Photosynthetic microbial fuel cells: practical applications of electron transfer chains

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Membrane electron transfer underlies the central metabolic pathways for energy conversion. The photosynthetic and respiratory electron transport chains are complex apparatuses capable of generating a transmembrane proton gradient from sunlight or chemical energy. Recent exploitation of these apparatuses as energy convertors is of interest due to the availability and eco-friendliness of the biomaterial. Devices that utilize chemotrophic microorganisms to generate electricity have been known for over one hundred years. In these systems, called microbial fuel cells (MFC), one or more microorganisms catalyze charge transfer from a consumable substrate (acetate, glucose, etc.) to the electrode. New MFCs integrating solar energy convertors based on the photosynthetic organisms have been developed. These devices, called photosynthetic microbial fuel cells (PMFC), still resemble the conventional MFC in that they also use living microbial cells to convert chemicals to electrical energy. However, the distinction between these two classes of fuel cells is that the MFC utilizes only the chemical energy of the organic substrate. At the same time, PMFCs are also capable of using solar energy. Common to both devices is the ability to utilize intrinsic electron transfer chains of bacterial metabolism as the primary mechanism of energy conversion. The widespread and accessible solar energy may permit PMFCs based on photosynthesis to become an inexpensive and efficient method for sunlight conversion. MFCs based on heterotrophs may be more promising in wastewater remediation and other ecological applications. This article reviews the latest advances in this field and emphasizes the remaining challenges.The bibliography includes 205 references

About the authors

Roman Aleksandrovich Voloshin

Timiryazev Institute of Plant Physiology of RAS

Ayshat Magomedovna Bozieva

Timiryazev Institute of Plant Physiology of RAS

Barry D. Bruce

The University of Tennessee

Süleyman İfxan oglu Allakhverdiev

Institute for Advanced Chemistry of Catalonia; Timiryazev Institute of Plant Physiology of RAS

ORCID iD: 0000-0002-0452-232X

References

  1. D.Shevela, L.O.Bjorn, Govindjee. In Natural and Artificial Photosynthesis. (Ed. Reza Razeghifard). (Hoboken, NJ, USA: John Wiley & Sons Inc., 2013). P. 13
  2. J.Heberle. Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1458, 135 (2000)
  3. T.H.Wilson, E.C.C.Lin. J. Supramol. Struct., 13, 421 (1980)
  4. J.A.Nirody, I.Budin, P.Rangamani. J. Gen. Physiol., 152, e201912475 (2020)
  5. A.K.Pandey, V.V.Tyagi, J.A.Selvaraj, N.A.Rahim, S.K.Tyagi. Renewable and Sustainable Energy Reviews, 53, 859 (2016)
  6. F.Fischer. Renewable and Sustainable Energy Reviews, 90, 16 (2018)
  7. A.J.Slate, K.A.Whitehead, D.A.C.Brownson, C.E.Banks. Renewable and Sustainable Energy Reviews, 101, 60 (2019)
  8. M.C.Potter. Proceedings of the Royal Society of London. Ser. B, Containing Papers of a Biological Character, 84, 260 (1911)
  9. S.Mahesh, T.Desalegn, M.Alemayehu. Indian J. Energy, 2, 116 (2013)
  10. S.W.Hogewoning, E.Wientjes, P.Douwstra, G.Trouwborst, W.van Ieperen, R.Croce, J.Harbinson. Plant Cell, 24, 1921 (2012)
  11. V.B.Shah, W.R.Henson, T.S.Chadha, G.Lakin, H.Liu, R.E.Blankenship, P.Biswas. Langmuir, 31, 1675 (2015)
  12. E.Musazade, R.A.Voloshin, N.Brady, J. Mondal, S.Atashova, S.K.Zharmukhamedov, I.Huseynova, S.Ramakrishna, M.M.Najafpour, J.-R.Shen, B.D.Bruce, S.I.Allakhverdiev. J. Photochem. Photobiol., C: Photochem. Rev., 35, 134 (2018)
  13. A.Badura, B.Esper, K.Ataka, C.Grunwald, C.Woll, J.Kuhlmann, J. Heberle, M.Rogner. Photochem. Photobiol., 82, 1385 (2006)
  14. R.Guzel, F.Yediyldz, Y. S.Ocak, F.Ylmaz, A.Ersoz, R.Say. J. Photochem. Photobiol., A Chem., 401, 112743 (2020)
  15. M.M.Najafpour, R.Carpentier, S.I.Allakhverdiev. J. Photochem. Photobiol., B, 152, 1 (2015)
  16. R.Huarachi-Olivera, A.Duenas-Gonza, U.Yapo-Pari, P.Vega, M.Romero-Ugarte, J.Tapia, L.Molina, A.Lazarte-Rivera, D.G.Pacheco-Salazar, M.Esparza. Electron. J. Biotechnol., 31, 34 (2018)
  17. M.Li, M.Zhou, X. Tian, C.Tan, C.T.McDaniel, D.J.Hassett, T.Gu. Biotechnol. Adv., 36, 1316 (2018)
  18. A.Gholizadeh, A.A.Ebrahimi, M.H.Salmani, M.H.Ehrampoush. Chemosphere, 188, 470 (2017)
  19. T.Jafary, W.R.W.Daud, S.A.Aljlil, A.F.Ismail, A.Al-Mamun, M.S.Baawain, M.Ghasemi. Desalination, 445, 204 (2018)
  20. M.Koblizek, J. Maly, J. Masojidek, J.Komenda, T.Kucera, M.T.Giardi, A.K.Mattoo, R.Pilloton. Biotechnol. Bioeng., 78, 110 (2002)
  21. A.Antonacci, R.Attaallah, F.Arduini, A.Amine, M.T.Giardi, V.Scognamiglio. J. Nanobiotechnol., 19, 1 (2021)
  22. R.A.Voloshin, S.M.Shumilova, E.V.Zadneprovskaya, S.K.Zharmukhamedov, S.Alwasel, H.J. M.Hou, S.I.Allakhverdiev. Photosynthetica, 60, 121 (2022)
  23. J.Maly, J.Krejci, M.Ilie, L.Jakubka, J. Masojidek, R.Pilloton, K.Sameh, P.Steffan, Z. Stryhal, M.Sugiura. Anal. Bioanal. Chem., 381, 1558 (2005)
  24. L.A.Drachev, A.A.Kondrashin, V.D.Samuilov, V.P.Skulachev. FEBS Lett., 50, 219 (1975)
  25. M.Kato, J.Z.Zhang, N.Paul, E.Reisner. Chem. Soc. Rev., 43, 6485 (2014)
  26. C.Leger, P.Bertrand. Chem. Rev., 108, 2379 (2008)
  27. A.Hirose, T.Kasai, M.Aoki, T.Umemura, K.Watanabe, A.Kouzuma. Nat. Commun., 9, 1083 (2018)
  28. W.Xiao, R.-S.Wang, D.E.Handy, J. Loscalzo. Antioxid. Redox Signal, 28, 251 (2018)
  29. Y.Liu, Z.Wang, J.Liu, C.Levar, M.J.Edwards, J.T.Babauta, D.W.Kennedy, Z.Shi, H.Beyenal, D.R.Bond, T.A.Clarke, J.N.Butt, D.J.Richardson, K.M.Rosso, J.M.Zachara, J.K.Fredrickson, L.Shi. Environ. Microbiol. Rep., 6, 776 (2014)
  30. D.Coursolle, D.B.Baron, D.R.Bond, J.A.Gralnick. J. Bacteriol., 192, 467 (2010)
  31. D.J.Lea-Smith, P.Bombelli, R.Vasudevan, C.J.Howe. Biochim. Biophys. Acta Bioenerg., 1857, 247 (2016)
  32. B.Kraft, M.Strous, H.E.Tegetmeyer. J. Biotechnol., 155, 104 (2011)
  33. B.Nowicka, J.Kruk. Biochim. Biophys. Acta, 1797, 1587 (2010)
  34. N.Nelson, A.Ben-Shem. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 5, 971 (2004)
  35. D.E.Handy, J.Loscalzo. Antioxid. Redox Signal, 16, 1323 (2012)
  36. D.Baniulis, E.Yamashita, H.Zhang, S.S.Hasan, W.A.Cramer. Photochem. Photobiol., 84, 1349 (2008)
  37. Y.Kato, R.Nagao, T.Noguchi. Proc. Natl. Acad. Sci., 113, 620 (2016)
  38. Y.V.Bertsova, A.V.Bogachev, V.P.Skulachev. Biochim. Biophys. Acta Bioenerg, 1363, 125 (1998)
  39. H.Ren, H.Tian, C.L.Gardner, T.L.Ren, J.Chae. Nanoscale, 8, 3539 (2016)
  40. M.Lienemann, M.A.TerAvest, J.P.Pitkanen, I.Stuns, M.Penttila, C.M.Ajo-Franklin, J.Jantti. Microb. Biotechnol., 11, 1184 (2018)
  41. Z.D.Liu, Z.W.Du, J.Lian, X.Y.Zhu, S.H.Li, H.R.Li. Lett. Appl. Microbiol., 44, 393 (2007)
  42. J. Rozene, I.Morkvenaite-Vilkonciene, I.Bruzaite, A.Dzedzickis, A.Ramanavicius. Electrochim. Acta, 373, 137918 (2021)
  43. H.Kaneshiro, K.Takano, Y.Takada, T.Wakisaka, T.Tachibana, M.Azuma. Biochem. Eng. J., 83, 90 (2014)
  44. H.Yaghoubi, Z.Li, D.Jun, E.Lafalce, X.Jiang, R.Schlaf, J.T.Beatty, A.Takshi. J. Phys. Chem. C, 118, 23509 (2014)
  45. M.Grattieri. Photochem. Photobiol. Sci., 19, 424 (2020)
  46. Y.Zou, J.Pisciotta, R.B.Billmyre, I.V.Baskakov. Biotechnol. Bioeng., 104, 939 (2009)
  47. A.Mershin, K.Matsumoto, L.Kaiser, D.Yu, M.Vaughn, M.K.Nazeeruddin, B.D.Bruce, M.Gratzel, S.Zhang. Sci. Rep., 2, 234 (2012)
  48. N.Kannan, P.Donnellan. Bioresour. Technol. Rep., 15, 100747 (2021)
  49. R.A.Voloshin, V.S.Bedbenov, D.A.Gabrielyan, N.G.Brady, V.D.Kreslavski, S.K.Zharmukhamedov, M.V.Rodionova, B.D.Bruce, S.I.Allakhverdiev. Int. J. Hydrogen Energy, 42, 8576 (2017)
  50. K.B.Lam, E.A.Johnson, L.Lin. Ieee, 15, 220 (2004)
  51. F.Kracke, I.Vassilev, J.O.Kromer. Front. Microbiol., 6, 18 (2015)
  52. S.Kato, K.Hashimoto, K.Watanabe. Proc. Natl. Acad. Sci., 109, 10042 (2012)
  53. L.Shi, T.C.Squier, J. M.Zachara, J. K.Fredrickson. Mol. Microbiol., 65, 12 (2007)
  54. A.Kouzuma, T.Kasai, A.Hirose, K.Watanabe. Front. Microbiol., 6, 1 (2015)
  55. Y.A.Gorby, S.Yanina, J.S.McLean, K.M.Rosso, D.Moyles, A.Dohnalkova, T.J. Beveridge, I.S.Chang, B.H.Kim, K.S.Kim, D.E.Culley, S.B.Reed, M.F.Romine, D.A.Saffarini, E.A.Hill, L.Shi, D.A.Elias, D.W.Kennedy, G.Pinchuk, K.Watanabe, S.Ishii, B.Logan, K.H.Nealson, J.K.Fredrickson. Proc. Natl. Acad. Sci., 103, 11358 (2006)
  56. K.Obileke, H.Onyeaka, E.L.Meyer, N.Nwokolo. Electrochem. Commun., 125, 107003 (2021)
  57. L.Shi, H.Dong, G.Reguera, H.Beyenal, A.Lu, J. Liu, H.-Q.Yu, J.K.Fredrickson. Nat. Rev. Microbiol., 14, 651 (2016)
  58. P.Subramanian, S.Pirbadian, M.Y.El-Naggar, G.J.Jensen. Proc. Natl. Acad. Sci., 115, E3246 (2018)
  59. J.Neu, C.C.Shipps, M.J.Guberman-Pfeffer, C.Shen, V.Srikanth, J.A.Spies, N.D.Kirchhofer, S.E.Yalcin, G.W.Brudvig, V.S.Batista, N.S.Malvankar. Nat. Commun., 13, 5150 (2022)
  60. S.E.Yalcin, J.P.O'Brien, Y.Gu, K.Reiss, S.M.Yi, R.Jain, V.Srikanth, P.J.Dahl, W.Huynh, D.Vu, A.Acharya, S.Chaudhuri, T.Varga, V.S.Batista, N.S.Malvankar. Nat. Chem. Biol., 16, 1136 (2020)
  61. Y.Gu, M.J.Guberman-Pfeffer, V.Srikanth, C.Shen, F.Giska, K.Gupta, Y.Londer, F.A.Samatey, V.S.Batista, N.S.Malvankar. Nat. Microbiol., 8, 284 (2023)
  62. Y.Gu, V.Srikanth, A.I.Salazar-Morales, R.Jain, J. P.O'Brien, S.M.Yi, R.K.Soni, F.A.Samatey, S.E.Yalcin, N.S.Malvankar. Nature (London), 597, 430 (2021)
  63. Y.Hu, Y.Wang, X.Han, Y.Shan, F.Li, L.Shi. Front. Bioeng. Biotechnol., 9, 1 (2021)
  64. S.N.Gavrilov, D.G.Zavarzina, I.M.Elizarov, T.V.Tikhonova, N.I.Dergousova, V.O.Popov, J.R.Lloyd, D.Knight, M.Y.El-Naggar, S.Pirbadian, K.M.Leung, F.T.Robb, M.V.Zakhartsev, O.Bretschger, E.A.Bonch-Osmolovskaya. Front. Microbiol., 11, 3349 (2021)
  65. T.Zhang, C.Cui, S.Chen, H.Yang, P.Shen. Electrochem. Commun., 10, 293 (2008)
  66. Y.Cao, H.Mu, W.Liu, R.Zhang, J.Guo, M.Xian, H.Liu. Microb. Cell Fact., 18, 1 (2019)
  67. D.J.Morre, D.M.Morre. ECTO-NOX Proteins. (New York, NY: Springer, 2013)
  68. P.M.Herst, G.G.Perrone, I.W.Dawes, P.W.Bircham, M.V.Berridge. FEMS Yeast Res., 8, 897 (2008)
  69. E.Rosenfeld, B.Beauvoit. Yeast, 20, 1115 (2003)
  70. A.Katz, U.Pick. Biochim. Biophys. Acta -- Bioenergetics, 1504, 423 (2001)
  71. A.R.Taylor, R.H.Chow. Plant Cell Environ., 24, 749 (2001)
  72. H.G.Sherman, C.Jovanovic, A.Abuawad, D.H.Kim, H.Collins, J. E.Dixon, R.Cavanagh, R.Markus, S.Stolnik, F.J.Rawson. Biochim. Biophys. Acta -- Bioenergetics, 1860, 628 (2019)
  73. J.P.Gray, T.Eisen, G.W.Cline, P.J.S.Smith, E.Heart. Am. J. Physiol. Endocrino.l Metab., 301, E113 (2011)
  74. D.Prasad, S.Arun, M.Murugesan, S.Padmanaban, R.S.Satyanarayanan, S.Berchmans, V.Yegnaraman. Biosens. Bioelectron., 22, 2604 (2007)
  75. Govindjee. The Purple Phototrophic Bacteria. Vol. 28. (Dordrecht: Springer Netherlands, 2009)
  76. I.Valiela. In Marine Ecological Processes. (Ed. I.Valiela). (New York, NY: Springer, 2015). P. 35
  77. G.Drews. J. Mol. Microbiol. Biotechnol., 23, 35 (2013)
  78. M.Grattieri, S.Patterson, J.Copeland, K.Klunder, S.D.Minteer. ChemSusChem, 13, 230 (2020)
  79. S.I.Allakhverdiev, V.Thavasi, V.D.Kreslavski, S.K.Zharmukhamedov, V.V.Klimov, S.Ramakrishna, D.A.Los, M.Mimuro, H.Nishihara, R.Carpentier. J. Photochem. Photobiol., C: Photochem. Rev., 11, 101 (2010)
  80. N.Nelson, C.F.Yocum. Annu. Rev. Plant Biol., 57, 521 (2006)
  81. M.M.Najafpour, I.Zaharieva, Z.Zand, S.Maedeh Hosseini, M.Kouzmanova, M.Hoynska, I.Tranca, A.W.Larkum, J.-R.Shen, S.I.Allakhverdiev. Coord. Chem. Rev., 409, 213183 (2020)
  82. G.Hauska, M.Schutz, M.Buttner. In Oxygenic Photosynthesis: The Light Reactions. (Eds D.R.Ort, Yocum Charles F. and Heichel Iris F.). (Dordrecht: Kluwer Academic Publishers, 2005). P. 377
  83. D.Campbell, V.Hurry, A.K.Clarke, P.Gustafsson, G.Oquist. Microbiol. Mol. Biol. Rev., 62, 667 (1998)
  84. G.A.Peschek, C.Obinger, M.Paumann. Physiol. Plant., 120, 358 (2004)
  85. K.Hasan, V.Grippo, E.Sperling, M.A.Packer, D.Leech, L.Gorton. ChemElectroChem., 4, 412 (2017)
  86. A.Cereda, A.Hitchcock, M.D.Symes, L.Cronin, T.S.Bibby, A.K.Jones. PLoS One, 9, e91484 (2014)
  87. R.W.Bradley, P.Bombelli, S.J. L.Rowden, C.J.Howe. Biochem. Soc. Trans., 40, 1302 (2012)
  88. E.Antolini. Appl. Catal., B, 88, 1 (2009)
  89. N.Jung, D.Y.Chung, J. Ryu, S.J. Yoo, Y.-E.Sung. Nano Today, 9, 433 (2014)
  90. M.Rahimnejad, A.Adhami, S.Darvari, A.Zirepour, S.-E.Oh. Alexandria Eng. J., 54, 745 (2015)
  91. S.Das, N.Mangwani. J. Sci. Ind. Res. (India), 69, 727 (2010)
  92. Y.Fan, H.Hu, H.Liu. J. Power Sources, 171, 348 (2007)
  93. K.Schneider, R.J. Thorne, P.J.Cameron. Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. A: Mathematical, Physical and Engineering Sciences, 374, 20150080 (2016)
  94. M.A.Lopez Zavala, O.I.G.Pena, H.C.Ruelas, C.D.Mena, M.Guizani. Energies (Basel), 12, 3532 (2019)
  95. S.Cheng, H.Liu, B.E.Logan. Electrochem. Commun., 8, 489 (2006)
  96. N.Zhu, X.Chen, T.Zhang, P.Wu, P.Li, J. Wu. Bioresour. Technol., 102, 422 (2011)
  97. L.Kook, N.Nemestothy, P.Bakonyi, G.Zhen, G.Kumar, X.Lu, L.Su, G.D.Saratale, S.H.Kim, L.Gubicza. Chemosphere, 175, 350 (2017)
  98. J.Xu, G.P.Sheng, H.W.Luo, W.W.Li, L.F.Wang, H.Q.Yu. Water Res., 46, 1817 (2012)
  99. B.Min, S.Cheng, B.E.Logan. Water Res., 39, 1675 (2005)
  100. A.Mukherjee, P.Zaveri, R.Patel, M.T.Shah, N.S.Munshi. J. Environ. Manage, 298, 113546 (2021)
  101. S.Bagchi, M.Behera. Proc. Biochem., 102, 207 (2021)
  102. H.B.Khalili, D.Mohebbi-Kalhori, M.S.Afarani. Int. J. Hydrogen Energy, 42, 8233 (2017)
  103. H.Liu, B.Logan. ACS National Meeting Book of Abstracts, 228, 4040 (2004)
  104. J.Li, H.Li, J.Zheng, L.Zhang, Q.Fu, X.Zhu, Q.Liao. Bioresour. Technol., 233, 1 (2017)
  105. P.Dessi, P.Chatterjee, S.Mills, M.Kokko, A.M.Lakaniemi, G.Collins, P.N.L.Lens. Bioresour. Technol., 294, 122115 (2019)
  106. I.V.Khilyas, A.A.Sorokin, L.Kiseleva, D.J. W.Simpson, V.Fedorovich, M.R.Sharipova, M.Kainuma, M.F.Cohen, I.Goryanin. Scientifica (Cairo), 2017, 1 (2017)
  107. I.H.Park, Y.H.Heo, P.Kim, K.S.Nahm. RSC Adv., 3, 16665 (2013)
  108. J.V.Boas, L.Peixoto, V.B.Oliveira, M.Simees, A.M.F.R.Pinto. Bioresour. Technol. Rep., 17, 100974 (2022)
  109. N.Uria, I.Ferrera, J.Mas. BMC Microbiol, 17, 208 (2017)
  110. B.Baniasadi, F.Vahabzadeh. J. Environ. Chem. Eng., 9, 106338 (2021)
  111. M.S.Kim, Y.J. Lee. Int. J. Hydrogen Energy, 35, 13028 (2010)
  112. D.T.Nguyen, K.Taguchi. Biochem. Eng. J., 143, 161 (2019)
  113. J. Ren, N.Li, M.Du, Y.Zhang, C.Hao, R.Hu. Bioengineered, 12, 844 (2021)
  114. O.Tkach, T.Sangeetha, S.Maria, A.Wang. J. Environ. Sci., 52, 284 (2017)
  115. Y.Yi, B.Xie, T.Zhao, H.Liu. Bioresour. Technol., 265, 415 (2018)
  116. A.G.Capodaglio, D.Molognoni, E.Dallago, A.Liberale, R.Cella, P.Longoni, L.Pantaleoni. Sci. World J., 2013, 1 (2013)
  117. C.H.Lay, M.E.Kokko, J.A.Puhakka. Energy, 91, 235 (2015)
  118. S.Srikanth, M.Kumar, D.Singh, M.P.Singh, B.P.Das. Bioresou Techno, 221, 70 (2016)
  119. L.Xiao, J. Damien, J. Luo, H.D.Jang, J. Huang, Z.He. J. Power Sources, 208, 187 (2012)
  120. N.Saravanan, M.Karthikeyan. Int. Res. J. Eng. Technol., 5, 1225 (2018)
  121. P.Liang, R.Duan, Y.Jiang, X.Zhang, Y.Qiu, X.Huang. Water Res., 141, 1 (2018)
  122. R.Nair, S.Barathi. Int. J. Adv. Res. Technol., 2, 326 (2013)
  123. O.T.Holton, J.W.Stevenson. Platin Met. Rev., 57, 259 (2013)
  124. S.Aziz, A.Rehman Memon, S.Feroz Shah, S.A.Soomro, A.Parkash. Sci. Int. (Lahore), 25, 50 (2013)
  125. J.Tschortner, B.Lai, J. O.Kromer. Front Microbiol., 10, 866 (2019)
  126. T.Naaz, A.Kumar, A.Vempaty, N.Nupur, S.Pandit, P.Gautam, S.P.Jung. Environ. Eng. Res., 28, 220666 (2023)
  127. P.Parkhey, R.Sahu. Int. J. Hydrogen Energy, 46, 3105 (2021)
  128. L.Gong, M.Abbaszadeh Amirdehi, J. M.Sonawane, N.Jia, L.Torres de Oliveira, J.Greener. Lab Chip., 22, 1905 (2022)
  129. O.M.Gomaa, N.S.Selim, R.Fathy, H.Hamed. Environ. Technol., 42, 148 (2021)
  130. S.Prathiba, P.S.Kumar, D.V.N.Vo. Chemosphere, 286, 131856 (2022)
  131. N.Bourdakos, E.Marsili, R.Mahadevan. Biotechno. Bioeng., 111, 709 (2014)
  132. D.Liu, Q.Chang, Y.Gao, W.Huang, Z.Sun, M.Yan, C.Guo. Electrochim. Acta, 330, 135243 (2020)
  133. C.Santoro, C.Arbizzani, B.Erable, I.Ieropoulos. J. Power Sources, 356, 225 (2017)
  134. M.J. Taherzadeh, K.Karimi. In Biofuels. (Eds A.Pandey, S.C.Ricke, E.Gnansounou, C.Larroche, C.-G.Dussap). (Elsevier, 2011). P. 287
  135. R.-F.Segundo, D.L.C.-N.Magaly, S.M.Benites, D.-N.Daniel, L.Angelats-Silva, F.Diaz, C.-C.Luis, S.-P.Fernanda. Fermentation, 8, 335 (2022)
  136. M.Tariq, J.Wang, Z.A.Bhatti, M.Bilal, A.J.Malik, M.S.Akhter, Q.Mahmood, S.Hussain, A.Ghfar, M.M.Al-Anazy, M.Ouladsmane. Processes, 9, 1289 (2021)
  137. H.M.Fruhauf, D.Holtmann, M.Stockl. Bioelectrochemistry, 147, 108213 (2022)
  138. Q.Jiang, D.Xing, L.Zhang, R.Sun, J. Zhang, Y.Zhong, Y.Feng, N.Ren. RSC Adv., 8, 28487 (2018)
  139. J.Li, J.Hu, C.Yang, W.Pu, H.Hou, J.Xu, B.Liu, J.Yang. RSC Adv., 9, 8700 (2019)
  140. G.Pankratova, D.Leech, L.Gorton, L.Hederstedt. Biochemistry, 57, 4597 (2018)
  141. H.Sarma, P.N.Bhattacharyya, D.A.Jadhav, P.Pawar, M.Thakare, S.Pandit, A.S.Mathuriya, R.Prasad. Curr. Res. Microb. Sci., 2, 100041 (2021)
  142. C.Y.Lai, C.H.Wu, C.T.Meng, C.W.Lin. Appl. Energy, 188, 392 (2017)
  143. C.Ottoni, C.do Valle Trotta, G.Martins, J.Matos, A.E.Maiorano, A.G.Brito, L.Peixoto. Bioenergy Res., 1, 1 (2023)
  144. M.A.Fernandez de Dios, A.G.del Campo, F.J.Fernandez, M.Rodrigo, M.Pazos, M.A. Sanroman. Bioresour. Technol., 148, 39 (2013)
  145. S.Kondaveeti, S.H.Lee, H.D.Park, B.Min. Electrochim. Acta, 331, 135388 (2020)
  146. S.L.Calderon, P.G.Avelino, A.M.Baena-Moncada, A.L.Paredes-Doig, A.La Rosa-Toro. Sustain. Environ. Res., 30, 31 (2020)
  147. P.Rewatkar, P.K.Enaganti, M.Rishi, S.Mukhopadhyay, S.Goel. Int. J. Hydrogen Energy, 46, 35408 (2021)
  148. H.N.Dai, T.A.Duong Nguyen, L.P.My LE, M.Van Tran, T.H.Lan, C.T.Wang. Int. J. Hydrogen Energy, 46, 16612 (2021)
  149. A.Sukri, R.Othman, F.Abd-Wahab, N.M.Noor. Energies (Basel), 14, 2098 (2021)
  150. J.M.Moradian, J.L.Mi, X.Dai, G.F.Sun, J.Du, X.M.Ye, Y.C.Yong. Chemosphere, 291, 132963 (2022)
  151. P.Rewatkar, S.Goel. Chemosphere, 286, 131855 (2022)
  152. S.-J. Huang, A.T.Ubando, Y.-T.Lin, C.-Y.Wang, A.B.Culaba, C.-T.Wang. Int. J. Hydrogen Energy, 46, 16515 (2021)
  153. F.Scarabotti, L.Rago, K.Buhler, F.Harnisch. Bioelectrochemistry, 140, 107752 (2021)
  154. F.J.Rawson, A.J.Gross, D.J.Garrett, A.J.Downard, K.H.R.Baronian. Electrochem. Commun., 15, 85 (2012)
  155. V.Jaswal, G.Rani, K.N.Yogalakshmi. In Bioelectrochemical Systems. (Eds P.Kumar, C.Kuppam). (Singapore: Springer, 2020). P. 1
  156. F.L.Ng, S.M.Phang, M.Iwamoto, T.Manaka, C.H.Thong, K.Shimosawa, V.Periasamy, G.G.Kumar, K.Yunus, A.C.Fisher. ACS Sustain. Chem. Eng., 8, 10511 (2020)
  157. N.Sekar, Y.Umasankar, R.P.Ramasamy. Phys.Chem. Chem. Phys., 16, 7862 (2014)
  158. A.J.McCormick, P.Bombelli, R.W.Bradley, R.Thorne, T.Wenzel, C.J.Howe. Energy Environ. Sci., 8, 1092 (2015)
  159. G.Longatte, M.Guille-Collignon, F.Lemaotre. ChemPhysChem, 18, 2643 (2017)
  160. G.Longatte, A.Sayegh, J. Delacotte, F.Rappaport, F.-A.Wollman, M.Guille-Collignon, F.Lemaotre. Chem. Sci., 9, 8271 (2018)
  161. L.T.Wey, P.Bombelli, X.Chen, J.M.Lawrence, C.M.Rabideau, S.J.L.Rowden, J.Z.Zhang, C.J.Howe. ChemElectroChem, 6, 5375 (2019)
  162. K.Iwai, D.T.Nguyen, K.Taguchi. J. Jpn. Soc. Appl. Electromagnetics and Mechanics, 27, 102 (2019)
  163. R.S.Berk, J.H.Canfield. Appl. Microbiol., 12, 10 (1964)
  164. H.Ochiai, H.Shibata, Y.Sawa, T.Katoh. Proc. Nat. Acad. Sci., 77, 2442 (1980)
  165. H.Ochiai, H.Shibata, Y.Sawa, M.Shoga, S.Ohta. Appl. Biochem. Biotechnol., 8, 289 (1983)
  166. K.Tanaka, R.Tamamushi, T.Ogawa. J. Chem. Technol. Biotechnol., 35, 191 (1985)
  167. M.J.Allen, A.E.Crane. Bioelectrochem. Bioenerg, 3, 84 (1976)
  168. H.Ochiai, H.Shibata, A.Fujishima, K.Honda. Agric. Biol. Chem., 43, 881 (1979)
  169. D.O.Hall. Nat. New Biol., 235, 125 (1972)
  170. T.Yagishita, T.Horigome, K.Tanaka. J. Chem. Technol. Biotechnol., 56, 393 (1993)
  171. T.Yagishita, S.Sawayama, K.Tsukahara, T.Ogi. Electrochemistry, 68, 878 (2000)
  172. J.M.Pisciotta, Y.Zou, I.V.Baskakov. PLoS One, 5, e10821 (2010)
  173. K.Hasan, Y.Dilgin, S.C.Emek, M.Tavahodi, H.E.kerlund, P.. Albertsson, L.Gorton. ChemElectroChem, 1, 131 (2014)
  174. G.M.Delaney, H.P.Bennetto, J. R.Mason, S.D.Roller, J.L.Stirling, C.F.Thurston. J. Chem. Technol. Biotechnol. Biotechnology, 34B, 13 (1984)
  175. S.D.Roller, H.P.Bennetto, G.M.Delaney, J.R.Mason, J.L.Stirling, C.F.Thurston. J. Chem. Technol. Biotechnol. Biotechnology, 34, 3 (1984)
  176. T.Yagishita, T.Horigome, K.Tanaka. J. Chem. Technol. Biotechnol., 56, 393 (2007)
  177. T.Yagishita, S.Sawayama, K.Tsukahara, T.Ogi. J. Biosci. Bioeng., 88, 210 (1999)
  178. T.Yagishita, S.Sawayama, K.I.Tsukahara, T.Ogi. Solar Energy, 61, 347 (1997)
  179. T.Yagishita, S.Sawayama, K.I.Tsukahara, T.Ogi. J. Ferment. Bioeng., 85, 546 (1998)
  180. N.Martens, E.A.H.Hall. Photochem. Photobiol., 59, 91 (1994)
  181. S.Tsujimura, A.Wadano, K.Kano, T.Ikeda. Enzyme Microb. Technol., 29, 225 (2001)
  182. M.Torimura, A.Miki, A.Wadano, K.Kano, T.Ikeda. J. Electroanal. Chem., 496, 21 (2001)
  183. P.Bombelli, R.W.Bradley, A.M.Scott, A.J. Philips, A.J.McCormick, S.M.Cruz, A.Anderson, K.Yunus, D.S.Bendall, P.J. Cameron, J.M.Davies, A.G.Smith, C.J.Howe, A.C.Fisher. Energy Environ. Sci., 4, 4690 (2011)
  184. Y.Shlosberg, B.Eichenbaum, T.N.Toth, G.Levin, V.Liveanu, G.Schuster, N.Adir. iScience, 24, 101892 (2021)
  185. Y.Shlosberg, T.N.Toth, B.Eichenbaum, L.Keysar, G.Schuster, N.Adir. Catalysts, 11, 1220 (2021)
  186. Y.Shlosberg, D.Spungin, G.Schuster, I.Berman-Frank, N.Adir. Biochim. Biophys. Acta -- Bioenergetics, 1863, 148910 (2022)
  187. Y.Furukawa, T.Moriuchi, K.Morishima. J. Micromech. Microeng., 16, 2 (2006)
  188. Y.Zou, J.Pisciotta, I.V.Baskakov. Bioelectrochemistry, 79, 50 (2010)
  189. A.J.McCormick, P.Bombelli, A.M.Scott, A.J.Philips, A.G.Smith, A.C.Fisher, C.J.Howe. Energy Environ. Sci., 4, 4699 (2011)
  190. G.Saper, D.Kallmann, F.Conzuelo, F.Zhao, T.N.Toth, V.Liveanu, S.Meir, J.Szymanski, A.Aharoni, W.Schuhmann, A.Rothschild, G.Schuster, N.Adir. Nat. Commun., 9, 2168 (2018)
  191. S.Cheng, B.E.Logan. Proc. Natl. Acad. Sci., 104, 18871 (2007)
  192. S.Kusama, S.Kojima, K.Kimura, G.Shimakawa, C.Miyake, K.Tanaka, Y.Okumura, S.Nakanishi. Nat. Commun., 13, 3067 (2022)
  193. C.M.Lewis, J.D.Flory, T.A.Moore, A.L.Moore, B.E.Rittmann, W.F.J.Vermaas, C.I.Torres, P.Fromme. J. Am. Chem. Soc., 144, 2933 (2022)
  194. R.W.Bradley, P.Bombelli, D.J. Lea-Smith, C.J.Howe. Phys. Chem. Chem. Phys., 15, 13611 (2013)
  195. E.Cevik, H.Tombuloglu, I.Anil, M.Senel, H.Sabit, S.AbdulAzeez, J.F.Borgio, M.Barghouthi. Int. J. Hydrogen Energy, 45, 11330 (2020)
  196. H.Firoozabadi, M.M.Mardanpour, E.Motamedian. Sci. Rep., 11, 12294 (2021)
  197. Z.Herrero-Medina, P.Wang, A.Lielpetere, A.S.Bashammakh, A.O.Alyoubi, I.Katakis, F.Conzuelo, W.Schuhmann. Bioelectrochemistry, 146, 108128 (2022)
  198. M.J.Khan, S.Das, V.Vinayak, D.Pant, M.M.Ghangrekar. Chemosphere, 291, 132841 (2022)
  199. A.Ahirwar, S.Das, S.Das, Y.H.Yang, S.K.Bhatia, V.Vinayak, M.M.Ghangrekar. Algal Res., 70, 102973 (2023)
  200. R.Lakshmidevi, N.N.Gandhi, K.Muthukumar. Appl. Biochem. Biotechnol., 191, 852 (2020)
  201. G.Yadav, I.Sharma, M.Ghangrekar, R.Sen. J. Power Sources, 449, 227560 (2020)
  202. J.Y.Wu, C.H.Lay, S.R.Chia, K.W.Chew, P.L.Show, P.H.Hsieh, C.C.Chen. Clean Technol. Environ. Policy, 23, 2251 (2021)
  203. H.Zhang, Q.Yan, Z.An, Z.Wen. Front. Microbiol., 13, 990807 (2022)
  204. M.Rosenbaum, Z.He, L.T.Angenent. Curr. Opin. Biotechnol., 21, 259 (2010)
  205. Y.Shlosberg, G.Schuster, N.Adir. Front. Plant. Sci., 13, 2603 (2022)

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».