Infestation of young northern pike Esox Lucius (esocidae) with macroparasites in different reaches of the river continuum

Full Text

Пресс хищников и доступность корма считаются основными факторами, определяющими приспособленность, численность популяций и миграционную активность рыб (Northcote, 1978; Павлов, 1979; Gliwicz et al., 2006; Giam, Olden, 2016). Сравнительно недавно к числу таких факторов стали относить заражённость паразитами, рассматривая их наряду с хищниками как влиятельных естественных врагов (Poulin, FitzGerald, 1989; Raffel et al., 2008; Hulthén et al., 2015; Koprivnikar, Penalva, 2015). Способы защиты рыб от хищников, как индивидуальные, так и групповые, довольно хорошо изучены, чего нельзя сказать о способах защиты от паразитов (Mikheev, Pasternak, 2006). Основную защиту от них обеспечивают врождённый и приобретённый иммунитеты, а также локальные адаптации (Ebert, 1994; Kalbe, Kurtz, 2006). Однако иммунная защита не гарантирует полной безопасности, особенно в тех биотопах, в которых высоки продуктивность и разнообразие как паразитов, так и промежуточных хозяев, служащих также объектами питания рыб.

Балансируя между доступностью ресурсов и угрозами, рыбы могут выбирать разные тактики: 1) оставаться в высокопродуктивном биотопе, вкладывая много ресурсов в защиту; 2) перемещаться в поисках более безопасного, но менее кормного биотопа. Основные исследования в рамках этой дилеммы выполнены с учётом взаимодействий хищник–жертва (Brabrand, Faafeng, 1993; Skov et al., 2011; Muška et al., 2013). По системе рыбы–паразиты такие работы немногочисленны и носят преимущественно описательный характер. Чтобы глубже понять роль паразитов как экологического фактора, влияющего на популяционные характеристики рыб и их пространственное распределение, необходимо исследовать не только количественные параметры их заражённости и структуру сообществ паразитов, но и выявить категории паразитов, наиболее влиятельных с точки зрения их воздействия на приспособленность хозяина. Для сравнительного исследования в этом направлении лучше всего подходят гетерогенные участки среды с широким спектром изменчивости ресурсов и рисков. Таким участком может служить речной континуум/градиент, в котором разные зоны существенно различаются по основным абиотическим и биотическим параметрам, но при этом не теряют связности, обеспечивая гидробионтам возможность миграций и кочёвок (Vannote et al., 1980; Rosi-Marshall, Wallace, 2002; Statzner, Higler, 2011; Humphries et al., 2014; Curtis et al., 2018).

С высокопродуктивными биотопами (участками среды), обеспечивающими рыбам интенсивное питание и рост, нередко связан высокий уровень угроз: гибель от хищников и риск заражения паразитами. В речном континууме это могут быть низовья рек с разнообразными биотопами, высокой численностью и разнообразием беспозвоночных и позвоночных животных (Крылов и др., 2007; Михеев и др., 2013). Экологически пластичные виды рыб, например плотва Rutilus rutilus и окунь Perca fluviatilis, обладающие широким спектром питания, фенотипической изменчивостью (полиморфизмом), высокой миграционной активностью, могут избегать опасных участков, жертвуя интенсивным питанием и ростом (Brabrand, Faafeng, 1993; Muška et al., 2013). Это достигается за счёт горизонтальных миграций из прибрежной зоны на открытые участки (Bohl, 1980; Brodersen et al., 2011), вертикальных миграций (Zaret, Suffern, 1976; Mehner, Kasprzak, 2011) или перемещения вдоль речного континуума (Skov et al., 2013). В отличие от этих сравнительно мелких всеядных рыб крупные хищники, такие как щука Esox lucius, гораздо сильнее привязаны к биотопам, обеспечивающим их обильным кормом, необходимым для быстрого роста на ранних этапах развития, а также укрытиями от хищников (Miller et al., 2001). При этом щука может подвергаться высокому риску заражения паразитами, которые могут снижать приспособленность — отбирать ресурсы, ухудшать эффективность охоты, а также манипулировать поведением хозяина, делая его более доступным для хищников (Moore, 1995; Barber et al., 2000; Poulin, 2010).

Адаптации, связанные с защитой от паразитов, в значительной степени зависят от вреда, приносимого паразитами. Этот вред определяется не только количественными параметрами заражённости, но также характером воздействия на хозяина. На молоди окуня было показано, что наиболее влиятельными оказываются немногие и далеко не самые многочисленные макропаразиты (Сливко и др., 2021).

Цель нашего исследования — изучить паразитарную нагрузку (интенсивность и экстенсивность заражения) на сеголеток щуки и их размерный состав в разных биотопах речного континуума от верховья до устья реки, а также выявить паразитов, обладающих наибольшей вирулентностью, т.е. оказывающих максимальное отрицательное воздействие на приспособленность хозяина.

Материал и методика

Материал собран на небольшой р. Ильдь (протяжённость 46 км) — притоке Рыбинского водохранилища второго порядка. Сеголеток щуки отлавливали 15–30.07.2020 г. мальковой волокушей на трёх участках реки: в верхнем (57°90′ с.ш., 38°05′ в.д. — 57°89′ с.ш., 38°05′ в.д.), среднем (57°95′ с.ш., 38°06′ в.д. — 57°96′ с.ш., 38°07′ в.д.) и нижнем (58°02′ с.ш., 38°24′ в.д. — 58°01′ с.ш., 38°25′ в.д. — в месте впадения р. Ильдь в р. Сутка) течении. Нижнее течение р. Ильдь — довольно протяжённая, ~ 5 км, зона подпора водохранилища. Расстояние по руслу между местами отбора проб в верхнем и среднем течении составляет ~ 11 км, в среднем и нижнем течении — 28 км. В верхнем течении река представляет собой чередование узких проток и плёсов, густо заросших водной растительностью с сильно заиленным дном, в ширину от 3 до 10 м на плёсах. В среднем течении реки плёсы чередовались с протяжёнными каменистыми перекатами, сильно заросшими водной растительностью; ширина реки была от 5 до 13 м на плёсах. В нижнем течении с растительностью вдоль берегов в месте отбора проб ширина реки достигает 150–400 м. В верхнем и среднем течении реки из-за присутствия родников температура воды была ниже (16–18°C), чем в зоне подпора водохранилища (21–24°C). У рыб измеряли стандартную длину тела (SL). Всего исследовано 49 сеголеток щуки: 15 экз. SL 92.5 мм из верховья реки, 14 экз. SL 167 мм из среднего течения и 20 экз. SL 107.8 мм из нижнего течения.

Пойманных сеголеток подвергали полному паразитологическому анализу в отношении макропаразитов (Быховская-Павловская, 1985; Определитель …, 1987). Для характеристики заражённости рыб использовали следующие параметры: экстенсивность инвазии — доля заражённых особей в выборке, %; индекс обилия (ИО) — среднее во всей выборке (включая незаражённых рыб) число паразитов в одной особи хозяина, экз.; интенсивность инвазии (ИИ) — число паразитов (минимальное и максимальное), приходящихся на одну заражённую особь хозяина, экз. (Bush et al., 1997; Margolis et al., 1982). Если паразит был обнаружен только у одного малька щуки в выборке, минимальное значение ИИ принимали за 0.

Для статистического анализа данных использовали однофакторный дисперсионный анализ и тест Тьюки, коэффициент корреляции Спирмена, коэффициент вариации.

Результаты

Общее число видов макропаразитов, обнаруженных в сеголетках щуки, и экстенсивность инвазии заметно возрастали от верховья к нижнему (устьевому) участку реки. Среднее число паразитов, приходящихся на одну рыбу, меняется не однонаправленно — максимальное значение (78.6 экз.) наблюдается у особей из среднего участка реки. Основную численность при этом даёт всего один вид трематод (Trematoda) — Phyllodistomum folium, без него этот показатель почти одинаков у сеголеток из верхнего (7.5 ± 3.2) и среднего (6.5 ± 2.4) участков реки. Различия по среднему числу паразитов в одной рыбе между разными участками реки высоко достоверны (однофакторный дисперсионный анализ, p = 0.0001), самый низкий показатель у выборки из верхнего участка отличался от показателей у выборок как из среднего, так и нижнего участков (тест Тьюки, соответственно p = 0.0002 и 0.0300). Выборки щук из разных участков значительно различались по изменчивости интенсивности инвазии между особями (коэффициент вариации числа паразитов в одной рыбе, %). Самая высокая изменчивость наблюдалась в выборке из верхнего участка — 162%, у особей из среднего и нижнего участков она значительно снижалась соответственно до 89 и 57%.

Длина тела сеголеток щуки из разных участков речного континуума достоверно различалась (дисперсионный анализ: p < 0.0001; тест Тьюки: длина рыб из верховья отличалась от длины особей из среднего участка, p = 0.0001; такой же уровень достоверности различий наблюдался между средним и нижним участками). Самая высокая средняя длина сеголеток щуки была в средней части реки; в верховье и низовье она была значительно ниже и достоверно не различалась. Для выборки из верховья характерна самая высокая изменчивость по длине рыб (коэффициент вариации 52.4%), в низовье она была самой низкой (16.9%), в средней части — 21.0%.

Заражённость рыб (ИО) достоверно не зависела от их размера (коэффициент корреляции Спирмена: p > 0.05). Также не наблюдалось связи между численностью самого многочисленного паразита P. folium и размером рыб (коэффициент корреляции Спирмена: p = 0.51). Следует отметить, что структура компонентных сообществ паразитов в нижнем участке реки существенно отличалась от их структур в расположенных выше участках. У сеголеток щуки в верховье (четыре вида макропаразитов) и средней части реки (пять видов) по численности преобладал всего один вид трематод — P. folium: соответственно 87 и 92%. В нижнем участке в гораздо более богатом видами макропаразитов компонентном сообществе (15 видов) не было столь выраженных доминантов (табл. 1). Только у сеголеток из нижнего участка реки встречались семь видов трематод на личиночных стадиях, полностью отсутствовавших в других зонах. Обращает на себя внимание различное соотношение взрослых и личиночных форм паразитов у мальков щуки из разных зон реки (табл. 2). В верховье и в среднем течении реки у мальков преобладали паразиты взрослых стадий развития, тогда как в низовье реки половина всех видов паразитов представлена личинками.

Таблица 1. Паразиты сеголеток щуки Esox lucius из разных зон (участков) реки Ильдь

Примечание. ЭИ — экстенсивность инвазии; ИО — индекс обилия, ИИ — интенсивность инвазии (min–max).

Таблица 2. Параметры структуры сообщества паразитов и размеры сеголеток щуки Esox lucius в разных зонах реки Ильдь

Примечание. n — число исследованных сеголеток, экз.; * над чертой — среднее значение и среднеквадратическое отклонение (в скобках), под чертой — пределы варьирования показателя.

Обсуждение

Река — гетерогенная среда, в которой границы между биотопами могут быть резкими (горизонтальные поперечные, вертикальные градиенты) или размытыми/плавными (вдоль реки — континуум) (Vannote et al., 1980; Крылов и др., 2007; Statzner, Higler, 2011; Pavlov, Mikheev, 2017). Как взрослые рыбы, так и молодь могут перемещаться вдоль континуума в поисках оптимального биотопа. Основными факторами, определяющими пригодность биотопа, принято считать соотношение доступности ресурсов и пресса хищников (Kramer et al., 1997; Giam, Olden, 2016). Паразиты редко наносят сравнимый с хищниками прямой урон популяции рыбы-хозяина, но могут быть влиятельными регуляторами отношений хищник–жертва через манипулирование фенотипом хозяина (Moore, 1995; Barber et al., 2000; Poulin, 2010). Паразиты как “экологические катализаторы” меняют доступность хозяев хищникам, открывают путь для инфекций, влияют на разные аспекты поведения — оборонительное, пищевое, социальное, миграционное (Moore, 1995; Poulin, 2010; Михеев, 2011).

Мы обнаружили, что в речном континууме разнообразие макропаразитов и заражённость ими сеголеток щуки возрастает от верховьев к низовьям, что может определять значение паразитов как регуляторов биотических взаимодействий. Из разнообразного набора паразитов в низовьях реки выявлены (например, трематоды семейства Diplostomidae) повышающие уязвимость хозяев перед хищниками (птиц, крупных рыб-ихтиофагов), выбирающими, вероятно, наиболее крупных сеголеток (Seppälä et al., 2004). Другие паразиты (Azygia lucii) могут повышать доступность для хищников наиболее мелких сеголеток, которые становятся уязвимыми для более крупных конспецификов, склонных к каннибализму (Odening, Bockhardt, 1976; Жохов, Пугачева, 2023). Таким образом, в низовьях реки пресс хищников может быть высоким как на самых крупных, так и самых мелких сеголеток. По-видимому, с этим связана обнаруженная в нашем исследовании низкая изменчивость (коэффициент вариации) по длине тела среди мальков щуки в низовье реки.

В верховье, где заражённость и разнообразие паразитов самые низкие, а также, вероятно, невелико и обилие хищников (Крылов и др., 2007; Михеев и др., 2013), изменчивость сеголеток щуки по размерам самая высокая. Там же наблюдалась и самая высокая изменчивость по заражённости. Экстенсивность заражения небольшим числом видов паразитов (не более четырёх) в верховье не превышала 66.7%, тогда как в низовье достигала 100%. Очевидно, что при низкой средней численности паразитов в верховье их пространственное распределение очень неоднородно, что даёт возможность многим сеголеткам избегать высокой заражённости. Даже если в целом верховья менее продуктивны, чем низовья, в них могут формироваться локальные скопления корма (крупные беспозвоночные, молодь рыб из отряда карпообразных (Cypriniformes)), привлекающие отдельных сеголеток щуки (Крылов и др., 2007; Михеев и др., 2013). В таких условиях немногие, но самые активные особи могут поедать мелких конспецификов. Каннибализм резко ускоряет рост молоди щуки (Иванова, Свирская, 2013). Поэтому наряду с мелкими особями там встречаются и очень крупные, сравнимые с самыми крупными сеголетками в низовьях. Вероятно, верховья служат убежищем от основных угроз (врагов: хищников и паразитов), что даёт молоди рыб преимущество даже при более низкой средней обеспеченности ресурсами. По мере увеличения размеров тела и снижения доступности для хищников (Fuiman, Magurran, 1994), а также укрепления иммунной системы (Magnadottir et al., 2005; Zapata et al., 2006) молодь щуки может перемещаться в более продуктивные биотопы в низовьях реки (Dodson, 1997; Kramer et al., 1997; Крылов и др., 2007; Михеев и др., 2013).

В работах по экологии щуки в речных условиях подчёркивается её склонность к оседлой жизни и тяготение к богатым зарослями макрофитов низовьям рек (с обильными ресурсами и биотопическим разнообразием), в которых взрослые особи-засадчики находят условия для охоты, а молодь — обильную и разнообразную пищу и убежища от хищников (Miller et al., 2001; Vehanen et al., 2006). В исследованиях перемещений меченых щук установлено, что её оседлость нередко преувеличивают, а при ухудшении условий обитания щуки активно перемещаются между биотопами (Vehanen et al., 2006). Обнаруженная в нашем исследовании высокая заражённость сеголеток щуки макропаразитами в низовьях реки позволяет предполагать, что на самых ранних стадиях онтогенеза, когда молодь рыб особенно уязвима как для хищников, так и для паразитов, преимущество может давать перемещение в малопродуктивные, но менее опасные биотопы. В небольших реках такие биотопы могут быть связаны с верховьями, куда ранняя молодь может мигрировать вдоль берега против течения или сразу оказываться в верховье, если часть популяции щуки находит там пригодные места для нереста. Эти предположения требуют специальной проверки.

По всем основным показателям компонентные сообщества макропаразитов у сеголеток щуки из разных участков р. Ильдь существенно различались. От верхнего участка к нижнему возрастали число видов паразитов и экстенсивность заражения, но заражённость (ИО) достигала максимума на среднем участке, а на нижнем вновь снижалась. Следует отметить, что этот максимум был связан только с одним видом (трематода P. folium составляла более 90% численности паразитов). Без учёта этой трематоды индекс обилия, как и остальные количественные показатели заражённости, постепенно возрастал от верховья к низовью. Отсутствие связи между численностью P. folium и длиной сеголеток щуки позволяет предполагать, что прямого отрицательного влияния на питание и рост последних эти паразиты не оказывают. Максимум обилия P. folium в среднем течении реки, вероятно, связан с высокой численностью их хозяина — моллюска Pisidium amnicum. Крупных церкарий этой трематоды с диксенным жизненным циклом охотно поедает молодь щуки.

Важно отметить, что наблюдаемое различие в соотношениях взрослых и личиночных форм паразитов у сеголеток щук в разных зонах реки указывает на различные стратегии использования хозяина паразитами. Взрослые стадии гетероксенных паразитов не проявляют ярко выраженных патогенных воздействий на хозяина, стараясь сохранить его как биотоп обитания (Михеев, 2011). Паразиты на личиночных стадиях развития имеют противоположную стратегию, манипулируют фенотипом промежуточного хозяина, добиваясь, чтобы он стал добычей окончательного хозяина.

Негативное влияние паразитирующих у рыб личинок трематод особенно заметно проявляется в мальковом возрасте. Известны примеры, когда у заражённой личинками трематод молоди рыб снижался темп роста, происходили физиологические нарушения, повышалась смертность (Harrison, Hadley, 1982; Lemly, Esch, 1984; Coleman, Travis, 1998; Johnson, Dick, 2001). Среди семи видов метацеркарий трематод, заражающих сеголеток щук в низовье реки, есть представители семейства Diplostomidae (Posthodiplostomum, Diplostomum). Личинки трематод этих и близких к ним видов способны изменять поведение хозяев, снижать общий уровень липидов, стимулировать потребление кислорода (Lemly, Esch, 1984). Паразитирующие в мышцах щуки личинки трематод Bucephalus polymorphus и Paracoenogonimus ovatus, как и другие виды с подобной локализацией, повышали содержание гликогена в мышцах, замедляли рост сеголеток и вызывали их смертность (Coleman, Travis, 1998; Johnson, Dick, 2001; Тютин, Извекова, 2013). Характерно, что трематода P. ovatus в устье реки была у щуки доминирующим по численности видом. Малоподвижность щуки как хищника-засадчика повышает вероятность её заражения церкариями трематод в биотопах, насыщенных разнообразными моллюсками — промежуточными хозяевами трематод. Именно такие биотопы преобладают в низовье реки.

Характерной чертой паразитофауны сеголеток щуки в низовье реки было наличие двух видов рачков (Ergasilus sieboldi, Argulus foliaceus), питающихся кровью рыб и причиняющих им значительный вред (Kabata, 1981). Почти половина мальков щук носила на коже крупных рачков A. foliaceus с интенсивностью инвазии 1–3 экз. Реальная интенсивность инвазии могла быть значительно выше, так как рачки легко сходят с рыбы при её вылове. Размеры этих рачков (длина до 7 мм) показывают, что наносимый ими вред довольно существенный и может приводить к гибели рыб в раннем ювенильном возрасте, так как рачки предпочитают нападать именно на мальков. В целом же с благоприятными условиями обитания сеголеток щук в высокопродуктивных биотопах в низовье реки с повышенной температурой и обилием пищи могут быть связаны — высокий риск заражения паразитами и большее паразитарное давление с выраженными негативными последствиями.

Всё больше свидетельств накапливается в пользу гипотезы о влиянии паразитов как одного из ведущих факторов, инициирующих и модифицирующих миграционную активность животных (Altizer et al., 2011; Poulin et al., 2012; Poulin, de Angeli Dutra, 2021; Wille, Klaassen, 2022). Полученные данные о вариабельности размерной структуры сеголеток щуки и их заражённости макропаразитами в разных частях речного континуума позволяют предполагать, что роль паразитов как регуляторов оборонительного, пищевого и миграционного поведения этих рыб может быть значительной. Проверка этого предположения потребует комплексных полевых и экспериментальных исследований питания и миграционной активности рыб в условиях разной заражённости паразитами.

Заключение

Неоднородное размещение ресурсов и угроз в пространстве ярко выражено в экосистемах малых рек, в которых на сравнительно небольших расстояниях рыбы могут населять как высокопродуктивные участки (биотопы) с высоким прессом хищников, так и малокормные, где хищников немного. Размещение таких участков вдоль реки (речной континуум) даёт возможность рыбам перемещаться и делать выбор между разными тактиками — держаться в богатом биотопе, вкладывая больше ресурсов в оборонительное поведение в условиях высокой обеспеченности пищей, или перемещаться в более безопасные, но менее продуктивные биотопы. Разделение популяции по этим тактикам может приводить к формированию внутрипопуляционных группировок, в частности, к миграционному полиморфизму. Наши результаты по изменчивости заражённости рыб в пределах речного континуума показали, что влияние паразитов может быть не менее важным фактором, вызывающим полиморфизм, чем трофические взаимодействия.

Даже склонные к оседлой жизни щуки (Vehanen et al., 2006) могут покидать богатые кормом биотопы и мигрировать туда, где меньше риск заразиться паразитами и погибнуть от хищников. Такую тактику могут использовать молодые особи, которым трудно противостоять как паразитам, так и хищникам (Fuiman, Magurran, 1994; Zapata et al., 2006). Гетерогенная среда небольших рек позволяет рыбам свободно перемещаться и выбирать биотопы с разным сочетанием биотических факторов. Миграции как вверх, так и вниз по течению может совершать даже молодь рыб с их небольшими энергетическими запасами. Биотопы в верховьях реки, где ниже риск заражения паразитами, могут быть доступны как молоди рыб, так и взрослым особям в период нерестовой миграции.

Среди факторов, формирующих биотопическую гетерогенность в речном континууме и условия для возникновения внутрипопуляционного полиморфизма, паразитарная нагрузка может быть не менее важна, чем условия питания и пресс хищников. Кроме прямого влияния на метаболизм, морфологию и поведение рыб паразиты могут модифицировать характер внутри- и межвидовых взаимодействий, меняя доступность жертв для рыб, манипулируя их оборонительным, социальным и миграционным поведением. Сведений о роли тех или иных паразитов как экологических регуляторов немного, следовательно, продолжение полевых и экспериментальных исследований в этом направлении весьма актуально. Малые реки, играющие важную роль нерестовых и нагульных биотопов для многих видов рыб, особенно привлекательны как гетерогенные, но при этом “проницаемые” экосистемы с широким спектром биотических и абиотических условий. Как объект исследований малые реки сравнительно доступны и удобны для комплекса полевых и экспериментальных работ.

Финансирование работы

Исследование выполнено за счёт гранта Российского научного фонда № 24-14-00111.

Соблюдение этических стандартов

Все манипуляции с объектами исследования проводили в соответствии с Руководством Национального института здравоохранения по уходу и использованию лабораторных животных (http://oacu.od.nih.gov/regs/index.htm). Работа одобрена комиссией по биоэтике ИБВВ РАН, протокол № 13 от 30.01.2024 г.

Конфликт интересов

Авторы данной работы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

About the authors

А. Е. Zhokhov

Author for correspondence.
Email: zhokhov@ibiw.ru
Russian Federation, Borok

V. N. Mikheev

Email: zhokhov@ibiw.ru
Russian Federation, Moscow

References

Supplementary files