Is chewing efficiency in small herbivorous mammals a function of body size?

Full Text

Измельчение растительных кормов зубами — важная составляющая комплекса адаптаций млекопитающих к кормам низкой питательной ценности, формирующих стратегию пищеварения. От успеха этого процесса в значительной степени зависит эффективность пищеварения в целом, особенно у потребителей кормов с высоким содержанием структурных углеводов. В результате измельчения пищи зубами освобождается питательное содержимое растительных клеток, а содержащиеся в клеточных оболочках структурные углеводы становятся более доступными для микробной атаки. При этом мелкие растительные фрагменты легче подвергаются воздействию микросимбионтов, чем крупные (Bjorndal et al., 1990; Udén, 1992; Bowman, Firkins, 1993; Hummel et al., 2020). Мацерация волокон под воздействием кислой среды железистого желудка также способствует уменьшению их размеров. Редукция размеров растительных волокон за время продвижения корма по пищеварительному тракту животных — один из важных показателей использования диетарной целлюлозы в качестве нутриента. Однако, в соответствии с распространенным мнением, степень редукции волокон в пищеварительном тракте фитофагов зависит главным образом от качества измельчения пищи зубами, по крайней мере у крупных млекопитающих, а вклад микробного пищеварения в этот процесс незначителен (Poppi et al., 1980; Murphy, Nicoletti, 1984; McLeod, Minson, 1988; Spalinger, Robbins, 1992). Этот посыл стал основополагающим при оценке качества измельчения корма зубами на основании изучения размеров растительных волокон, содержащихся в экскрементах (Udén, Van Soest, 1982; Okamoto, 1997; Clauss et al., 2002, 2015; Clauss, Hummel, 2005; Fritz et al., 2009, 2010). В результате этих исследований было выяснено, что между размерами волокон в экскрементах (отражающими эффективность работы жевательного аппарата) и размерами тела существует определенная зависимость. Аналогичные выводы были получены и в специальных исследованиях эффективности жевания (Fortelius, 1985; Shipley et al., 1994; Pérez-Barberìa, Gordon, 1998).

В исследовании размеров частиц в экскрементах относительно размеров тела у 193 видов млекопитающих с массой тела до 3000 кг была установлена очевидная аллометрическая взаимосвязь между средним размером частиц (СРЧ) в экскрементах и массой тела в степени 0.22 (Fritz et al., 2009). Основные различия в СРЧ экскрементов были выявлены между группами с разной стратегией пищеварения — жвачными, нежвачными с преджелудочной или кишечной ферментацией. В пределах каждой выделенной группы крупных фитофагов результат может варьировать в зависимости от размеров тела животных, объема их пищеварительного тракта, уровня потребления кормов и длительности пищеварительного цикла, в частности микробной ферментации (Demment, Van Soest, 1985; Illius, Gordon, 1992; Clauss, Hummel, 2005; Clauss et al., 2007). На основании результатов подобных исследований способ оценки эффективности жевания по размеру частиц в экскрементах был признан удобным и близким к реальности. Хотя в исследование были включены мелкие млекопитающие, в том числе и с массой тела менее 1 кг, детального сравнительного анализа результативности жевания и связи этого показателя с пищеварением и размерами тела у таких животных предпринято не было.

Понятно, что малые размеры тела должны соответствовать и тонкому, более эффективному измельчению пищи зубами. Для оценки характера взаимодействий таких категорий, как размер тела и степень измельчения корма зубами, у млекопитающих-фитофагов с малыми и средними размерами тела необходимы фактические данные, отражающие результативность как непосредственно жевания, так и суммарного процесса редукции. Нами накоплен значительный многолетний материал по сепарации содержимого пищеварительного тракта и экскрементов на размерные фракции у млекопитающих-фитофагов разной таксономической принадлежности c разными размерами тела. Частично он был рассмотрен ранее у отдельных видов в морфофункциональном и экологическом аспектах для выяснения возможности использования животными волокнистых фрагментов корма в качестве нутриента (Наумова и др., 2017, 2021; Naumova et al., 2021).

Сравнительный анализ имеющихся в нашем распоряжении эмпирических данных предпринят для изучения эффективности работы жевательного аппарата у мелких млекопитающих, уровня постгастричной редукции пищевых частиц и взаимосвязи этих показателей с размерами тела животных. Результаты позволили также выяснить возможность опосредованной оценки эффективности жевания по размеру волокон в экскрементах, как это было выполнено для крупных млекопитающих (Clauss et al., 2002; Fritz et al., 2009). Преимущество используемого нами материала заключается в том, что объектом исследования послужили не расчетные данные, а фактические, полученные путем фракционирования содержимого желудков и экскрементов диких и в отдельных случаях экспериментальных животных.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Для выполнения детального сравнительного анализа мы использовали данные по сепарации содержимого желудка и сформированных экскрементов из каудальной части толстого кишечника у 19 видов млекопитающих-фитофагов с широким диапазоном массы тела — от 0.02 до 20 кг: 15 видов грызунов, относящихся к 4 семействам, и 4 видов зайцеобразных, представителей 2 семейств (табл. 1). Все животные были добыты в природе в разные сезоны года (взрослые и полувзрослые особи), но в отдельных случаях были использованы экспериментальные грызуны (Microtus obscurus, M. oeconomus и Ellobius talpinus), что позволило выявить внутривидовые флуктуации редукции волокон в зависимости от условий обитания и кормового рациона. Данные по массе тела грызунов и зайцеобразных получены путем взвешивания тушек в лаборатории.

 

Таблица 1. Масса тела и размер частиц в желудке и экскрементах у исследованных видов

Вид	Семейство	n	Масса тела (г), среднее (min–max)	СРЧ в желудке, среднее ± SD	СРЧ в экскрементах, среднее ± SD
Отряд Rodentia
Arvicola terrestris Водяная полевка	Cricetidae	9	38.5 (35.1–78.6)	0.66 ± 0.231	0.44 ± 0.208
Microtus arvalis Обыкновенная полевка	Cricetidae	2	22.3 (18.5–26.1)	0.35	0.15
Microtus obscurus Алтайская полевка	Cricetidae	6	20.0 (16.2–24.4)	0.67 ± 0.078	0.41 ± 0.080
Microtus rossiaemeridionalis Восточноевропейская полевка	Cricetidae	15	20.1 (16.1–30.4)	0.67 ± 0.363	0.55 ± 0.593
Microtus oeconomus Полевка-экономка	Cricetidae	9	41.2 (32.4–57.8)	0.75 ± 0.380	0.30 ± 0.107
Ellobius talpinus Слепушонка обыкновенная	Cricetidae	7	36.7 (30.4–39.2)	1.11 ± 0.198	0.73 ± 0.164
Myodes clethrionomys Рыжая полевка	Cricetidae	30	20.3 (14.1–31.7)	0.48 ± 0.321	0.41 ± 0.216
Apodemus agrarius Полевая мышь	Muridae	3	28.0 (23.1–32.9)	0.41 ± 0.234	0.33 ± 0.126
Sylvaemus uralensis Лесная мышь	Muridae	1	28.4	0.41	0.21
Sylvaemus flavicollis Желтогорлая мышь	Muridae	5	43.6 (34.7–60.6)	0.63 ± 0.414	0.32 ± 0.141
Gerbillus dasyurus Песчанка Вагнера	Gerbillidae	6	28.5 (21.1–42.7)	0.26 ± 0.097	0.22 ± 0.031
Gerbillus pyramidum Песчанка египетская	Gerbillidae	6	40.6 (35.0–46.5)	0.28 ± 0.111	0.33 ± 0.208
Meriones crassus Песчанка Сундевалла	Gerbillidae	24	111.0 (66.1–150.4)	0.40 ± 0.092	0.31 ± 0.073
Psammomys obesus Песчанка дневная	Gerbillidae	23	168.5 (142.2–231.3)	0.65 ± 0.207	0.43 ± 0.135
Castor fiber Бобр обыкновенный	Castoridae	7	20 000.0 (18 000.0–23 000.0)	1.52 ± 0.315	1.42 ± 0.179
Отряд Lagomorpha
Lepus timidus Заяц-беляк	Leporidae	4	3100.0 (3000.0–3400.0)	0.98 ± 0.220	0.77 ± 0.133
Lepus europaeus Заяц-русак	Leporidae	14	3800.0 (3500.0–4500.0)	0.93 ± 0.135	0.75 ± 0.194
Ochotona pallasi Монгольская пищуха	Ochotonidae	5	110.2 (102.5–161.3)	0.34 ± 0.076	0.31 ± 0.040
Ochotona dauurica Даурская пищуха	Ochotonidae	6	110.4 (101.0–138.8)	0.49 ± 0.098	0.32 ± 0.092

 

Применение унифицированной процедуры фракционирования всех образцов, детально описанной в предшествующих публикациях (Наумова и др., 2012, 2015; Naumova et al., 2021), обеспечило сопоставимость результатов. Содержимое разных участков пищеварительного тракта промывали проточной водой на ситах с диаметром ячеек 1, 0.5 и 0.25 мм (Vibrotechnik C20/50, Россия), а осадок с частицами, проходящими через ячейки 0.25 мм, собирали на фильтровальной бумаге с размером пор 3–5 мкм (далее фракция обозначена как “осадок”). Сформированные экскременты извлекали из прямой кишки и дистальной части ободочной кишки.

На основании данных по размерному составу частиц в желудке и экскрементах был рассчитан средний размер частиц (СРЧ), степень редукции пищевых волокон за время прохождения по пищеварительному тракту и взаимосвязь этих показателей с массой тела животных. Расчет СРЧ выполняли по формуле, предложенной Фриц с соавт. (Fritz et al., 2012):

$СРЧ={\sum }_{i=1}^n{p}_i\frac{S_{i+1}+S_i}{2}$

где p_i — доля частиц, осевших на сите S_i, [(S_i+1 + S_i)/2] — диаметр ячеек. Во избежание завышения расчетных результатов по исходным данным фракционирования содержимого пищеварительного тракта мы использовали два варианта расчета СРЧ — с учетом осадка и без него. Последнее действие было предпринято в настоящей работе в связи с высказанным ранее предположением, что эта фракция может содержать непищевые включения, такие как микроорганизмы (Naumova et al., 2021), а также элементы почвы, или вторичные растительные компоненты, например оксалаты (Palgi et al., 2005, 2008).

Полученные данные обрабатывали с использованием методов непараметрической статистики (Statistica 12).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Для выяснения характера взаимосвязи результативности жевания и размеров тела у мелких млекопитающих-фитофагов, а также функциональной подоплеки особенностей этой взаимосвязи мы рассмотрели следующие аспекты. Была проанализирована зависимость СРЧ содержимого желудка и экскрементов от массы тела с учетом и без учета осадка. Изученные виды были сгруппированы по стратегии пищеварения и питанию (что совпало с таксономической принадлежностью), а также по весовым категориям (с массой тела до 200 г, до 3000 и 20 000 г). Эти группы были рассмотрены отдельно.

Зависимость СРЧ в содержимом желудка и экскрементах от массы тела

СРЧ в содержимом желудка у исследованных нами животных представлен довольно широким спектром — от 0.3 до 1.5 мм, а без учета осадка — от 0.4 до 1.6 мм (табл. 1). Хотя масса тела исследованных видов лежит в большом диапазоне — от 0.02 до 20 кг, их весовые категории представлены неравномерно, большинство видов относятся к весовой категории до 200 г. При рассмотрении СРЧ содержимого желудка у отдельных видов, расположенных по возрастанию массы тела, заметна тенденция к росту этого показателя с увеличением массы тела, но среди мелких грызунов с массой тела в диапазоне от 20 до 200 г не выявлено четкой зависимости между этими показателями. В этой группе, характеризующейся небольшой дистанцией между видами по массе тела, СРЧ содержимого желудка не коррелирует с массой тела (r = 0.03258).

Заметные различия в СРЧ содержимого желудка и экскрементов проявились при рассмотрении всего спектра животных, объединенных в три группы по размеру тела (табл. 2). Различия оказались достоверными при сравнении аналогичных СРЧ у животных трех разных весовых категорий в обоих вариантах расчета (p < 0.0001). При существенном увеличении массы тела наблюдается заметное увеличение СРЧ в содержимом желудка до 1.5 мм и более, а за вычетом осадка эта величина возрастает. Значения СРЧ, полученные для этих весовых категорий, продемонстрировали аллометрическую зависимость от средней массы тела объектов группы. При этом в группах, разделенных большой дистанцией по массе тела, возникает заметная положительная корреляция в обоих вариантах расчета — с учетом всех размерных фракций и за вычетом осадка (рис. 1). Хотя основной материал в нашей работе представлен мелкими грызунами, при включении в сравнение нескольких видов со средними размерами тела проявляется зависимость результативности жевания и СРЧ экскрементов от размеров тела, показанная на примере крупных фитофагов. Изъятие осадка из расчетов СРЧ существенно повышает значение этого показателя. Доля осадка в массе волокон в желудке у разных видов грызунов и зайцеобразных неодинакова и демонстрирует отрицательную корреляцию с СРЧ (рис. 2).

 

Таблица 2. СРЧ содержимого желудка и экскрементов у животных, отнесенных к разным весовым категориям (среднее ± SD, min–max)

Масса тела (г)	n	СРЧ в желудке	СРЧ в экскрементах	СРЧ в желудке	СРЧ в экскрементах
		с учетом осадка		без учета осадка
< 200	157	0.52 ± 0.217	0.35 ± 0.137	0.74 ± 0.217	0.57 ± 0.146
		(0.26–1.11)	(0.15–0.73)	(0.41–1.15)	(0.38–0.85)
3000–5000	18	0.95 ± 0.166	0.76 ± 0.162	1.06 ± 0.170	0.86 ± 0.132
		(0.59–1.26)	(0.52–1.12)	(0.69–1.33)	(0.65–1.18)
> 17 000	7	1.52 ± 0.315	1.42 ± 0.179	1.56 ± 0.326	1.59 ± 0.162
		(1.16–2.01)	(1.21–1.69)	(1.17–2.04)	(1.41–1.83)

 

Рис. 1. Зависимость СРЧ в желудке от массы тела при разных вариантах расчета: а — с учетом всех размерных фракций (r = 0.73736), б — без учета осадка (r = 0.61325).

 

Рис. 2. Зависимость СРЧ в содержимом желудка от доли осадка (r = –0.8378).

 

СРЧ в экскрементах при рассмотрении всего ряда исследуемых животных закономерно уменьшается, по сравнению с СРЧ содержимого желудка, и коррелирует с массой тела. Но в группе мелких грызунов строгой зависимости СРЧ экскрементов от массы тела нет, так же как это происходит с СРЧ в содержимом желудка (r = 0.00131). Диапазон СРЧ экскрементов колеблется от 0.15 до 0.73 мм, а при исключении из расчета СРЧ осадка — от 0.37 до 0.84 мм. Корреляция СРЧ экскрементов и массы тела становится очевидной при включении в рассмотрение более крупных видов — зайцев и бобра, когда у бобра СРЧ достигает 1.4 мм (рис. 3). Между СРЧ содержимого желудка и экскрементов (в обоих случаях расчета) наблюдается строгая положительная корреляция (рис. 4). Как и в содержимом желудка, СРЧ экскрементов зависит от доли осадка в образце, при этом характер зависимости существенно не изменяется при исключении из расчета осадка.

 

Рис. 3. Зависимость СРЧ экскрементов от массы тела при разных вариантах расчета: а — с учетом всех размерных фракций (r = 0.81085), б — без учета осадка (r = 0.72977).

 

Рис. 4. Зависимость между СРЧ содержимого желудка и экскрементов при разных вариантах расчета: а — с учетом всех размерных фракций частиц (r = 0.90793), б — без учета осадка (r = 0.75924).

 

Влияние пищевой специализации и стратегии пищеварения на СРЧ

Рассматриваемые виды фитофагов различались не только по массе тела, но и по пищевой специализации и стратегии пищеварения. В группу фитофагов с массой тела до 200 г вошли зеленоядные полевки, семеноядные мыши и песчанки (обе группы с преджелудочной и/или кишечной ферментацией), а также пищухи — специализированные копрофаги с кишечной ферментацией. В этой весовой категории самые большие значения СРЧ в желудке и экскрементах показали семеноядные грызуны, но зависимости СРЧ от массы тела не было выявлено (рис. 5).

 

Рис. 5. СРЧ в содержимом желудка и экскрементах у животных с массой тела до 200 г в зависимости от пищевой специализации и стратегии пищеварения: 1 — зеленоядные, 2 — семеноядные, 3 — специализированные копрофаги.

 

При рассмотрении отдельно группы специализированных копрофагов, куда вошли пищухи, зайцы и бобры, проявилась четкая зависимость СРЧ в желудке и экскрементах от размеров тела (рис. 6). У пищух СРЧ оказался меньше, чем у грызунов с аналогичной массой тела (более 100 г), а значительно более крупные копрофаги превысили по значению СРЧ всех остальных животных.

 

Рис. 6. Масса тела и СРЧ в содержимом желудка и экскрементах у специализированных копрофагов: 1 — пищухи, 2 — зайцы, 3 — бобры.

 

Степень редукции частиц и размеры тела

Постгастричная редукция СРЧ у мелких фитофагов не связана ни с размером тела (r = –0.1041), ни с эффективностью жевания (r = –0.0618), ни с долей осадка в желудке (r = –0.0565), ни с СРЧ в содержимом желудка за вычетом осадка (r = –0.1877). У крупных грызунов и зайцев эта величина самая маленькая, тогда как у некоторых грызунов достигает более 50% размеров измельченных зубами волокон (рис. 7а). При исключении из расчета осадка редукция в некоторых случаях не выражена, а напротив, СРЧ даже увеличивается вдоль кишечника (рис. 7б).

 

Рис. 7. Степень постгастричной редукции СРЧ у исследованных видов при разных вариантах расчета: с учетом всех размерных фракций (а) и без учета осадка (б).

 

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Не касаясь адаптивных особенностей процедуры жевания у разных животных, зависящих от строения и функционирования зубного аппарата, и используя фактические данные по размеру частиц как в содержимом желудка, так и экскрементах, мы имеем возможность проанализировать факторы, влияющие на размер пищевых частиц, а также оценить степень постгастричной трансформации СРЧ вдоль пищеварительного тракта от желудка до экскрементов, недостаточно изученные у мелких млекопитающих-фитофагов.

Факторы, влияющие на результативность жевания у крупных и мелких млекопитающих-фитофагов

Размерное соотношение пищевых частиц в желудке у разных видов фитофагов следует рассматривать прежде всего как результат работы жевательного аппарата, к инструментам которого относится не только структура зубов и их окклюзивной поверхности, но и особенности жевательных движений. Этому вопросу уделено значительное внимание в мировой литературе (Fortelius, 1985; Shipley et al., 1994; Archer, Sanson, 2002), причем установлено, что объем зубной коронки и структура жевательной поверхности у крупных млекопитающих-фитофагов связаны с размером тела в разных соотношениях. Поскольку постгас- тричная редукция частиц у крупных животных оказалась незначительной (McLeod, Minson, 1988; Spalinger, Robbins, 1992), было признано допустимым оценивать результативность жевания по СРЧ в экскрементах. Как было выяснено в исследовании с широким охватом видов млекопитающих-фитофагов, СРЧ находится в определенной аллометрической зависимости от массы тела животных (Fritz et al., 2009). Было отмечено также, что значения СРЧ могут быть изменчивы в зависимости от особенностей питания и пищеварения. Случаи отклонения от выявленной зависимости СРЧ в экскрементах от размеров тела были рассмотрены на примере отдельных видов крупных фитофагов. В частности, были обнаружены значительные колебания СРЧ у свободно живущих и содержавшихся в неволе животных (Clauss et al., 2002; Hummel et al., 2008), что авторы связывают с различиями в качестве кормов. У разных видов диких жвачных также выявлены различия в размерах пищевых частиц в пищеварительном тракте и экскрементах в зависимости от кормовой специализации и ее сезонных колебаний (Nygren, Hofmann, 1990; Nygren et al., 2001; Жарова и др., 2011; Наумова и др., 2012). Внутривидовые колебания размера частиц в экскрементах могут возникать в зависимости от кормового рациона (Renecker, Hudson, 1990; Hummel et al., 2008; Jalali et al., 2012, 2015; Kljak et al., 2019). У крупных фитофагов установлена также зависимость времени задержки корма в пищеварительном тракте от массы тела. Предположительно, оба аллометрических эффекта — увеличение времени задержки корма и размеров частиц с ростом массы тела, зависимость которых от размеров тела неодинакова, — могут в некоторой степени компенсировать друг друга (Fritz et al., 2009).

У исследованных видов грызунов и зайцеобразных не наблюдается монотонного увеличения СРЧ в содержимом желудка и экскрементов с ростом массы тела, а различия между СРЧ по мере продвижения корма заметно варьируют от вида к виду. Исследованные нами млекопитающие представлены пятью семействами, в состав которых входят виды, не разделенные большой дистанцией по массе тела. В группе грызунов с массой тела до 50 г не выявлена связь СРЧ в желудке и экскрементах с размером тела. Так, более крупные грызуны Arvicola terrestris, M. oeconomus и Sylvaemus flavicollis (масса тела 40–50 г) оказались близкими по СРЧ в желудке и экскрементах, а самая мелкая полевка M. obscurus (масса тела 20 г) превосходила эти виды по СРЧ. У исследуемых видов с большей массой тела (до 100–200 г) также не наблюдается однозначных аллометрических эффектов: СРЧ остаются в тех же пределах, как и у грызунов с массой тела до 50 г. Разброс значений СРЧ у мелких грызунов оказался очень велик — от 0.3 до 1 мм. При введении в сравнение животных с массой тела 3 кг и более зависимость СРЧ от массы тела становится очевидной. При многократном увеличении дистанции между видами по массе тела заметно увеличивается и СРЧ: по-видимому, на степень измельчения корма сказывается размер зубов и функционирование жевательного аппарата. Отсутствие четко выраженной связи между СРЧ и массой тела в группе мелких грызунов, а также высокая вариабельность СРЧ свидетельствуют в пользу вывода о второстепенном значении размеров тела в результативности жевания (рис. 5).

Мы рассмотрели некоторые причины, которые вносят коррективы в результаты взаимодействия непосредственно жевательного аппарата и размеров тела и в интенсивность постгастричной редукции растительных волокон у грызунов и зайцеобразных. Помимо влияния на СРЧ особенностей физиологии пищеварения и экологии питания, отмеченных для крупных млекопитающих-фитофагов (Clauss et al., 2007; Fritz et al., 2009), у мелких млекопитающих в процесс формирования СРЧ в содержимом пищеварительного тракта включаются дополнительные факторы. Это прежде всего особенности кинетики пищевых масс и кормового поведения.

Влияние физиологических и экологических факторов на СРЧ в содержимом желудка и экскрементах у мелких млекопитающих-фитофагов

Стратегия пищеварения. Физиология пищеварения у крупных и мелких млекопитающих-фитофагов кардинально различается. У мелких фитофагов, в отличие от крупных, нет таких функций, как руминация (жвачка) или мерицизм, позволяющих повторно измельчать корм в ротовой полости и задерживать его надолго в желудке и кишечнике. У мелких млекопитающих важное значение приобретает постгастричное пищеварение, осуществляемое в слепой и ободочной кишках (Наумова и др., 2021). К ним прежде всего относятся такие физиологические механизмы, как сепараторная работа проксимальной части ободочной кишки (Bjornhag, Snipes, 1999; Cork et al., 1999) и копрофагия (цекотрофия), свойственные многим травоядным, имеющим мелкие и средние размеры тела (Foley, Cork, 1992). Морфофункциональная специфика пищеварительного тракта определяет кинетику пищевых масс, которая вмешивается в процесс постгастричной редукции волокон (Naumova et al., 2019). Это обстоятельство важно учитывать при оценке влияния размеров тела на результативность жевания у мелких млекопитающих-фитофагов по СРЧ в экскрементах.

Зависимость СРЧ в содержимом пищеварительного тракта от кинетики пищевых масс. Одна из важных причин отсутствия однозначной связи между СРЧ в химусе и массой тела у мышевидных грызунов кроется в быстротечности прохождения корма по пищеварительному тракту грызунов с массой тела от 20 до 100 г: среднее время задержки корма может составлять у разных видов от 3.3 до 16 ч (Pei et al., 2001; Наумова и др., 2007; Hagen et al., 2018), тогда как у крупных фитофагов (с массой тела более 100 кг) среднее время задержки корма в пищеварительном тракте длится 2–3 сут. (Clauss et al., 2007). То есть характер соотношения размерных фракций в содержимом желудка и кишечника у мелких травоядных быстро изменяется в зависимости от фазы пищеварения. Еще одна причина нестабильности СРЧ заключается в нерегулярном поглощении корма, нарушении последовательности движения съеденных в разное время порций корма и их перемешивание с частично переваренным кормом (Наумова и др., 2007). Это обстоятельство влечет за собой высокую вариабельность СРЧ в содержимом желудка и экскрементах у грызунов с массой тела до 200 г (рис. 8).

 

Рис. 8. Изменчивость СРЧ в содержимом желудка и экскрементах у грызунов с массой тела до 200 г.

 

Влияние пищевой специализации и кормовой активности на СРЧ в содержимом желудка и экскрементах. Четкой зависимости СРЧ содержимого желудка и экскрементов от пищевой специализации и стратегии пищеварения в группе мелких животных с массой тела до 200 г не выявлено. Самые большие значения СРЧ как в содержимом желудка, так и в экскрементах выявлены у грызунов с полужелезистым желудком — потребителей концентрированных кормов, а наименьшее значение СРЧ наблюдалось у копрофагов (в данном случае пищух), несмотря на то, что они заметно превосходили остальных животных по массе тела. После исключения из расчета осадка значения СРЧ увеличились, а различия между группами стали более заметными.

Качество поедаемых кормов может существенно влиять на эффективность жевания, которая может меняться у представителей одного и того же вида в зависимости от объекта питания. Например, у дневной песчанки потребление разных кормовых объектов резко изменяет характер их измельчения зубами (рис. 9). В этих случаях проявляются различия не только в СРЧ, но и в количественном соотношении размерных фракций частиц. Аналогичная ситуация наблюдается и у бобров: у добытых в осенний сезон животных СРЧ в содержимом желудка составил 1.48 мм, а в весенний — 1.56 мм, причем в экскрементах различие в СРЧ между сезонами возросло (1.3 и 1.5 мм соответственно). У зайца-беляка во время жировки СРЧ оказался заметно выше, чем в период лежки (0.94 и 0.74 мм соответственно). Особенно существенные изменения СРЧ проявились в содержимом желудка при содержании лабораторных животных на рационе, состоящем из натуральных кормов (корнеплодах, зеленых частей растений), но не полностью соответствующих потребляемым в природе (рис. 10).

 

Рис. 9. Соотношение размерных фракций в содержимом желудка и экскрементах при потреблении дневной песчанкой разных кормов: а — Atriplex halimus, б — Salsola tetrandra.

 

Рис. 10. Различие в результативности жевания (СРЧ содержимого желудка) между дикими и лабораторными грызунами.

 

Постгастричная редукция растительных волокон. Редукция волокон у млекопитающих — это тот показатель, который в определенной степени завышает оценку эффективности жевания в случаях использования для этой цели СРЧ в экскрементах, как это было предложено для крупных фитофагов. По результатам анализа нашего материала у млекопитающих-фитофагов малых и средних размеров тела редукция СЧР, определенная по разнице СРЧ в содержимом желудка и экскрементов, не связана с размером тела и реализуется неодинаково у разных видов — от 3.5 до 58.5%. Возможно, высокая вариабельность этих значений связана с развитием у мелких млекопитающих физиологических механизмов, таких как неравномерное выведение корма из желудка и циркуляция химуса в толстом отделе кишечника, которые замещают функции дополнительного измельчения корма зубами у крупных животных. В любом случае постгастричная редукция СРЧ у мелких фитофагов может существенно усложнить характер трансформации размеров пищевых волокон при поступательном продвижении корма вдоль пищеварительного тракта.

В анализе степени редукции волокон специальное внимание следует уделить самой мелкой фракции частиц, оседающих на фильтровальной бумаге. Как мы предположили ранее (Naumova et al., 2021), в состав этой фракции могут входить не только растительные фрагменты, но и минеральные вещества, вторичные растительные компоненты, например, оксалаты (Palgi et al., 2005, 2008) и бактерии, размер которых превышает диаметр пор фильтровальной бумаги. Также известно, что в экскрементах может быть увеличено, по сравнению с кормом, содержание кремния, не только встроенного в растительную ткань, но и попавшего в пищеварительный тракт вместе с почвой (Van Soest, Jones, 1968; Streeter, 1969; Колесников, 2001). Поэтому массу самой мелкой фракции, по-видимому, нельзя рассматривать как результат исключительно редукции волокон. Возможно, именно по этой причине доля осадка в общей массе частиц значительно больше у мелких грызунов, чем у крупных (рис. 11). В отдельных случаях его содержание может превышать 50% общей массы частиц, особенно в экскрементах, когда суммируются редуцированные волокна и частицы непищевого происхождения. Но, вероятно, эта доля может варьировать не только у грызунов одного вида, но и у одной и той же особи в связи с пульсирующим характером прохождения корма и непостоянным соотношением в содержимом волокон разных размерных фракций у мелких грызунов.

 

Рис. 11. Корреляция между долей осадка и массой тела: а — в содержимом желудка (r = –0.5579), б — в экскрементах (r = –0.7405).

 

Составной частью мелкой фракции экскрементов могут быть также бактерии, активно размножающиеся в слепой кишке и сохраняющие численность благодаря возвратному механизму ободочной кишки. Этот механизм очень хорошо развит у полевок и зайцеобразных, но морфологически реализован по-разному (Наумова и др., 2015, 2017). При изъятии осадка из расчета СРЧ результат резко изменяется, особенно это касается видов с высокой степенью редукции, у которых содержание мелких частиц в каудальной части кишечника составляет более 50%. В результате СРЧ, рассчитанный по оставшейся части волокон, оказывается завышенным, снижая значения степени редукции. Ввиду этих соображений игнорирование содержание осадка в образцах содержимого пищеварительного тракта мелких грызунов при расчетах СРЧ может исказить реальную ситуацию. Это еще раз подтверждает необходимость микроскопического анализа состава осадка (Naumova et al., 2021).

Копрофагия, СРЧ в содержимом пищеварительного тракта и размер тела. Физиологически нормальная ритмичная копрофагия коренным образом изменяет кинетику пищевых масс. При условии значительных различий в массе тела между пищухами, зайцами и бобрами СРЧ возрастает с увеличением массы тела. Но резких изменений СРЧ вдоль кишечника у этих животных не наблюдается ввиду постоянного подмешивания к пережеванному корму мелкоструктурного эвакуата из слепой кишки. Периодическое поедание цекотрофов, состоящих из мелких частиц, выравнивает размерный состав пережеванной массы, уменьшая СРЧ. Особенно показательны результаты фракционирования содержимого желудка зайцев, добытых в разные периоды активности (Наумова и др., 2015). Во время периода лежки, когда активизируется копрофагия, заметно увеличивается доля мелких волокон, поступающих из слепой кишки с цекотрофами, а во время жировки при поедании свежего корма, напротив, уменьшается. При этом значения СРЧ также неодинаковы: у беляка разница между СРЧ в содержимом желудка в периоды лежки и жировки составляет 0.2 мм.

Эта особенность обусловлена интенсивностью поедания цекотрофов специализированными копрофагами. У домашнего кролика цекотрофы могут заполнять до половины желудка (Madsen, 1939; Taylor, 1941), у зайца-беляка съеденная за сутки копромасса достигает 167 г (Пшенников и др., 1988), у северных пищух при массе тела 100 г в пищеварительном тракте может находиться 2.31 г сформированных цекотрофов, а за один акт может выделиться до 1.5 г. В отличие от зайцев, пищухи не всегда сразу поедают выделенную копромассу (Пшенников и др., 1990), что нарушает ритмичность кинетики пищевых масс.

Несмотря на существенные различия в физиологии пищеварения между крупными и мелкими млекопитающими-фитофагами, которые отражаются прежде всего на характере и степени постгас- тричной редукции растительных волокон, у грызунов и зайцеобразных сохраняется зависимость СРЧ экскрементов от эффективности жевания. Это обстоятельство позволяет, хотя и с оговорками, но по крайней мере правдоподобно оценивать результативность жевания по СРЧ в экскрементах.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Более динамичный и неравномерный пищеварительный процесс у мелких фитофагов, усложненный спонтанной или ритмичной копрофагией, размывает возможные четкие зависимости между размерами тела и качеством жевания. У мелких грызунов ведущими факторами, определяющими степень измельчения корма, остаются структура и функции жевательного аппарата и скорость поглощения корма (Perez-Barberia, Gordon, 1998; Logan, 2003). Большая доля осадка в содержимом желудка мышевидных грызунов свидетельствует о высокой результативности жевания и о весомом вкладе функционирования зубного аппарата в итоговую редукцию частиц. Существование постгастричного механизма редукции растительных волокон усиливает разницу в СРЧ желудка и экскрементов у мелких грызунов, но периодическая нерегулярная копрофагия может сглаживать эффект редукции.

При большой дистанции между весовыми категориями, как это наблюдается в нашей подборке между Myomorpha, Leporidae и Castoridae, масса тела фитофагов отразилась на результативности жевания, которую в этом случае можно рассматривать как функцию размеров тела. Постгастричная редукция более выражена у мелких грызунов, а невыразительная у более крупных животных может быть следствием копрофагии. Эти особенности пищеварения у грызунов и зайцеобразных заставляют с осторожностью использовать СРЧ экскрементов для оценки эффективности жевания у фитофагов, имеющих малые и средние размеры тела.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы приносят глубокую благодарность рецензенту за конструктивную работу с рукописью и коллегам, оказавшим неоценимую помощь в сборе материала: А. Анисимову, Т. Кузнецовой, А. Шубкиной, М. Вечерскому, А. Варшавскому, А. Данилкину, Н. Формозову, Н. Щипанову, А. Дегену, М. Каму, И. Хохловой, Б. Краснову, А. Сморкачевой.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Все исследования на подопытных животных были проведены в соответствии с правилами проведения научных исследований с использованием экспериментальных животных, утвержденными распоряжением Президиума АН СССР от 2 апреля 1980 г. № 12000–496 и приказом Минвуза СССР от 13 сентября 1984 г. № 22.

About the authors

E. I. Naumova

Severtsov Institute of Ecology and Evolution, RAS

Author for correspondence.
Email: einaumova@gmail.com
Russian Federation, Leninsky Pr., 33, Moscow, 119071

T. Y. Chistova

Severtsov Institute of Ecology and Evolution, RAS

Email: einaumova@gmail.com
Russian Federation, Leninsky Pr., 33, Moscow, 119071

G. K. Zharova

Severtsov Institute of Ecology and Evolution, RAS

Email: einaumova@gmail.com
Russian Federation, Leninsky Pr., 33, Moscow, 119071

References

Supplementary files