Features of skin colonization with Staphylococcus spp. in atopic dermatitis and psoriasis patients

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Background. Characteristics of commensal and pathogenic species of Staphylococcus spp. and their contribution in atopic dermatitis (AD) and psoriasis pathogenesis remains to be understudied.

Aims. The aim of our study was identification of Staphylococcus spp. skin colonization in patients with AD and psoriasis.

Methods. The study included 34 patients with AD and 35 patients with psoriasis. The material was taken from lesional and normal skin of body and scalp. We used cultural and molecular biological research methods for further evaluation. The data were statistically processed.

Results. Mean SCORAD for AD patients who carries toxigenic S. aureus strains (2) was 57.43 ± 9.75, in group without toxigenic S. aureus strains (1) mean SCORAD was lower — 37.90 ± 8.63 (р = 0.054). Mean SCORAD for AD patients who carries S. epidermidis strains, toxigenic and non-toxigenic S. aureus strains (3) was 51.3 ± 12.75, difference between group 2 and 3 was insignificant (р = 0,18). Mean PASI for psoriasis patients-carriers S. aureus strains was 27.1 ± 11.35, mean PASI for psoriasis patients-carriers S. epidermidis strains was 20.9 ± 9.07. Difference between this groups was statistically insignificant (р = 0.42). All strains of S. aureus were carriers of pathogenicity factors, about 90% of strains being able to produсe secreted toxins.

Conclusion. This study reveals some aspects of skin colonization by Staphylococcus spp. in patients with AD and psoriasis. We identify some correlations between severity of inflammatory disease and characteristics of microorganism’s strain.

About the authors

Marina Yu. Nikolaeva

First Pavlov State Medical University of St. Petersburg

Author for correspondence.
Email: lavrukhina.mary@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-8677-4167
SPIN-code: 8072-7935
Scopus Author ID: 57214320275
ResearcherId: AAM-4250-2020

MD

Russian Federation, 6–8 Lev Tolstoy street, 197022 Saint Petersburg

Konstantin N. Monakhov

First Pavlov State Medical University of St. Petersburg

Email: knmonakhov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8211-1665
SPIN-code: 1837-2098
Scopus Author ID: 7003438332
ResearcherId: ACC-8031-2022

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

Russian Federation, 6–8 Lev Tolstoy street, 197022 Saint Petersburg

Evgeny V. Sokolovskiy

First Pavlov State Medical University of St. Petersburg

Email: s40@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7610-6061
SPIN-code: 6807-7137
Scopus Author ID: 23669241000
ResearcherId: AAL-7772-2020

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

Russian Federation, 6–8 Lev Tolstoy street, 197022 Saint Petersburg

References

  1. Sroka-Tomaszewska J, Trzeciak M. Molecular Mechanisms of Atopic Dermatitis Pathogenesis. Int J Mol Sci. 2021;22(8):4130. doi: 10.3390/ijms22084130
  2. Park DH, Kim JW, Park HJ, Hahm DH. Comparative Analysis of the Microbiome across the Gut-Skin Axis in Atopic Dermatitis. Int J Mol Sci. 2021;22(8):4228. doi: 10.3390/ijms22084228
  3. Chang HW, Yan D, Singh R, Liu J, Lu X, Ucmak D, et al. Alteration of the cutaneous microbiome in psoriasis and potential role in Th17 polarization. Microbiome. 2018;6(1):154. doi: 10.1186/s40168-018-0533-1
  4. Gostev V, Kruglov A, Kalinogorskaya O, Dmitrenko O, Khokhlova O, Yamamoto T, et al. Molecular epidemiology and antibiotic resistance of methicillinresistant Staphylococcus aureus circulating in the Russian Federation. Infect Genet Evol. 2017;53:189–194. doi: 10.1016/j.meegid.2017.06.006
  5. Хохлова О.Е., Перьянова О.В., Боброва О.П., Сергеева В.К., Модестов А.А., Еремеева О.Г., и др. Молекулярно-генетические особенности метициллин-резистентных Staphylococcus aureus (MRSA) — возбудителей гнойно-воспалительных заболеваний у онкологических больных. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2017;6:15–20. [Khokhlova OE, Peryanova OV, Bobrova OP, Sergeeva VK, Modestov AA, Eremeeva OG, et al. Molecular and genetic features of the methicillin-resistant staphylococcus aureus (MRSA) — causative agents of purulent diseases at cancer patients. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology. 2017;6:15–20. (In Russ.)] doi: 10.36233/0372-9311-2017-6-15-20
  6. Leyden JJ, Marples RR, Kligman AM. Staphylococcus aureus in the lesions in atopic dermatitis. Br J Dermatol. 1974;90(5):525–530. doi: 10.1111/j.1365-2133.1974.tb06447.x
  7. Totté JEE, van der Feltz WT, Hennekam M, van Belkum A, van Zuuren EJ, Pasmans SGMA. Prevalence and odds of Staphylococcus aureuscarriage in atopic dermatitis: a systematic review and meta-analysis. Br J Dermatoly. 2016;175(4):687–695. doi: 10.1111/bjd.14566
  8. Lunjani N, Hlela C, O’Mahony L. Microbiome and skin biology. Curr Opin Allergy Clin Immunol. 2019;19(4):328–333. doi: 10.1097/ACI.0000000000000542
  9. Текучева Л.В., Зайцева Е.В., Арзуманян В.Г., Темпер P.M. Мониторинг стафилококковой микрофлоры у больных атопическим дерматитом. Вестник дерматологии и венерологии. 2006;5:69–72. [Tekucheva LV, Zaitseva EV, Arzumanyan VG, Temper RM. Monitoring of staphylococcal microflora in patients with atopic dermatitis. Vestnik Dermatologii i Venerologii. 2006;5:69–72. (In Russ.)]
  10. Кудрявцева А.В., Флуер Ф.С., Прохоров В.Я., Котосова Л.К., Лазарева А.В., Вертиева Е.Ю. Влияние энтероксинов Staphylococcus aureus и epidermidis на течение атопического дерматита у детей. Педиатрия им. Г.Н. Сперанского. 2009;88(2):43–48. [Kudryavtseva AV, Fluer FS, Prohorov VYа, Kotosova LK, Lazareva AV, Vertieva EYu. Pediatria n.a. G.N. Speransky. 2009;88(2):43–48. (In Russ.)]
  11. Kabashima K. New concept of the pathogenesis of atopic dermatitis: interplay among the barrier, allergy, and pruritus as a trinity. J Dermatol Sci. 2013;70(1):3–11. doi: 10.1016/j.jdermsci.2013.02.001
  12. Nakagawa S, Matsumoto M, Katayama Y, Oguma R, Wakabayashi S, Nygaard T, et al. Staphylococcus aureus virulent PSMa peptides induce keratinocyte alarmin release to orchestrate IL-17-dependent skin inflammation. Cell Host Microbe. 2017;22(5):667–677.e5. doi: 10.1016/j.chom.2017.10.008
  13. Rungelrath V, DeLeo FR. Staphylococcus aureus, Antibiotic Resistance, and the Interaction with Human Neutrophils. Antioxid Redox Signal. 2021;34(6):452–470. doi: 10.1089/ars.2020.8127
  14. Higgins J, Loughman A, van Kessel KP, van Strijp JA, Foster TJ. Clumping factor A of Staphylococcus aureus inhibits phagocytosis by human polymorphonuclear leucocytes. FEMS Microbiol Lett. 2006;258(2):290–296. doi: 10.1111/j.1574-6968.2006.00229.x
  15. Reginald K, Westritschnig K, Linhart B, Focke-Tejkl M, Jahn-Schmid B, Eckl-Dorna J, et al. Staphylococcus aureus fibronectin-binding protein specifically binds IgE from patients with atopic dermatitis and requires antigen presentation for cellular immune responses. J Allergy Clin Immunol. 2011;128(1):82–91.e8. doi: 10.1016/j.jaci.2011.02.034
  16. Galia L, Ligozzi M, Bertoncelli A, Mazzariol A. Real-time PCR assay for detection of Staphylococcus aureus, Panton–Valentine Leucocidin and Methicillin Resistance directly from clinical samples. AIMS Microbiol. 2019;5(2):138–146. doi: 10.3934/microbiol.2019.2.138
  17. Monecke S, Aamot HV, Stieber B, Ruppelt A, Ehricht R. Characterization of PVL-positive MRSA from Norway. APMIS. 2014;122(7):580–584. doi: 10.1111/apm.12181
  18. Jung J, Song EH, Park SY, Lee SR, Park SJ, Sung H, et al. Emergence of Panton-Valentine leucocidin-positive ST8-methicillin-resistant Staphylococcus aureus (USA300 clone) in Korea causing healthcare-associated and hospital-acquired bacteraemia. Eur J Clin Microbiol Infect Dis. 2016;35(8):1323–1329. doi: 10.1007/s10096-016-2668-y
  19. Флуер Ф.С., Максимушкин А.Ю., Кудрявцева А.В., Морозова О.А. Энтеротоксигенная активность разных видов стафилококков, выделенных при атопическом дерматите у детей (Часть 1). Аллергология и иммунология в педиатрии. 2012;4(31):8–10. [Fluer FS, Maximushkin АYu, Kudryavtzeva AV, Morozova OA. Enterotoxigenic activity of different types of staphylococci, isolated from children with atopic dermatitis. Allergology and Immunology in Paediatrics. 2012;4(31):8–10. (In Russ.)].
  20. Schlievert PM, Strandberg KL, Lin YC, Peterson ML, Leung DY. Secreted virulence factor comparison between methicillin-resistant and methicillin-sensitive Staphylococcus aureus, and its relevance to atopic dermatitis. J Allergy Clin Immunol. 2010;125(1):39–49. doi: 10.1016/j.jaci.2009.10.039
  21. Nakatsuji T, Chen TH, Narala S, Chun KA, Two AM, Yun T, et al. Antimicrobials from human skin commensal bacteria protect against Staphylococcus aureus and are deficient in atopic dermatitis. Sci Transl Med. 2017;9(378):eaah4680. doi: 10.1126/scitranslmed.aah4680
  22. Edslev SM, Olesen CM, Nørreslet LB, Ingham AC, Iversen S, Lilje B, et al. Staphylococcal Communities on Skin Are Associated with Atopic Dermatitis and Disease Severity. Microorganisms. 2021;9(2):432. doi: 10.3390/microorganisms9020432
  23. Skowron K, Bauza-Kaszewska J, Kraszewska Z, Wiktorczyk-Kapischke N, Grudlewska-Buda K, Kwiecińska-Piróg J, et al. Human Skin Microbiome: Impact of Intrinsic and Extrinsic Factors on Skin Microbiota. Microorganisms. 2021;9(3):543. doi: 10.3390/microorganisms9030543
  24. Chen H, Zhang J, He Y, Lv Z, Liang Z, Chen J, et al. Exploring the Role of Staphylococcus aureus in Inflammatory Diseases. Toxins (Basel). 2022;14(7):464. doi: 10.3390/toxins14070464
  25. Namazi MR. Paradoxical exacerbation of psoriasis in AIDS: Proposed explanations including the potential roles of substance P and gram-negative bacteria. Autoimmunity. 2004;37(1):67–71. doi: 10.1080/08916930310001637986
  26. Ruíz-González V, Cancino-Diaz JC, Rodríguez-Martínez S, Cancino-Diaz ME. Keratinocytes treated with peptidoglycan from Staphylococcus aureus produce vascular endothelial growth factor, and its expression is amplified by the subsequent production of interleukin-13. Int J Dermatol. 2009;48(8):846–854. doi: 10.1111/j.1365-4632.2008.03924.x
  27. Fouad N, Mostafa F, Soltan M, Zaki A, Hassan RA. Skin colonization of Staphylococcus aureus harboring superantigen toxin genes and its correlation with serum IL-22 level in psoriasis patients. Egypt J Immunol. 2022;29(4):94–105

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Nikolaeva M.Y., Monakhov K.N., Sokolovskiy E.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».