A comparative distribution of parvalbumin-immunopositive neural elements in the spinal cord of newborn and adult cats

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

We analyzed characteristic features of the parvalbumin-immunostaining within the lumbosacral spinal cord of newborn kittens. In contrast to the adults, parvalbumin-immunostaining was mainly revealed for the sensory fibers located within the dorsal horns and in the medial part of the intermediate gray matter. The location of these fibers partially resembles the location of Clarke's nuclei, but lasted throughout the total length of the lumbar spinal cord and merged with the presumptive Stilling’s nuclei in the sacral region. Therefore, in newborns, in contrast to adults, the parvalbumin-immunostaining proprioceptive fibers seem like a single unit. We propose that with maturation, this system is restructured because of the spread of the neuronal and neuropil elements of the lumbar enlargement responsible for the locomotor control. As a result, two local nuclear complexes: Clarke’s and Stilling’s are retained. A single population of parvalbumin-immunostaining neurons in newborns are premotor interneurons located around the lamina IX. These neurons are characterized by the low or absent NeuN-immunostaining. We believe that this neurochemical feature may be inherent for these cells.

Full Text

Restricted Access

About the authors

A. A. Veshchitskii

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences

Email: merkulyevan@infran.ru
Russian Federation, St. Petersburg

A. V. Belyaev

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences

Email: merkulyevan@infran.ru
Russian Federation, St. Petersburg

N. S. Merkulyeva

Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: merkulyevan@infran.ru
Russian Federation, St. Petersburg

References

  1. Sherrington CS, Laslett EE (1903) Observations on some spinal reflexes and the interconnection of spinal segments. J Physiol 29:58–96. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1903.sp000946
  2. Bosco G, Poppele RE (2001) Proprioception from a spinocerebellar perspective. Physiol Rev 81:539–568. https://doi.org/ 10.1152/physrev.2001.81.2.539
  3. Niu J, Ding L, Li JJ, Kim H, Liu J, Li H, Moberly A, Badea TC, Duncan ID, Son Y-J, Scherer SS, Luo W (2013) Modality-based organization of ascending somatosen sory axons in the direct dorsal column pathway. J Neurosci 33:17691–17709. https://doi.org/ 10.1523/JNEUROSCI.3429-13.2013
  4. Matsushita M, Yaginuma H (1989) Spinocerebellar projections from spinal border cells in the cat as studied by anterograde transport of wheat germ agglutinin-horseradish peroxidase. J Comp Neurol 288:19–38. https://doi.org/ 10.1002/cne.902880103
  5. Stecina K, Fedirchuk B, Hultborn H (2013) Information to cerebellum on spinal motor networks mediated by the dorsal spinocerebellar tract. J Physiol 591:5433–5443. https://doi.org/ 10.1113/jphysiol.2012.249110
  6. Shrestha SS, Bannatyne BA, Jankowska E, Hammar I, Nilsson E, Maxwell DJ (2012) Excitatory inputs to four types of spinocerebellar tract neurons in the cat and the rat thoraco-lumbar spinal cord. J Physiol 590:1737–1755. https://doi.org/ 10.1113/jphysiol.2011.226852
  7. Clarke JAL (1997) Further researches on the grey substance of the spinal cord. Philos Trans R Soc Lond 149:437–467. https://doi.org/ 10.1098/rstl.1859.0022
  8. Hogg ID (1944) The development of the nucleus dorsalis (Clarke’s column). J Comp Neurol 81:69–95. https://doi.org/ 10.1002/cne.900810105
  9. Matsushita M, Hosoya Y (1979) Cells of origin of the spinocerebellar tract in the rat, studied with the method of retrograde transport of horseradish peroxidase. Brain Res 173:185–200. https://doi.org/ 10.1016/0006-8993(79)90620-6
  10. Molander C, Xu Q, Grant G (1984) The cytoarchitectonic organization of the spinal cord in the rat. I. The lower thoracic and lumbosacral cord. J Comp Neurol 230:133–141. https://doi.org/ 10.1002/cne.902300112
  11. Akopians A, Runyan SA, Phelps PE (2003) Expression of L1 decreases during postnatal development of rat spinal cord. J Comp Neurol 467:375–388. https://doi.org/ 10.1002/cne.10956
  12. Edgley SA, Grant GM (1991) Inputs to spinocerebellar tract neurones located in https://doi.org/ 10.1002/cne.903050112
  13. Sengul G, Watson C, Tanaka I, Paxinos G (2012) Atlas of the spinal cord: mouse, rat, rhesus, marmoset, and human. Elsevier Science
  14. Mott F (1888) Microscopical examination of Clarke’s column in man, the monkey, and the dog. J Anat Physiol 22:479–495
  15. Snyder RL, Faull RL, Mehler WR (1978) A comparative study of the neurons of origin of the spinocerebellar afferents in the rat, cat and squirrel monkey based on the retrograde transport of horseradish peroxidase. J Comp Neurol 181:833–852. https://doi.org/ 10.1002/cne.901810409
  16. Matsushita M, Hosoya Y, Ikeda M (1979) Anatomical organization of the spinocerebellar system in the cat, as studied by retrograde transport of horseradish peroxidase. J Comp Neurol 184:81–106. https://doi.org/ 10.1002/cne.901840106
  17. Ha H, Liu CN (1968) Cell origin of the ventral spinocerebellar tract. J Comp Neurol 133:185–206. https://doi.org/ 10.1002/cne.901330204
  18. Xu Q, Grant G (1988) Collateral projections of neurons from the lower part of the spinal cord to anterior and posterior cerebellar termination areas. A retrograde fluorescent double labeling study in the cat. Exp Brain Res 72:562–576. https://doi.org/ 10.1007/BF00250601
  19. Petras JM, Cummings JF (1977) The origin of spinocerebellar pathways. II. The nucleus centrobasalis of the cervical enlargement and the nucleus dorsalis of the thoracolumbar spinal cord. J Comp Neurol 173:693–716. https://doi.org/ 10.1002/cne.901730405
  20. Zhang Y, Luo Y, Sasamura K, Sugihara I (2021) Single axonal morphology reveals high heterogeneity in spinocerebellar axons originating from the lumbar spinal cord in the mouse. J Comp Neurol 529:3893–3921. https://doi.org/ 10.1002/cne.25223
  21. Cooper S, Sherrington CS (1940) Gower’s tract and spinal border cells. Brain 63:123–134. https://doi.org/ 10.1093/brain/63.2.123
  22. Sprague JM (1953) Spinal border cells and their role in postural mechanism (Schiff-Sherrington phenomenon). J Neurophysiol 16:464–474. https://doi.org/ 10.1152/jn.1953.16.5.464
  23. Celio MR (1990) Calbindin D-28k and parvalbumin in the rat nervous system. Neuroscience 35:375–475. https://doi.org/ 10.1016/0306-4522(90)90091-h
  24. Ren K, Ruda MA (1994) A comparative study of the calcium-binding proteins calbindin-D28K, calretinin, calmodulin and parvalbumin in the rat spinal cord. Brain Res Rev 19:163–179. https://doi.org/ 10.1016/0165-0173(94)90010-8
  25. Clowry GJ, Arnott GA, Clement-Jones M, Fallah Z, Gould S, Wright C (2000) Changing pattern of expression of parvalbumin immunoreactivity during human fetal spinal cord development. J Comp Neurol 423:727–735
  26. Hantman AW, Jessell TM (2010) Clarke’s column neurons as the focus of a corticospinal corollary circuit. Nat Neurosci 13:1233–1239. https://doi.org/ 10.1038/nn.2637
  27. John A, Brylka H, Wiegreffe C, Simon R, Liu P, Jüttner R, Crenshaw EB, Luyten FP, Jenkins NA, Copeland NG, Birchmeier C, Britsch S (2012) Bcl11a is required for neuronal morphogenesis and sensory circuit formation in dorsal spinal cord development. Dev Camb Engl 139:1831–1841. https://doi.org/ 10.1242/dev.072850
  28. Dallman MA, Ladle DR (2013) Quantitative analysis of locomotor defects in neonatal mice lacking proprioceptive feedback. Physiol Behav 120:97–105. https://doi.org/ 10.1016/j.physbeh.2013.07.005
  29. Ni Y, Nawabi H, Liu X, Yang L, Miyamichi K, Tedeschi A, Xu B, Wall NR, Callaway EM, He Z (2014) Characterization of long descending premotor propriospinal neurons in the spinal cord. J Neurosci 34:9404–9417. https://doi.org/ 10.1523/JNEUROSCI.1771-14.2014
  30. Zhang JH, Morita Y, Hironaka T, Emson PC, Tohyama M (1990) Ontological study of calbindin-D28k-like and parvalbumin-like immunoreactivities in rat spinal cord and dorsal root ganglia. J Comp Neurol 302:715–728. https://doi.org/ 10.1002/cne.903020404
  31. Clowry GJ, Fallah Z, Arnott G (1997) Developmental expression of parvalbumin by rat lower cervical spinal cord neurones and the effect of early lesions to the motor cortex. Dev Brain Res 102:197–208. https://doi.org/ 10.1016/s0165-3806(97)00098-9
  32. Veshchitskii A, Shkorbatova P, Merkulyeva N (2022) Neurochemical atlas of the cat spinal cord. Front Neuroanat 16:1034395. https://doi.org/ 10.3389/fnana.2022.1034395
  33. Veshchitskii A, Musienko P, Merkulyeva N (2023) Distribution of parvalbumin-expressing neuronal populations in the cat cervical and lumbar spinal cord gray matter. J Evol Biochem Physiol 59(4): 1100–1111.
  34. Aoyama M, Hongo T, Kudo N (1988) Sensory input to cells of origin of uncrossed spinocerebellar tract located below Clarke’s column in the cat. J Physiol 398:233–257. https://doi.org/ 10.1113/jphysiol.1988.sp017040
  35. Matsushita M (1988) Spinocerebellar projections from the lowest lumbar and sacral-caudal segments in the cat, as studied by anterograde transport of wheat germ agglutinin-horseradish peroxidase. J Comp Neurol 274:239–254. https://doi.org/ 10.1002/cne.902740208
  36. Fu Y, Sengul G, Paxinos G, Watson C (2012) The spinal precerebellar nuclei: calcium binding proteins and gene expression profile in the mouse. Neurosci Lett 518:161–166. https://doi.org/ 10.1016/j.neulet.2012.05.002
  37. Merkulyeva N, Mikhalkin A, Zykin P (2018) Early postnatal development of the lamination in the lateral geniculate nucleus A-layers in cats. Cell Mol Neurobiol 38:1137–1143. https://doi.org/ 10.1007/s10571-018-0585-6
  38. Mikhalkin A, Nikitina N, Merkulyeva N (2021) Heterochrony of postnatal accumulation of nonphosphorylated heavy-chain neurofilament by neurons of the cat dorsal lateral geniculate nucleus. J Comp Neurol 529:1430–1441. https://doi.org/ 10.1002/cne.25028
  39. Merkulyeva N, Mikhalkin A (2024) Transient expression of heavy-chain neurofilaments in the perigeniculate nucleus of cats. Brain Struct Funct. https://doi.org/ 10.1007/s00429-023-02752-6
  40. Schindelin J, Arganda-Carreras I, Frise E, Kaynig V, Longair M, Pietzsch T, Preibisch S, Rueden C, Saalfeld S, Schmid B, Tinevez J-Y, White DJ, Hartenstein V, Eliceiri K, Tomancak P, Cardona A (2012) Fiji: an open-source platform for biological-image analysis. Nat Methods 9:676–682. https://doi.org/ 10.1038/nmeth.2019
  41. Mullen RJ, Buck CR, Smith AM (1992) NeuN, a neuronal specific nuclear protein in vertebrates. Dev Camb Engl 116:201–211. https://doi.org/ 10.1242/dev.116.1.201
  42. Rexed B (1954) A cytoarchitectonic atlas of the spinal cord in the cat. J Comp Neurol 100:297–379. https://doi.org/ 10.1002/cne.901000205
  43. Réthelyi M, Szentágothai J (1973) Distribution and connections of afferent fibres in the spinal cord. In: Iggo A (ed) Somatosensory System. Springer Berlin Heidelberg, Berlin, Heidelberg, pp 207–252
  44. Chakrabarty S, Shulman B, Martin JH (2009) Activity-dependent codevelopment of the corticospinal system and target interneurons in the cervical spinal cord. J Neurosci 29:8816–8827. https://doi.org/ 10.1523/JNEUROSCI.0735-09.2009
  45. Knyihár-Csillik E, Rakic P, Csillik B (1999) Illusive transience of parvalbumin expression during embryonic development of the primate spinal cord. Int J Dev Neurosci 17:79–97. https://doi.org/ 10.1016/s0736-5748(98)00090-2
  46. Siembab VC, Smith CA, Zagoraiou L, Berrocal MC, Mentis GZ, Alvarez FJ (2010) Target selection of proprioceptive and motor axon synapses on neonatal V1-derived Ia inhibitory interneurons and Renshaw cells. J Comp Neurol 518:4675–4701. https://doi.org/ 10.1002/cne.22441
  47. Floyd TL, Dai Y, Ladle DR (2018) Characterization of calbindin D28k expressing interneurons in the ventral horn of the mouse spinal cord. Dev Dyn 247:185–193. https://doi.org/ 10.1002/dvdy.24601
  48. Alekseeva OS, Gusel’nikova VV, Beznin GV, Kor zhevskii DE (2015) Prospects for the application of the NeuN nuclear protein as a marker of the functional state of nerve cells in vertebrates. J Evol Biochem Physiol 51(5): 357–369.
  49. Shneider NA, Brown MN, Smith CA, Pickel J, Alvarez FJ (2009) Gamma motor neurons express distinct genetic markers at birth and require muscle spindle-derived GDNF for postnatal survival. Neural Develop 4:42. https://doi.org/ 10.1186/1749-8104-4-42
  50. Taylor A, Ellaway PH, Durbaba R (1999) Why are there three types of intrafusal muscle fibers? Prog Brain Res 123:121–131. https://doi.org/ 10.1016/s0079-6123(08)62849-6
  51. Merkulyeva N, Mikhalkin A, Nikitina N (2020) Characteristics of the neurochemical state of neurons in the mesencephalic nucleus of the trigeminal nerve in cats. Neurosci Behav Physiol 50(4): 511–515.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Distribution of parvalbumin-immunopositive elements in transverse sections of the spinal cord of newborn and adult cats. L1–L7 are lumbar segments, S1–S3 are sacral segments. White contour lines mark the boundaries of the gray matter.

Download (813KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Distribution of parvalbumin-immunopositive elements in horizontal sections of the spinal cord of newborn cats. L3, S1 — lumbar and sacral segments. White arrows indicate individual fiber bundles.

Download (523KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Distribution of parvalbumin- and NeuN-immunopositive elements in transverse sections of the spinal cord of newborn cats. L1, L5, L6 are lumbar segments. White contour lines mark the boundaries of the gray matter.

Download (806KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».