Morphofunctional changes in brain structures during sleep deprivation

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Sleep deprivation is widespread in modern society as a consequence of chronic stress and specificity of a number of civilian and military specialties. Correction of its consequences should take into account the fundamental principle of unity of form and function, realized by cellular-glial ensembles of anatomical formations of the brain. In this connection the aim was set to characterize microscopic and ultramicroscopic rearrangements of brain structures involved in the regulation of the sleep-wake cycle during sleep deprivation. Changes in the main structures providing alternation of sleep-wake cycles acquire pathological nature only in conditions of prolonged sleep deprivation associated with a threat to life. As a consequence, the methods of light microscopy are not sensitive enough to reveal the developed changes; however, electron microscopic study allows us to identify both specific ultramicroscopic rearrangements and desynchronosis between quantitative characteristics of organelles of cells of neuroglial ensembles, brain structures functionally united in providing the sleep-wake cycle.

Full Text

Restricted Access

About the authors

V. G. Nikonorova

State Scientific-Research Testing Institute of Military Medicine

Author for correspondence.
Email: gniiivm_2@mil.ru
Russian Federation, St. Petersburg

V. V. Chrishtop

Kirov Military Medical Academy

Email: gniiivm_2@mil.ru
Russian Federation, St. Petersburg

S. V. Chepur

State Scientific-Research Testing Institute of Military Medicine

Email: gniiivm_2@mil.ru
Russian Federation, St. Petersburg

I. V. Fateev

State Scientific-Research Testing Institute of Military Medicine

Email: gniiivm_2@mil.ru
Russian Federation, St. Petersburg

M. A. Yudin

State Scientific-Research Testing Institute of Military Medicine

Email: gniiivm_2@mil.ru
Russian Federation, St. Petersburg

References

  1. Абушов Б.М. Влияние депривации парадоксального сна на ультраструктуру нейронов головного мозга и поведенческие реакции крыс // Анналы клин. эксп. неврол. 2011. Т. 5 (2). С. 29–32.
  2. Абушов Б.М. Структурная пластичность нейронов поля СА1 гиппокампа крыс при 96-часовой тотальной депривации сна и после ее отмены // НАУ. Биол. науки. 2015. № 5 (10). С. 110–113.
  3. Александрова Е.В., Зайцев О.С., Потапов А.А. Нейромедиаторные основы сознания и бессознательных состояний // Вопр. нейрохир. 2014. Т. 78 (1). С. 26–32.
  4. Бонь Е.И. Структурно-функциональная организация таламуса крысы // Оренбург. мед. вестн. 2019. T. 7 (3). C. 34–39.
  5. Булгакова С.В., Романчук Н.П. Половые гормоны и когнитивные функции: современные данные // Бюл. науки практ. 2020. Т. 6 (3). С. 69–95.
  6. Гаврилов Ю.В., Деревцова К.З., Корнева Е.А. Морфофункциональные изменения нейронов гипоталамуса, участвующих в регуляции цикла сон–бодрствование, после черепно-мозговой травмы в эксперименте // Мед. акад. журн. 2019. Т. 19 (3). С. 47–56.
  7. Ганчева О.В., Данукало М.В., Мельнікова О.В. Морфоденситометричні характеристики ядер нейронів блакитної плями стовбура мозку щурів при експериментальній артеріальній гіпертензії // Патологія. 2019. Т. 16 (1). С. 4–8.
  8. Дробленков А.В., Монид М.В., Бобков П.С. Асауленко З.П. Количество и локализация рецепторов к андрогенам как маркер морфофункционального статуса нейронов аркуатного ядра гипоталамуса // Вестн. Новгород. ГУ, 2017. T. 3 (101). C. 128–134.
  9. Зиматкин С.М., Кузнецова В.Б., Кравчук Р.И. Электронно-микроскопическое исследование нейронов гистаминергического ядра Е2 гипоталамуса крысы // Журн. ГГМУ. 2004. Т. 1 (5). С. 48–51.
  10. Ковальзон В.М., Долгих В.В. Регуляция цикла бодрствование–сон // Неврол. журн. 2016. T. 21 (6). С. 316–322.
  11. Ковальзон В.М., Стрыгин К.Н. Нейрохимические механизмы регуляции сна и бодрствования: роль блокаторов гистаминовых рецепторов в лечении инсомнии // Эффект. фармакотер. Неврол. психиатр. 2013. T. 12. С. 8–14.
  12. Коржевский Д.Э., Гусельникова В.В., Кирик О.В. и др. Пространственная организация внутриядерных структур дофаминергических нейронов мозга человека // Acta Naturae. 2017. Т. 9 (3). C. 85–92.
  13. Оганесян Г.А., Романова И.В., Михрина А.Л. и др. Взаимодействие дофаминергической и вазопрессинергической систем при депривации сна у крыс // Рос. физиол. журн. 2012. T. 98 (11). C. 1307–1313.
  14. Пази М.Б., Матвевнина Д.Н., Белан Д.В. Деструктивные изменения в структурах головного мозга в модели хронического недосыпания у крыс // Фундаментальная наука и клиническая медицина / Мат. XXIV междунар. мед. биол. конф. молод. исслед. “Фундаментальная наука и клиническая медицина — человек и его здоровье” (СПб., 24 апреля 2021 г.). СПб.: Сциентиа, 2021. C. 567–568.
  15. Перекрест С.В., Новикова Н.С., Корнева Е.А. Система орексин-содержащих нейронов гипоталамуса и их участие в механизмах реализации реакций мозга на антигенный стимул // Вестн. СПбГУ. Медицина. 2010. T. 3. C. 173–187.
  16. Шаинидзе К.З., Новикова Н.С., Корнева Е.А. Иммунореактивность орексин-содержащих нейронов гипоталамуса при ограничении подвижности у крыс // Вестн. СПбГУ. Медицина. 2008. T. 3. C. 145–153.
  17. Abushov B.M., Bogolepov N.N., Melikov E.M. Neuronal ultrastructural reorganization in some brain formations during paradoxical sleep deprivation // Bull. Exp. Biol. Med. 1992. V. 114 (5). P. 1702–1705.
  18. Acosta-Peña E., Camacho-Abrego I., Melgarejo-Gutiérrez M. et al. Sleep deprivation induces differential morphological changes in the hippocampus and prefrontal cortex in young and old rats // Synapse. 2015. V. 69. P. 15–25.
  19. Agostinelli L.J., Ferrari L.L., Mahoney C.E. et al. Descending projections from the basal forebrain to the orexin neurons in mice // J. Comp. Neurol. 2017. V. 525 (7). P. 1668–1684.
  20. Airaksinen M.S., Paetau A., Paljärvi L. et al. Histamine neurons in human hypothalamus: anatomy in normal and Alzheimer diseased brains // Neuroscience. 1991. T. 44. P. 465–481.
  21. Alam M.A., Kumar S., McGinty D. et al. Neuronal activity in the preoptic hypothalamus during sleep deprivation and recovery sleep // J. Neurophysiol. 2014. V. 111 (2). P. 287–299.
  22. Aton S.J., Herzog E.D. Come together, right now: synchronization of rhythms in a mammalian circadian clock // Neuron. 2005. V. 48. P. 531–534.
  23. Azmitia E.C. Serotonin neurons, neuroplasticity, and homeostasis of neural tissue // Neuropsychopharmacology. 1999. V. 21. P. 33S–45S.
  24. Azmitia E.C., Whitaker-Azmitia P.M. Development and adult plasticity serotoninergic neurons and their target cells // Serotonergic neurons and 5-HT receptors in the CNS / Eds H.G. Baumgarten, M. Göthert. Heidelberg: Springer, 1997. P. 1–39.
  25. Bellesi M. The effects of sleep loss on brain functioning // Handbook of sleep research. L.: Acad. Press, 2019. P. 545–556.
  26. Bellesi M., De Vivo L., Tononi G., Cirelli C. Effects of sleep and wake on astrocytes: clues from molecular and ultrastructural studies // BMC Biol. 2015. V. 13. P. 66.
  27. Biswas S., Mishra P., Mallick B.N. Increased apoptosis in rat brain after rapid eye movement sleep loss // Neuroscience. 2006. V. 142 (2). P. 315–331.
  28. Blandina P., Munari L., Provensi G., Passani M.B. Histamine neurons in the tuberomamillary nucleus: a whole center or distinct subpopulations? // Front. Syst. Neurosci. 2012. V. 6. P. 33.
  29. Buzsáki G., Bickford R.G., Armstrong D.M. et al. Electric activity in the neocortex of freely moving young and aged rats // Neuroscience. 1988. V. 26 (3). P. 735–744.
  30. Chan-Palay V., Asan E. Quantitation of catecholamine neurons in the locus coeruleus in human brains of normal young and older adults and in depression // J. Comp. Neurol. 1989. V. 287. P. 357–372.
  31. Chee M.W., Tan J.C. Lapsing when sleep deprived: neural activation characteristics of resistant and vulnerable individuals // Neuroimage. 2010. V. 51 (2). P. 835–843.
  32. Chen C.T., Dun S.L., Kwok E.H. et al. Orexin A-like immunoreactivity in the rat brain // Neurosci. Lett. 1999. V. 260. P. 161–164.
  33. Cirelli C., Shaw P.J., Rechtschaffen A., Tononi G. No evidence of brain cell degeneration after long-term sleep deprivation in rats // Brain Res. 1999. V. 840. P. 184–193.
  34. Cirelli C., Tononi G. Effects of sleep and waking on the synaptic ultrastructure // Philos. Trans. R. Soc. B Biol. Sci. 2020. V. 375. P. 20190235.
  35. Deleuze C., Huguenard J.R. Distinct electrical and chemical connectivity maps in the thalamic reticular nucleus: potential roles in synchronization and sensation // J. Neurosci. 2006. V. 26. P. 8633–8645.
  36. Dell L.A., Spocter M.A., Patzke N. et al. Orexinergic bouton density is lower in the cerebral cortex of cetaceans compared to artiodactyls // J. Chem. Neuroanat. 2015. V. 68. P. 61–76.
  37. Eiland M.M., Ramanathan L., Gulyani S. et al. Increases in amino-cupric-silver staining of the supraoptic nucleus after sleep deprivation // Brain Res. 2002. V. 945. P. 1–8.
  38. Eydipour Z., Nasehi M., Vaseghi S. et al. The role of 5-HT4 serotonin receptors in the CA1 hippocampal region on memory acquisition impairment induced by total (TSD) and REM sleep deprivation (RSD) // Physiol. Behav. 2020. V. 215. P. 112788.
  39. Fields R.D. White matter in learning, cognition and psychiatric disorders // Trends Neurosci. 2008. V. 31 (7). P. 361–370.
  40. Gilliland M., Wold L., Wollman R. et al. Pathology in sleep deprived rats is not reflected in histologic abnormalities // Sleep. 1984. V. 13. P. 190.
  41. Gisabella B., Scammell T., Bandaru S.S., Saper C.B. Regulation of hippocampal dendritic spines following sleep deprivation // J. Comp. Neurol. 2020. V. 528. P. 380–388.
  42. Gómez-González B., Hurtado-Alvarado G., Esqueda-León E. et al. REM sleep loss and recovery regulates blood-brain barrier function // Curr. Neurovasc. Res. 2013. V. 10. (3). P. 197–207.
  43. Gritti I., Mainville L., Jones B.E. Projections of GABAergic and cholinergic basal forebrain and GABAergic preoptic-anterior hypothalamic neurons to the posterior lateral hypothalamus of the rat // J. Comp. Neurol. 1994. V. 339. P. 251–268.
  44. Havekes R., Park A.J., Tudor J.C. et al. Sleep deprivation causes memory deficits by negatively impacting neuronal connectivity in hippocampal area CA1 // eLife. 2016. V. 5. P. 207–278.
  45. Hipólide D.C., D’Almeida V., Raymond R. et al. Sleep deprivation does not affect indices of necrosis or apoptosis in rat brain // Int. J. Neurosci. 2002. V. 112 (2). P. 155–166.
  46. Hurtado-Alvarado G., Velázquez-Moctezuma J., Gómez-González B. Chronic sleep restriction disrupts interendothelial junctions in the hippocampus and increases blood-brain barrier permeability // J. Microsc. 2017. V. 268. P. 28–38.
  47. Ikeda M., Hojo Y., Komatsuzaki Y. et al. Hippocampal spine changes across the sleep-wake cycle: corticosterone and kinases // J. Endocrinol. 2015. V. 226. P. M13–M27.
  48. Kaplan and Sadock’s comprehensive textbook of psychiatry / Eds B.J. Sadock, V.A. Sadock, P. Ruiz. Philadelphia: Wolters Kluwer, 2017. 4621 p.
  49. Krout K.E., Belzer R.E., Loewy A.D. Brainstem projections to midline and intralaminar thalamic nuclei of the rat // J. Comp. Neurol. 2002. V. 448 (1). P. 53–101.
  50. Lewis L.D., Voigts J., Flores F.J. et al. Thalamic reticular nucleus induces fast and local modulation of arousal state // eLife. 2015. V. 4. P. e08760.
  51. Lin J.S. Brain structures and mechanisms involved in the control of cortical activation and wakefulness, with emphasis on the posterior hypothalamus and histaminergic neurons // Sleep Med. Rev. 2000. V. 4 (5). P. 471–503.
  52. Lindvall O., Björklund A. The organization of the ascending catecholamine neuron systems in the rat brain as revealed by the glyoxylic acid fluorescence method // Acta Physiol. Scand. Suppl. 1974. V. 412. P. 1–48.
  53. Lu Z., Hu Y., Wang Y. et al. Topological reorganizations of mitochondria isolated from rat brain after 72 hours of paradoxical sleep deprivation, revealed by electron cryo-tomography // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2021. V. 321 (1). P. C17–C25.
  54. Luyster F.S., Strollo P.J.Jr., Zee P.C. et al. Sleep: a health imperative // Sleep. 2012. V. 35 (6). P. 727–734.
  55. Ma N., Dinges D.F., Basner M., Rao H. How acute total sleep loss affects the attending brain: a meta-analysis of neuroimaging studies // Sleep. 2015. V. 38 (2). P. 233–240.
  56. McKenna J.T., Yang C., Franciosi S. et al. Distribution and intrinsic membrane properties of basal forebrain GABAergic and parvalbumin neurons in the mouse // J. Comp. Neurol. 2013. V. 521 (6). P. 1225–1250.
  57. Melchitzky D.S., Lewis D.A. Functional neuroanatomy. Ch. 1.2 // Kaplan and Sadock’s comprehensive textbook of psychiatry / Eds B.J. Sadock, V.A. Sadock, P. Ruiz. Philadelphia: Wolters Kluwer, 2017. P. 121–200.
  58. Mesgar S., Aghae A.A., Jame’ei S.B. et al. The effects of exogenous melatonin on morphological changes in locus ceruleus nucleus characterized by REM sleep deprivation // J. Otorhinolaryngol. Fac. Plast. Surg. 2017. V. 3. P. e6.
  59. Michelsen K., Panula P. Subcellular distribution of histamine in mouse brain neurons // Inflamm. Res. 2002. V. 51. P. 46–48.
  60. Neurochemistry of consciousness / Eds E. Perry, H. Ashton, A. Young. Amsterdam: John Benjamins Publ. Comp., 2002. P. 123–131.
  61. Neurotransmitters, drugs and brain functions / Ed. R.A. Webster. N.Y.: John Wiley, Ltd, 2001. 544 p.
  62. Nuutinen S., Panula P. Histamine in neurotransmission and brain diseases // Adv. Exp. Med. Biol. 2010. V. 709. P. 95–107.
  63. Obukuro K., Nobunaga M., Takigawa M. et al. Nitric oxide mediates selective degeneration of hypothalamic orexin neurons through dysfunction of protein disulfide isomerase // J. Neurosci. 2013. V. 33. P. 12557–12568.
  64. Panula P., Nuutinen S. The histaminergic network in the brain: basic organization and role in disease // Nat. Rev. Neurosci. 2013. V. 14 (7). P. 472–487.
  65. Parhizkar S., Gent G., Chen Y. et al. Sleep deprivation exacerbates microglial reactivity and Aβ deposition in a TREM2-dependent manner in mice // Sci. Transl. Med. 2023. V. 15 (693). P. eade6285.
  66. Passani M.B., Giannoni P., Bucherelli C. et al. Histamine in the brain: beyond sleep and memory // Biochem. Pharmacol. 2007. V. 73 (8). P. 1113–1122.
  67. Patt S., Gerhard L. A Golgi study of human locus coeruleus in normal brains and in Parkinson’s disease // Neuropathol. Appl. Neurobiol. 1993. V. 19. P. 519–523.
  68. Pinault D. The thalamic reticular nucleus: structure, function and concept // Brain Res. Rev. 2004. V. 46. P. 1–31.
  69. Qian S., Wang Y., Zhang X. Inhibiting histamine signaling ameliorates vertigo induced by sleep deprivation // J. Mol. Neurosci. 2019. V. 67. P. 411–417.
  70. Schiff N.D. Central thalamic contributions to arousal regulation and neurological disorders of consciousness // Ann. NY Acad. Sci. 2008. T. 1129. P. 105–118.
  71. Spano G.M., Banningh S.W., Marshall W. et al. Sleep deprivation by exposure to novel objects increases synapse density and axon-spine interface in the hippocampal CA1 region of adolescent mice // J. Neurosci. 2019. V. 39 (34). P. 6613–6625.
  72. Spreafico R., Battaglia G., Frassoni C. The reticular thalamic nucleus (RTN) of the rat: cytoarchitectural, Golgi, immunocytochemical, and horseradish peroxidase study // J. Comp. Neurol. 1991. V. 304. P. 478–490.
  73. Trošt Bobić T., Šečić A., Zavoreo I. et al. The impact of sleep deprivation on the brain // Acta Clin. Croat. 2016. V. 55 (3). P. 469–473. https://doi.org/10.20471/acc.2016.55.03.17
  74. Vertes R.P., Linley S.B., Rojas A.K.P. Structural and functional organization of the midline and intralaminar nuclei of the thalamus // Front. Behav. Neurosci. 2022. V. 16. P. 964644.
  75. Viena T.D., Vertes R.P., Linley S.B. Discharge characteristics of neurons of nucleus reuniens across sleep-wake states in the behaving rat // Behav. Brain Res. 2021. V. 410. P. 113325.
  76. Wadhwa M., Chauhan G., Roy K. et al. Caffeine and modafinil ameliorate the neuroinflammation and anxious behavior in rats during sleep deprivation by inhibiting the microglia activation // Front. Cell. Neurosci. 2018. V. 12. P. 49.
  77. Williams V.M., Bhagwandin A., Swiegers J. et al. Nuclear organization of orexinergic neurons in the hypothalamus of a lar gibbon and a chimpanzee // Anat. Rec. (Hoboken). 2022. V. 305 (6). P. 1459–1475.
  78. Wong L.W., Tann J.Y., Ibanez C.F., Sajikumar S. The p75 neurotrophin receptor is an essential mediator of impairments in hippocampal-dependent associative plasticity and memory induced by sleep deprivation // J. Neurosci. 2019. V. 39. P. 5452–5465.
  79. Wu H., Williams J., Nathans J. Complete morphologies of basal forebrain cholinergic neurons in the mouse // eLife. 2014. V. 3. P. e02444.
  80. Xie L., Kang H., Xu Q. et al. Sleep drives metabolite clearance from the adult brain // Science. 2013. V. 342. P. 373–377.
  81. Xie G., Huang X., Li H. et al. Caffeine-related effects on cognitive performance: roles of apoptosis in rat hippocampus following sleep deprivation // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2021. V. 534. P. 632–638.
  82. Yu X., Zecharia A., Zhang Z. et al. Circadian factor BMAL1 in histaminergic neurons regulates sleep architecture // Curr. Biol. 2014. V. 24 (23). С. 2838–2844.
  83. Zant J.C., Rozov S., Wigren H.K. et al. Histamine release in the basal forebrain mediates cortical activation through cholinergic neurons // J. Neurosci. 2012. V. 32. P. 13244–13254.
  84. Zhao H., Wu H., He J. et al. Frontal cortical mitochondrial dysfunction and mitochondria-related β-amyloid accumulation by chronic sleep restriction in mice // Neuroreport. 2016. V. 27 (12). P. 916–922.
  85. Zhu Y., Fenik P., Zhan G. et al. Intermittent short sleep results in lasting sleep wake disturbances and degeneration of locus coeruleus and orexinergic neurons // Sleep. 2016. V. 39 (8). P. 1601–1611.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».