BILATERAL SYNCHRONIZATION OF HIPPOCAMPAL THETA-OSCILLATIONS IN VITRO

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

Hippocampal theta oscillations are pivotal for hippocampal functions of spatial navigation, learning and memory. In the behaving animals in vivo, hippocampal theta oscillations display bilateral synchronization. Internally generated oscillations in the theta frequency range have also been described in the intact hippocampus preparation in vitro. How theta oscillations are synchronized between the left and right hippocampi remains elusive, however. We used preparation of the intact hippocampi interconnected by the ventral hippocampal commissure prepared from juvenile and adult mice and rats in vitro. Local field potentials and multiunit activity were recorded using extracellular electrodes from the pyramidal cell layer and stratum radiatum of the left and right hippocampi. Neuronal network activity in the left and right hippocampi was organized in theta oscillations, which strongly modulated neuronal firing of CA1 neurons. Both neuronal activity and field potential theta oscillations showed high levels of bilateral synchronization. Theta oscillations persisted on both sides, but their bilateral synchronization was eliminated after surgical cut of the ventral hippocampal commissure. Thus, theta oscillations are synchronized in the left and right hippocampi in vitro, and their bilateral synchronization is provided by the ventral commissural connections.

作者简介

I. Khalilov

Aix-Marseille University, INMED, INSERM; Laboratory of Neurobiology, Kazan Federal University

Email: roustem.khazipov@inserm.fr
France, Marseille; Russia, Kazan

A. Gainutdinov

Aix-Marseille University, INMED, INSERM

Email: roustem.khazipov@inserm.fr
France, Marseille

R. Khazipov

Aix-Marseille University, INMED, INSERM; Laboratory of Neurobiology, Kazan Federal University

编辑信件的主要联系方式.
Email: roustem.khazipov@inserm.fr
France, Marseille; Russia, Kazan

参考

  1. Suzuki SS, Smith GK (1987) Spontaneous EEG spikes in the normal hippocampus. I. Behavioral correlates, laminar profiles and bilateral synchrony. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 67 (4): 348–359. https://doi.org/10.1016/0013-4694(87)90123-4
  2. Buzsaki G (1989) Two-stage model of memory trace formation: a role for “noisy” brain states. Neuroscience 31 (3): 551–570. https://doi.org/10.1016/0306-4522(89)90423-5
  3. Buzsaki G, Buhl DL, Harris KD, Csicsvari J, Czeh B, Morozov A (2003) Hippocampal network patterns of activity in the mouse. Neuroscience 116 (1): 201–211. https://doi.org/10.1016/S0306-4522(02)00669-3
  4. Buzsaki G (2015) Hippocampal sharp wave-ripple: A cognitive biomarker for episodic memory and planning. Hippocampus 25 (10): 1073–1188. https://doi.org/10.1002/hipo.22488
  5. Carr MF, Karlsson MP, Frank LM (2012) Transient slow gamma synchrony underlies hippocampal memory replay. Neuron 75 (4): 700–713. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2012.06.014
  6. Shinohara Y, Hosoya A, Hirase H (2013) Experience enhances gamma oscillations and interhemispheric asymmetry in the hippocampus. Nat Commun 4: 1652. https://doi.org/10.1038/ncomms2658
  7. Pfeiffer BE, Foster DJ (2015) PLACE CELLS. Autoassociative dynamics in the generation of sequences of hippocampal place cells. Science 349 (6244): 180–183. https://doi.org/10.1126/science.aaa9633
  8. Wang Y, Toprani S, Tang Y, Vrabec T, Durand DM (2014) Mechanism of highly synchronized bilateral hippocampal activity. Exp Neurol 251: 101–111. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2013.11.014
  9. Benito N, Martin-Vazquez G, Makarova J, Makarov VA, Herreras O (2016) The right hippocampus leads the bilateral integration of gamma-parsed lateralized information. Elife 5. https://doi.org/10.7554/eLife.16658
  10. Tanaka M, Wang X, Mikoshiba K, Hirase H, Shinohara Y (2017) Rearing-environment-dependent hippocampal local field potential differences in wild-type and inositol trisphosphate receptor type 2 knockout mice. J Physiol 595 (20): 6557–6568. https://doi.org/10.1113/JP274573
  11. Valeeva G, Nasretdinov A, Rychkova V, Khazipov R (2019) Bilateral Synchronization of Hippocampal Early Sharp Waves in Neonatal Rats. Front Cell Neurosci 13: 29. https://doi.org/10.3389/fncel.2019.00029
  12. Khazipov R, Holmes GL (2003) Synchronization of kainate-induced epileptic activity via GABAergic inhibition in the superfused rat hippocampus in vivo. J Neurosci 23 (12): 5337–5341. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.23-12-05337.2003
  13. Buzsaki G (2002) Theta Oscillations in the hippocampus. Neuron 33: 325–340. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(02)00586-x
  14. Buzsaki G, Moser EI. (2013) Memory, navigation and theta rhythm in the hippocampal-entorhinal system. Nat Neurosci 16 (2): 130–138. https://doi.org/10.1038/nn.3304
  15. Colgin LL (2013) Mechanisms and functions of theta rhythms. Annu Rev Neurosci 36: 295–312. https://doi.org/10.1146/annurev-neuro-062012-170330
  16. Hasselmo ME (2005) What is the function of hippocampal theta rhythm?–Linking behavioral data to phasic properties of field potential and unit recording data. Hippocampus 15 (7): 936–949. https://doi.org/10.1002/hipo.20116
  17. Mizuseki K, Sirota A, Pastalkova E, Buzsaki G (2009) Theta oscillations provide temporal windows for local circuit computation in the entorhinal-hippocampal loop. Neuron 64 (2): 267–80. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2009.08.037
  18. Shinohara Y, Hosoya A, Yahagi K, Ferecsko AS, Yaguchi K, Sik A, Itakura M, Takahashi M, Hirase H (2012) Hippocampal CA3 and CA2 have distinct bilateral innervation patterns to CA1 in rodents. Eur J Neurosci 35 (5): 702–710. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.2012.07993.x
  19. Fernandez-Ruiz A, Oliva A, Nagy GA, Maurer AP, Berenyi A, Buzsaki G (2017) Entorhinal-CA3 Dual-Input Control of Spike Timing in the Hippocampus by Theta-Gamma Coupling. Neuron 93: 1213–1226. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2017.02.017
  20. Buzsaki G, Eidelberg E (1982) Convergence of associational and commissural pathways on CA1 pyramidal cells of the rat hippocampus. Brain Res 237 (2): 283–295. https://doi.org/10.1016/0006-8993(82)90442-5
  21. Goutagny R, Jackson J, Williams S (2009) Self-generated theta oscillations in the hippocampus. Nat Neurosci 12 (12): 1491–1493. https://doi.org/10.1038/nn.2440
  22. Ducharme G, Lowe GC, Goutagny R, Williams S (2012) Early Alterations in Hippocampal Circuitry and Theta Rhythm Generation in a Mouse Model of Prenatal Infection: Implications for Schizophrenia. Plos One 7 (1):8. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0029754
  23. Jackson J, Amilhon B, Goutagny R, Bott JB, Manseau F, Kortleven C, Bressler SL, Williams S (2014) Reversal of theta rhythm flow through intact hippocampal circuits. Nat Neurosci 17 (10): 1362–1370. https://doi.org/10.1038/nn.3803
  24. Amilhon B, Huh CYL, Manseau F, Ducharme G, Nichol H, Adamantidis A, Williams S (2015) Parvalbumin Interneurons of Hippocampus Tune Population Activity at Theta Frequency. Neuron 86 (5): 1277–1289. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2015.05.027
  25. Khalilov I, Dzhala V, Medina I, Leinekugel X, Melyan Z, Lamsa K, Khazipov R, Ben-Ari Y (1999) Maturation of kainate-induced epileptiform activities in interconnected intact neonatal limbic structures in vitro. Eur J Neurosci 11 (10): 3468–3480. https://doi.org/10.1046/j.1460-9568.1999.00768.x
  26. Khalilov I, Esclapez M, Medina I, Aggoun D, Lamsa K, Leinekugle X, Khazipov R, BenAri Y (1997) A novel in vitro preparation: the intact hippocampal formation. Neuron 19 (4): 743–749. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(00)80956-3
  27. Khazipov R, Desfreres L, Khalilov I, Ben-Ari Y (1999) Three-independent-compartment chamber to study in vitro commissural synapses. J Neurophysiol 81 (2): 921–924. https://doi.org/10.1152/jn.1999.81.2.921
  28. Leinekugel X, Khalilov I, Ben-Ari Y, Khazipov R (1998) Giant depolarizing potentials: the septal pole of the hippocampus paces the activity of the developing intact septohippocampal complex in vitro. J Neurosci 18 (16): 6349–6357. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.18-16-06349.1998
  29. Khalilov I, Holmes GL, Ben Ari Y (2003) In vitro formation of a secondary epileptogenic mirror focus by interhippocampal propagation of seizures. Nat Neurosci 6 (10): 1079–1085. https://doi.org/10.1038/nn1125
  30. Khalilov I, Le Van QM, Gozlan H, Ben Ari Y (2005) Epileptogenic Actions of GABA and Fast Oscillations in the Developing Hippocampus. Neuron 48 (5): 787–796. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2005.09.026
  31. Nardou R, Ben-Ari Y, Khalilov I (2009) Bumetanide, an NKCC1 antagonist, does not prevent formation of epileptogenic focus but blocks epileptic focus seizures in immature rat hippocampus. J Neurophysiol 101 (6): 2878–2888. https://doi.org/10.1152/jn.90761.2008
  32. Ylinen A, Soltesz I, Bragin A, Penttonen M, Sik A, Buzsaki G (1995) Intracellular correlates of hippocampal theta rhythm in identified pyramidal cells, granule cells, and basket cells. Hippocampus 5 (1): 78–90. https://doi.org/10.1002/hipo.450050110
  33. Buzsaki G, Czopf J, Kondakor I, Kellenyi L (1986) Laminar distribution of hippocampal rhythmic slow activity (RSA) in the behaving rat: current-source density analysis, effects of urethane and atropine. Brain Res 365 (1): 125–137. https://doi.org/10.1016/0006-8993(86)90729-8
  34. Kamondi A, Acsady L, Wang XJ, Buzsaki G (1998) Theta oscillations in somata and dendrites of hippocampal pyramidal cells in vivo: activity-dependent phase-precession of action potentials. Hippocampus 8 (3): 244–261. https://doi.org/10.1002/(SICI)1098-1063(1998)8:3<244::AID-HIPO7>3.0.CO;2-J

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载
2.

下载 (418KB)
索引源数据
3.

下载 (540KB)
索引源数据
4.

下载 (513KB)
索引源数据

版权所有 © И. Халилов, А. Гайнутдинов, Р. Хазипов, 2023

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».