Disorders of the skin microbiome in atopic dermatitis and psoriasis

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The notion of skin microbiome encompasses a heterogeneous group of microorganisms that belong to various taxonomic units, such as bacteria, archaea, viruses, and fungi. The impact of these microbial community constituents upon the epidermal barrier condition, and upon the immune system functioning, is being intensely scrutinized. There is a particular interest in studying the role that the microorganisms of genus Staphylococcus spp. play in the course of physiological and pathological processes occurring in the skin. This review examines in detail the interaction of the microorganisms of genus Staphylococcus spp. with the microbial community constituents, as well as with the skin immune system in normal condition and in the condition associated with inflammatory dermatoses. There are also the data given on S. aureus pathogenicity factors, the data on the impact of this microorganism upon the course of atopic dermatitis, and upon the course of psoriasis. The review examines the role that coagulase-negative staphylococci, S. epidermidis in particular, play in maintaining the microbiome homeostasis. The review as well examines the impact of the skin microbiome upon the development and activity of the skin immune system, and upon maintaining the integrity of the epidermal barrier.

About the authors

Marina Yu. Nikolaeva

First Pavlov State Medical University of Saint Petersburg

Author for correspondence.
Email: lavrukhina.mary@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-8677-4167
SPIN-code: 8072-7935

assistant lecturer

Russian Federation, Lev Tolstoy str., 6–8, 197022, Saint Petersburg

Konstantin N. Monakhov

First Pavlov State Medical University of Saint Petersburg

Email: knmonakhov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8211-1665
SPIN-code: 1837-2098

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

Russian Federation, Lev Tolstoy str., 6–8, 197022, Saint Petersburg

Evgeny V. Sokolovskiy

First Pavlov State Medical University of Saint Petersburg

Email: s40@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7610-6061
SPIN-code: 6807-7137

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

Russian Federation, Lev Tolstoy str., 6–8, 197022, Saint Petersburg

References

  1. Kong HH, Andersson B, Clavel T, Common JE, Jackson SA, Olson ND, et al. Performing Skin Microbiome Research: A Method to the Madness. J Invest Dermatol. 2017;137(3):561–568. doi: 10.1016/j.jid.2016.10.033
  2. Аравийская Е. Р., Соколовский Е. В. Микробиом: новая эра в изучении здоровой и патологически измененной кожи. Вестник дерматологии и венерологии. 2016;3:102–109 [Araviiskaia ER, Sokolovskiy EV. Microbiome: a new era in normal and pathological changes skin studies. Vestnik dermatologii i venerologii. 2016;3:102–109 (In Russ.)] doi: 10.25208/0042-4609-2016-92-3-102-109
  3. Byrd AL, Belkaid Y, Segre JA. The human skin microbiome. Nat Rev Microbiol. 2018;16(3):143–155. doi: 10.1038/nrmicro.2017.157
  4. Grice EA, Segre JA. The skin microbiome. Nat Rev Microbiol. 2011;9(4):244–253. doi: 10.1038/nrmicro2537. Erratum in: Nat Rev Microbiol. 2011;9(8):626.
  5. Powers CE, McShane DB, Gilligan PH, Burkhart CN, Morrell DS. Microbiome and pediatric atopic dermatitis. J Dermatol. 2015;42(12):1137–1142. doi: 10.1111/1346-8138.13072
  6. Pothmann A, Illing T, Wiegand C, Hartmann AA, Elsner P. The Microbiome and Atopic Dermatitis: A Review. Am J Clin Dermatol. 2019;20(6):749–761. doi: 10.1007/s40257-019-00467-1
  7. Paller AS, Kong HH, Seed P, Naik S, Scharschmidt TC, Gallo RL, et al. The microbiome in patients with atopic dermatitis. J Allergy Clin Immunol. 2019;143(1):26–35. doi: 10.1016/j.jaci.2018.11.015
  8. Drеno B. The microbiome, a new target for ecobiology in dermatology. Eur J Dermatol. 2019;29(S1):15–18. doi: 10.1684/ejd.2019.3535
  9. Zhang LJ, Gallo RL. Antimicrobial peptides. Curr Biol 2016;26:R14–9. doi: 10.1016/j.cub.2015.11.017
  10. Nakatsuji T, Gallo RL. The role of the skin microbiome in atopic dermatitis. Ann Allergy Asthma Immunol. 2019;122(3):263–269. doi: 10.1016/j.anai.2018.12.003
  11. Seiti Yamada Yoshikawa F, Feitosa de Lima J, Notomi Sato M, Álefe Leuzzi Ramos Y, Aoki V, Leao Orfali R. Exploring the Role of Staphylococcus Aureus Toxins in Atopic Dermatitis. Toxins (Basel). 2019;11(6):321. doi: 10.3390/toxins11060321
  12. Пономаренко С. В. Микробиологические аспекты стафилококковой инфекции на современном этапе (обзор литературы). Annals of Mechnikov Institute. 2013;3:13–17 [Ponomarenko SV. Microbiological aspects of Staphylococcal infections today (literary rewiew). Annals of Mechnikov Institute. 2013;3:13–17 (In Russ.)]
  13. Iwamoto K, Moriwaki M, Miyake R, Hide M. Staphylococcus aureus in atopic dermatitis: Strain-specific cell wall proteins and skin immunity. Allergol Int. 2019;68(3):309–315. doi: 10.1016/j.alit.2019.02.006
  14. Kwiecinski J, Jin T, Josefsson E. Surface proteins of Staphylococcus aureus play an important role in experimental skin infection. APMIS. 2014;122(12):1240–1250. doi: 10.1111/apm.12295
  15. Cho SH, Strickland I, Boguniewicz M, Leung DY. Fibronectin and fibrinogen contribute to the enhanced binding of Staphylococcus aureus to atopic skin. J Allergy Clin Immunol. 2001;108(2):269–274. doi: 10.1067/mai.2001.117455
  16. Nakatsuji T, Chen TH, Two AM, Chun KA, Narala S, Geha RS, et al. Staphylococcus aureus exploits epidermal barrier defects in atopic dermatitis to trigger cytokine expression. J Invest Dermatol 2016;36(11):2192–2200. doi: 10.1016/j.jid.2016.05.127.
  17. Schlievert PM, Case LC, Strandberg KL, Abrams BB, Leung DY. Superantigen profile of Staphylococcus aureus isolates from patients with steroid-resistant atopic dermatitis. Clin Infect Dis. 2008;46(10):1562–1567. doi: 10.1086/586746
  18. Rudikoff D, Cohen SR, Scheinfeld N. Atopic dermatitis and eczematous disorders. CRC Press; 2014. p. 436.
  19. Tankersley A, Frank MB, Bebak M, Brennan R. Early effects of Staphylococcus aureus biofilm secreted products on inflammatory responses of human epithelial keratinocytes. J Inflamm (Lond). 2014;11:17 doi: 10.1186/1476-9255-11-17
  20. Dodds D, Bose JL, Deng MD, Dubé GR, Grossman TH, Kaiser A, et al. Controlling the Growth of the Skin Commensal Staphylococcus epidermidis Using d-Alanine Auxotrophy. mSphere. 2020;5(3):e00360-20. doi: 10.1128/mSphere.00360-20
  21. Flowers L, Grice EA. The Skin Microbiota: Balancing Risk and Reward. Cell Host Microbe. 2020;28(2):190–200. doi: 10.1016/j.chom.2020.06.017
  22. Brown MM, Horswill AR. Staphylococcus epidermidis-Skin friend or foe? PLoS Pathog. 2020;16(11):e1009026. doi: 10.1371/journal.ppat.1009026
  23. Stacy A, Belkaid Y. Microbial guardians of skin health. Science. 2019;363(6424):227–228. doi: 10.1126/science.aat4326
  24. Hwang J, Jaros J, Shi VY. Staphylococcus aureus in Atopic Dermatitis: Past, Present, and Future. Dermatitis. 2020;31(4):247–258. doi: 10.1097/DER.0000000000000589
  25. Chikindas ML, Weeks R, Drider D, Chistyakov VA, Dicks LM. Functions and emerging applications of bacteriocins. Curr Opin Biotechnol. 2018;49:23–28. doi: 10.1016/j.copbio.2017.07.011
  26. França A, Gaio V, Lopes N, Melo LDR. Virulence Factors in Coagulase-Negative Staphylococci. Pathogens. 2021;10(2):170. doi: 10.3390/pathogens10020170
  27. Williams MR, Costa SK, Zaramela LS, Khalil S, Todd DA, Winter HL, et al. Quorum sensing between bacterial species on the skin protects against epidermal injury in atopic dermatitis. Sci Transl Med. 2019;11(490):eaat8329. doi: 10.1126/scitranslmed.aat8329
  28. Naik S, Bouladoux N, Linehan JL, Han SJ, Harrison OJ, Wilhelm C, et al. Commensal-dendritic-cell interaction specifies a unique protective skin immune signature. Nature. 2015;520(7545):104–148. doi: 10.1038/nature14052
  29. Simanski M, Erkens AS, Rademacher F, Harder J. Staphylococcus epidermidis-induced Interleukin-1 Beta and Human Beta-defensin-2 Expression in Human Keratinocytes is Regulated by the Host Molecule A20 (TNFAIP3). Acta Derm Venereol. 2019;99(2):181–187. doi: 10.2340/00015555-3073
  30. Constantinides MG, Link VM, Tamoutounour S, Wong AC, Perez-Chaparro PJ, Han SJ, et al. MAIT cells are imprinted by the microbiota in early life and promote tissue repair. Science. 2019;366(6464):eaax6624. doi: 10.1126/science.aax6624
  31. Toubal A, Nel I, Lotersztajn S, Lehuen A. Mucosal-associated invariant T cells and disease. Nat Rev Immunol. 2019;19(10):643–657. doi: 10.1038/s41577-019-0191-y
  32. Nodake Y, Matsumoto S, Miura R, Honda H, Ishibashi G, Matsumoto S, et al. Pilot study on novel skin care method by augmentation with Staphylococcus epidermidis, an autologous skin microbe. A blinded randomized clinical trial. J Dermatol Sci. 2015;79(2):119–126. doi: 10.1016/j.jdermsci.2015.05.001
  33. David Boothe W, Tarbox JA, Tarbox MB. Atopic Dermatitis: Pathophysiology. In: Fortson E, Feldman S, Strowd L, editors. Management of Atopic Dermatitis. Advances in Experimental Medicine and Biology, vol 1027. Springer, Cham. doi: 10.1007/978-3-319-64804-0_3
  34. Рациональная фармакотерапия заболеваний кожи и инфекций, передаваемых половым путем / Под ред. Самцова А. В., Соколовского Е. В. Литтерра; 2021 г. 992 с. [Rational pharmacotherapy of skin disorders and venereal diseases. Litterra; 2021. p. 992 Ed. by Samtsov AV, Sokolovskiy EV. (In Russ.)]
  35. Torres T, Ferreira EO, Gonçalo M, Mendes-Bastos P, Selores M, Filipe P. Update on Atopic Dermatitis. Acta Med Port. 2019;32(9):606–613. doi: 10.20344/amp.11963
  36. Cabanillas B, Brehler AC, Novak N. Atopic dermatitis phenotypes and the need for personalized medicine. Curr Opin Allergy Clin Immunol. 2017;17(4):309–315 doi: 10.1097/ACI.0000000000000376.
  37. Li W, Yosipovitch G. The Role of the Microbiome and Microbiome-Derived Metabolites in Atopic Dermatitis and Non-Histaminergic Itch. Am J Clin Dermatol. 2020;21(Suppl 1):44–50. doi: 10.1007/s40257-020-00538-8
  38. Baurecht H, Ruhlemann MC, Rodriguez E, Thielking F, Harder I, Erkens AS, et al. Epidermal lipid composition, barrier integrity, and eczematous inflammation are associated with skin microbiome configuration. J Allergy Clin Immunol. 2018;141(5):1668–1676 e16. doi: 10.1016/j.jaci.2018.01.019
  39. Kraft MT, Prince BT. Atopic Dermatitis Is a Barrier Issue, Not an Allergy Issue. Immunol Allergy Clin North Am. 2019;39(4):507–519. doi: 10.1016/j.iac.2019.07.005
  40. Li S, Villarreal M, Stewart S, Choi J, Ganguli-Indra G, Babineau DC, et al. Altered composition of epidermal lipids correlates with Staphylococcus aureus colonization status in atopic dermatitis. Br J Dermatol. 2017;177(4):e125–e127. doi: 10.1111/bjd.15409
  41. Schittek B. The antimicrobial skin barrier in patients with atopic dermatitis. Curr Probl Dermatol. 2011;41:54–67. doi: 10.1159/000323296
  42. Holmes J, Fairclough LC, Todd I. Atopic dermatitis and autoimmunity: the occurrence of autoantibodies and their association with disease severity [published correction appears in Arch Dermatol Res. 2020;312(5):393].Arch Dermatol Res. 2019;311(3):141–162. doi: 10.1007/s00403-019-01890-4
  43. Balato A, Cacciapuoti S, Di Caprio R, Marasca C, Masarà A, Raimondo A, et al. Human Microbiome: Composition and Role in Inflammatory Skin Diseases. Arch Immunol Ther Exp (Warsz). 2019;67(1):1–18. doi: 10.1007/s00005-018-0528-4
  44. Meylan P, Lang C, Mermoud S, Johannsen A, Norrenberg S, Hohl D, et al. Skin colonization by Staphylococcus aureus precedes the clinical diagnosis of atopic dermatitis in infancy. J Invest Dermatol 2017;137(12):2497–2504 doi: 10.1016/j.jid.2017.07.834
  45. Woo TE, Sibley CD. The emerging utility of the cutaneous microbiome in the treatment of acne and atopic dermatitis. J Am Acad Dermatol. 2020;82(1):222–228. doi: 10.1016/j.jaad.2019.08.078
  46. Byrd AL, Deming C, Cassidy SKB, Harrison OJ, Ng WI, Conlan S; NISC Comparative Sequencing Program, Belkaid Y, Segre JA, Kong HH. Staphylococcus aureus and Staphylococcus epidermidis strain diversity underlying pediatric atopic dermatitis. Sci Transl Med. 2017;9(397):eaal4651. doi: 10.1126/scitranslmed.aal4651.
  47. Edslev SM, Olesen CM, Nørreslet LB, Ingham AC, Iversen S, Lilje B, et al. Staphylococcal Communities on Skin Are Associated with Atopic Dermatitis and Disease Severity. Microorganisms. 2021;9(2):432. doi: 10.3390/microorganisms9020432
  48. Stalder JF, Fluhr JW, Foster T, Glatz M, Proksch E. The emerging role of skin microbiome in atopic dermatitis and its clinical implication. J Dermatolog Treat. 2019;30(4):357–364. doi: 10.1080/09546634.2018.1516030
  49. Leung DY, Harbeck R, Bina P, Reiser RF, Yang E, Norris DA, et al. Presence of IgE antibodies to staphylococcal exotoxins on the skin of patients with atopic dermatitis. Evidence for a new group of allergens. J Clin Invest. 1993;92(3):1374–1380. doi: 10.1172/JCI116711
  50. Strange P, Skov L, Lisby S, Nielsen PL, Baadsgaard O. Staphylococcal enterotoxin B applied on intact normal and intact atopic skin induces dermatitis. Arch Dermatol. 1996;132(1):27–33.
  51. Schlievert PM, Case LC, Strandberg KL, Abrams BB, Leung DY. Superantigen profile of Staphylococcus aureus isolates from patients with steroid-resistant atopic dermatitis. Clin Infect Dis. 2008;46(10):1562–1567.
  52. Hauk PJ, Hamid QA, Chrousos GP, Leung DY. Induction of corticosteroid insensitivity in human PBMCs by microbial superantigens. J Allergy Clin Immunol. 2000;105(4):782–787. doi: 10.1067/mai.2000.105807.
  53. Alexander H, Paller AS, Traidl-Hoffmann C, Beck LA, De Benedetto A, Dhar S, et al. The role of bacterial skin infections in atopic dermatitis: expert statement and review from the International Eczema Council Skin Infection Group. Br J Dermatol. 2020;182(6):1331–1342. doi: 10.1111/bjd.18643
  54. Ong PY. Recurrent MRSA skin infections in atopic dermatitis. J Allergy Clin Immunol Pract. 2014;2(4):396–399. doi: 10.1016/j.jaip.2014.04.007
  55. Nakatsuji T, Tong Y, Butcher A, Hayashi A, Chun K, Shafiq F, et al. Clinical improvement in atopic dermatitis following autologous application of microbiome therapy targeting Staphylococcus aureus. J Invest Dermatol 2018;138:S72
  56. Chang HW, Yan D, Singh R, Liu J, Lu X, Ucmak D, et al. Alteration of the cutaneous microbiome in psoriasis and potential role in Th17 polarization. Microbiome. 2018;6(1):154. doi: 10.1186/s40168-018-0533-1
  57. Потекаев Н. Н., Круглова Л. С. Псориатическая болезнь. Москва, 2014. 264 с. [Potekaev NN, Kruglova LS. Psoriatic disease. Moscow: 2014. p. 264. (In Russ.)]
  58. Tokuyama M, Mabuchi T. New Treatment Addressing the Pathogenesis of Psoriasis. Int J Mol Sci. 2020;21(20):7488. doi: 10.3390/ijms21207488
  59. Кубанов А. А., Бакулев А. Л., Глузмин М. И., Кохан М. М., Круглова Л. С., Руднева Н. С. и др. Цертолизумаба пэгол: новые возможности терапии среднетяжелого и тяжелого вульгарного псориаза. Вестник дерматологии и венерологии. 2019;95(5):50–57 [Kubanov AA, Bakulev AL, Gluzmin MI, Kokhan MM, Kruglova LS, Rudneva NS, et al. Certolizumab pegol: new opportunities for treatment of moderate to severe plaque psoriasis. Vestnik dermatologii i venerologii. 2019;95.50–57.(In Russ.)] doi: 10.25208/0042-4609-2019-95-5-50-57
  60. Rendon A, Schäkel K. Psoriasis Pathogenesis and Treatment. Int J Mol Sci. 2019;20(6):1475. doi: 10.3390/ijms20061475
  61. Alekseyenko AV, Perez-Perez GI, De Souza A, Strober B, Gao Z, Bihan M, et al. Community differentiation of the cutaneous microbiota in psoriasis. Microbiome. 2013;1(1):31. doi: 10.1186/2049-2618-1-31
  62. Lewis DJ, Chan WH, Hinojosa T, Hsu S, Feldman SR. Mechanisms of microbial pathogenesis and the role of the skin microbiome in psoriasis: A review. Clin Dermatol. 2019;37(2):160–166. doi: 10.1016/j.clindermatol.2019.01.011
  63. Ng CY, Huang YH, Chu CF, Wu TC, Liu SH. Risks for Staphylococcus aureus colonization in patients with psoriasis: a systematic review and meta-analysis. Br J Dermatol. 2017;177(4):967–977. doi: 10.1111/bjd.15366
  64. Chen L, Li J, Zhu W, Kuang Y, Liu T, Zhang W, Chen X, et al. Skin and Gut Microbiome in Psoriasis: Gaining Insight Into the Pathophysiology of It and Finding Novel Therapeutic Strategies. Front Microbiol. 2020;11:589726. doi.org/10.3389/fmicb.2020.589726
  65. Niebuhr M, Scharonow H, Gathmann M, Mamerow D, Werfel T. Staphylococcal exotoxins are strong inducers of IL-22: A potential role in atopic dermatitis. J Allergy Clin Immunol. 2010;126(6):1176-83.e4. doi: 10.1016/j.jaci.2010.07.041
  66. Rodríguez-Cortes O, García-López ES, Cancino-Diaz ME. Peptidoglycan from Staphylococcus aureus has an anti-apoptotic effect in HaCaT keratinocytes mediated by the production of the cellular inhibitor of apoptosis protein-2. Microbiol Immunol. 2014;58(2):87–95. doi: 10.1111/1348-0421.12126

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2021 Nikolaeva M.Y., Monakhov K.N., Sokolovskiy E.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».