Activity of digestive enzymes in the small intestine Black-legged kittiwakes Rissa tridactyla, nesting on the coast of the Barents Sea

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The black-legged kittiwakes Rissa tridactyla nesting on the Murmansk coast of the Barents Sea have been studied. The activity of digestive enzymes (aminopeptidase N, maltase and sucrase) in the mucosa of the small intestine of birds was measured. The composition of the feeds of the black-legged kittiwakes was determined by the contents of their stomachs. Capelin, juvenile cod and crustaceans made up their diet. Capelin and crustaceans have been recorded in the diet of females, while males mainly have cod. Comparative analysis showed that the values of digestive enzyme activity had no significant differences in females and males. An increase in the activity of sucrase in the mucosa of the small intestine was recorded in birds in whose stomachs otoliths of cod, capelin and crustacean remains were found, compared with the activity of digestive enzymes in birds with empty stomachs. The species composition of helminths parasitizing in the small intestine of black-legged kittiwakes has been established, and their invasion rates have been calculated. The cestodes Alcataenia larina and Tetrabothrius erostris have been recorded in the proximal section of the small intestine of birds. In places of localization A. larina increased the activity of aminopeptidase N and decreased the activity of maltase relative to the indicators of uninfected black-legged kittiwakes.

Full Text

Restricted Access

About the authors

M. M. Kuklina

Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academia Science

Author for correspondence.
Email: MM_Kuklina@mail.ru
Russian Federation, Murmansk

V. V. Kuklin

Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academia Science

Email: MM_Kuklina@mail.ru
Russian Federation, Murmansk

References

  1. Белопольский ЛО (1957) Экология морских колониальных птиц Баренцева моря. М.; Л.: Изд-во РАН. 460 с.
  2. Krasnov YV, Barrett RT, Nikolaeva NG (2007) Status of black-legged kittiwakes (Rissa tridactyla), common guillemots (Uria aalge) and Brünnoch’s guillemots (U. lomvia) in Murman, north-west Russia, and Varanger, north-east Norw. Polar Research 26: 113–117. https://doi.org/10.1111/j.1751-8369.2007.00015.x.
  3. Краснов ЮВ, Ежов АВ (2020) Состояние популяций морских птиц и факторы, определяющие их развитие в Баренцевом море. Труды Кольского научного центра РАН. Океанология 7 Апатиты: 225–244. https://doi.org/10.37614/2307-5252.2020.11.4.011
  4. Anker-Nilssen T, Bakken V, Strøm H, Golovkin AN, Bianki VV, Tatarinkova IP (2003) The status of marine birds breeding in the Barents Sea Region. Tromso: Norsk Polarinstitutt. 216 p. https://doi.org/10.2307/1522196
  5. Golet GH, Irons DB (1999) Raising young reduces body condition and fat stores in black-legged kittiwakes. Oecologia 120: 530–538. https://doi.org/10.1007/s004420050887
  6. Langseth I, Moe B, Fyhn M, Gabrielsen GW, Bech C (2000). Flexibility of Basal Metabolic Rate in Arctic breeding Kittiwakes (Rissa tridactyla). In: Heldmaier, G., Klingenspor, M. (eds) Life in the Cold. Springer, Berlin, Heidelberg. https://doi.org/10.1007/978-3-662-04162-8_48
  7. Fyhn M, Gabrielsen GW, Nordøy ES, Moe B, Langseth I, Bech C (2001) Individual variation in field metabolic rate of kittiwakes (Rissa tridactyla) during the chick-rearing period. Physiol Biochem Zool. 74: 343–355. https://doi.org/10.1086/320419
  8. Bech C, Langseth I, Moe B, Fyhn M, Gabrielsen GW (2002) The energy economy of the arctic-breeding Kittiwake (Rissa tridactyla): a review. Comp Biochem. Physiol. A Mol. Integr. Physiol. 133: 765–770. https://doi.org/10.1016/s1095-6433(02)00153-8
  9. Moe B, Langseth I, Fyhn M, Gabrielsen GW, Bech C (2002) Changes in Body Condition in Breeding Kittiwakes Rissa tridactyla. Journal of Avian Biology 33: 225–234. http://www.jstor.org/stable/3677589
  10. Leclaire S, Helfenstein F, Degeorges A, Wagner RH, Danchin É (2010) Family size and sex-specific parental effort in black-legged kittiwakes. Behaviour 147: 1841–1862. http://www.jstor.org/stable/25799789
  11. Jacobs SR, Edwards DB, Ringrose J, Elliott KH, Weber JM, Gaston AJ (2011) Changes in body composition during breeding: Reproductive strategies of three species of seabirds under poor environmental conditions. Comp Biochem Physiol B Biochem Mol Biol 158: 77–82. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2010.09.011
  12. Краснов ЮВ, Николаева НГ (1998) Итоги комплексного изучения биологии моевки в Баренцевом море. В кн. Биология и океанография Карского и Баренцева морей (по трассе Севморпути). Апатиты: Изд-во КНЦ РАН: 180–260.
  13. Kuklina MM, Kuklin VV (2011) Peculiarities of protein hydrolysis on the digestive transport surfaces of the intestine of the kittiwake Rissa tridactyla and Alcataenia larina (Cestoda, Dilepididae) parasitizing it. Biology Bulletin 38: 470–475. 10.1134/S1062359011050098' target='_blank'>https://doi: 10.1134/S1062359011050098
  14. Kuklina MM, Kuklin VV (2018) Effect of Cestodal Infestation on the Distribution Pattern of Digestive Enzyme Activities along the Small Intestine of the Kittiwake (Rissa tridactyla). J Evol Biochem Physiol 54: 292–299. 10.1134/S0022093018040051' target='_blank'>https://doi: 10.1134/S0022093018040051
  15. Kuklina MM, Kuklin VV (2018) Hematological and Biochemical Parameters of the Helminth-Infested Kittiwake Rissa tridactyla. Biol Bull Russ Acad Sci 45: 564–569. https://doi.org/10.1134/S1062359018050102
  16. Campana SE (2004) Photographic atlas of fish otoliths of the Northwest Atlantic oceans. National Research Council Canada, Ottawa. 284 p.
  17. Темирова СИ, Скрябин АС (1978) Основы цестодологии. Тетработриаты и мезоцистоидаты–ленточные черви гельминтов птиц и млекопитающих. М.: Изд-во Наука. 231 с.
  18. Ryzhikov KM, Rusavy B, Khokhlova IG, Tolkatchova LM, Kornyuchin VV (1985) Helminths of Fish-Eating Birds of the Palaearctic Region II. Cestoda and Acanthocephales. Academia. Praha. 412 p.
  19. Ramirez-Otarola N, Narváez C, Sabat P (2011) Membrane-bound intestinal enzymes of passerine birds; dietary and phylogenetic correlates. Comparative Physiology B 181: 817–827. https://doi.org/10.1007/s00360-011-0557-3
  20. Dahlqvist A (1968) Assay of intestinal disaccharidases. Anal Biochem 22: 99–107. https://doi.org/10.1016/0003-2697(68)90263-7
  21. Martínez del Rio C (1990) Dietary, phylogenetic, and ecological correlates of intestinal sucrose and maltase activity in birds. Physiological Zoology 63: 987–1011. https://doi.org/0031-935X/90/6305-89107
  22. Trinder P (1969) Determination of glucose in blood using glucose oxidase with an alternative oxygen acceptor. Ann. Clin. Biochem. 6: 24–27. https://doi.org/10.1177/000456326900600108
  23. Краснов ЮВ, Матишов ГГ, Галактионов КВ, Савинова ТН (1995) Морские колониальные птицы Мурмана. Спб.: Наука. 224 с.
  24. Barrett RT, Krasnov YV (1996) Recent responses to changes in stocks of prey species by seabirds breeding in the southern Barents Sea. ICES J Marine Sci 53: 713–722. https://doi.org/10.1006/jmsc.1996.0090
  25. Lewis S, Wanless S, Wright H, Harris M, Bull J, Elston DA (2001) Diet and Breeding Performance of Black-Legged Kittiwakes Rissa tridactyla at a North Sea Colony. Marine Ecology Progress Series 221: 277–284. https://doi.org/10.3354/meps221277
  26. Suryan RM, Irons DB, Benson J (2000) Prey switching and variable foraging strategies of black-legged kittiwakes and the effect on reproductive success. The Condor 102: 374–384. https://doi.org/10.1093/condor/102.2.374
  27. Karasov WH, Diamond JM (1988) Interplay between physiology and ecology in digestion. BioScience 38: 602–611. https://doi.org/10.2307/1310825
  28. Afik DL, Caviedes-Vidal E, Martínez del Rio C, Karasov WH (1995) Dietary modulation of intestinal hydrolytic enzymes in yellow-rumped warblers. American Journal of physiology 269: 420–423. https://doi.org./10.1152/ajpregu.1995.269.2.R413
  29. Caviedes-Vidal E, Afik D, Martinez del Rio C, Karasov WH (2000) Dietary modulation of intestinal enzymes of the house sparrow (Passer domesticus): testing an adaptive hypothesis. Comparative Biochemistry and Physiology, A 125: 11–24. https://doi.org/10.1016/S1095-6433(99)00163-4
  30. Sabat P (2000) Intestinal disaccharidases and aminopeptidase-N in two species of Cinclodes (Passerine: Furnaridae). Revista Chilena de Historia Natural 73: 345–350. http://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2000000200009.
  31. Kohl KD, Ciminari ME, Chedlack JG, Leafloor JO, Karasov WH, McWilliams SR, Caviedes-Vidal E (2017) Modulation of digestive enzyme activities in the avian digestive tract in relation to diet compisition and quality. J. Comp. Physiol. B 187: 339–351. https://doi.org/10.1007/s00360-016-1037-6
  32. Griego M, DeSimone J, Ramirez MG, Gerson AR (2021) Aminopeptidase-N modulation assists lean mass anabolism during refuelling in the whitethroated sparrow. Proc R Soc B 288: 20202348. https://doi.org/10.1098/rspb.2020.2348
  33. Lee KA, Karasov WH, Caviedes-Vidal E (2002) Digestive response to restricted feeding in migratory yellow-rumped warblers. Physiol Biochem Zool 75: 314–323. https://doi.org/10.1086/342003
  34. Fassbinder-Orth C, Karasov WH (2006) Effects of feed restriction and realimentation on digestive and immune function in the leghorn chick. Poult. Sci. 85: 1449–1456. https://doi.org/10.1093/ps/85.8.1449
  35. Chediack JG, Funes SC, Cid FD, Filippa V, Caviedes-Vidal E (2012) Effect of fasting on the structure and function of the gastrointestinal tract of house sparrows (Passer domesticus). Comparative Biochemistry and Physiology Part A. Molecular & Integrative Physiology 163: 103–110. https:// doi.org/10.1016/j.cbpa.2012.05.189
  36. Извекова ГИ, Куклина ММ (2014) Заражение цестодами и активность пищеварительных гидролаз позвоночных животных. Успехи современной биологии 134: 304–315. [Izvekova GI, Kuklina MM (2014) Infection by cestodes and activity of digestive enzymes in invertebrate hosts. Biol Bull Rev 134: 304–315. (In Russ)].
  37. Izvekova GI, Solovyev MM (2016) Characteristics of the effect of cestodes parasitizing the fish intestine on the activity of the host proteinases. Biol Bull 43: 146–151. https://doi.org/10.1134/S1062359016010076
  38. Kuklina MM, Kuklin VV (2016a) The activities of digestive enzymes as a determinant factor in the localization of Tetrabothrius erostris (Loennberg) (Cestoda: Tetrabothriidae) in the intestine of the herring gull Larus argentatus Pontoppidan. Inland Water Biology 9: 189–195. https://doi.org/10.1134/S1995082916010107
  39. Kuklina MM, Kuklin VV (2016b) Diphyllobothrium dendriticum (Cestoda: Diphyllobothriidae) in the intestinal tract of the herring gull Larus argentatus: Localization and trophic parameters. Biol Bull 43: 329–334. https://doi.org/10.1134/S1062359016040063
  40. Куклина ММ, Куклин ВВ (2017) Wardium cirrosa (Cestoda: Aploparaksidae): локализация в кишечнике серебристой чайки и влияние на пищеварительную активность хозяина. Паразитология 51: 213–223.
  41. Luan Y, Xu W (2007) The structure and main functions of aminopeptidase N. Current medicinal chemistry 14: 639–647. https://doi.org/0929-8673/07 $50.00+.00
  42. Dalton JP, Skelly P, Halton DW (2004) Role of the tegument and gut in nutrient uptake by parasitic platyhelminths. Can J Zool 82: 211–232. https://doi.org/10.1139/z03-213.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Total activity of aminopeptidase N (a), maltase (b), and sucrase (c) in the small intestinal mucosa of the kittiwake Rissa tridactyla. Designations along the x-axis: 1 — kittiwake with empty stomachs; 2 — kittiwake in whose stomachs cod otoliths were found; 3 — kittiwake in whose stomachs capelin otoliths were found; 4 — kittiwake in whose stomachs crustacean remains were found. An increase in sucrase activity was recorded in kittiwake from groups 2, 3, and 4 compared to that in kittiwake with empty stomachs (p < 0.05).

Download (219KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».