-158-188
Vikhrev N.E., 2021. Lispe (Diptera, Muscidae) of Africa // Amurian Zool. J. V. 13. № 3. P. 369–400. https://www.doi.org/10.33910/2686-9519-2021-13-3-369-400
Waddington C.H., 1959. Canalization of development and genetic assimilation of acquired characters // Nature. V. 183. P. 1654–1655.
Wigglesworth V.B., 1933. The effect of salts on the anal gills of the mosquito larva // J. Exp. Biol. V. 10. № 1. P. 1–15.
Wipfler B., Schneeberg K., Löffler A., Hünefeld F., Meier R., Beutel R.G., 2013. The skeletomuscular system of the larva of Drosophila melanogaster (Drosophilidae, Diptera) – A contribution to the morphology of a model organism // Arthropod Struct. Dev. V. 42. № 1. P. 47–68. https://doi.org/10.1016/j.asd.2012.09.005
Zack R.S., 1983. Biology and immature stages of Paracoenia bisetosa (Coquillett) (Diptera: Ephydridae) // Ann. Entomol. Soc. Am. V. 76. № 3. P. 487–497. https://doi.org/10.1093/aesa/76.3.487
Zinchenko T.D., Golovatyuk L.V., Abrosimova E.V., Popchenko T.V., 2017. Macrozoobenthos in saline rivers in the Lake Elton basin: Spatial and temporal dynamics // Inland Water Biol. V. 10. № 4. P. 384–398. https://doi.org/10.1134/S1995082917040125