Contemporary capabilities of CT texture analysis in the diagnosis of pheochromocytoma: associations with clinical, laboratory, and pathomorphological findings

封面

如何引用文章

全文:

详细

Aim. To investigate the presence of statistically significant correlations between clinical and laboratory characteristics and features of contrast-enhanced computed tomography (CT) images, as well as to assess the possibility of predicting group classification according to the PASS scale based on clinical, laboratory, and contrast-enhanced CT imaging data.

Materials and methods. A retrospective analysis was performed on preoperative four-phase contrast-enhanced CT images of 230 patients with a pathomorphologically verified diagnosis of pheochromocytoma/paraganglioma. Clinical manifestations such as the presence and duration of arterial hypertension, carbohydrate metabolism disorders, and dyslipidemia were assessed. In the first stage, comparative and correlation analyses were conducted between hormonal parameters and contrast-enhanced CT data. In the second stage, based on morphological characteristics, patients were divided into two groups: with PASS scores <4 (n=155) and PASS scores ≥4 (n=56). Logistic regression analysis was conducted to evaluate the possibility of predicting group classification based on clinical, laboratory, and contrast-enhanced CT imaging data.

Results. Pheochromocytomas/paragangliomas with isolated normetanephrine secretion type accumulate significantly more contrast agent in the arterial and venous phases of the study (p<0.001) compared to other secretion types. Correlation analysis revealed statistically significant moderate positive correlations between blood normetanephrine levels and the volume of functioning tumor tissue without necrotic areas, as well as a moderate negative correlation between blood metanephrine levels and the maximum density in the venous phase, the percentage of venous contrast enhancement, and the 90th percentile of X-ray density of the functioning tumor tissue in the venous CT phase. A statistically significant association was also found between the presence/absence of necrosis and tumor size (p<0.001), as well as between structure and tumor size (p=0.004). No statistically significant correlations were identified between laboratory parameters, imaging data, and clinical manifestations (arterial hypertension, carbohydrate metabolism disorders, dyslipidemia, and carotid artery atherosclerosis). CT image characteristics allow for prediction of group classification according to the PASS scale with an AUC of 0.647 (95% confidence interval 0.471–0.797), sensitivity of 0.923 (0.727–1.000), specificity of 0.400 (0.250–0.548), PPV of 0.333 (0.176–0.500), and NPV of 0.941 (0.800–1.000).

Conclusion. Pheochromocytomas/paragangliomas are heterogeneous pathologies with diverse clinical, hormonal, and radiological characteristics that are associated with pathomorphological findings (PASS scale).

作者简介

Natalia Tarbaeva

Endocrinology Research Centre

编辑信件的主要联系方式.
Email: ntarbaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0001-7965-9454

канд. мед. наук, врач-рентгенолог, зав. отд-нием компьютерной и магнитно-резонансной томографии

俄罗斯联邦, Moscow

Almaz Manaev

Endocrinology Research Centre; National Research Nuclear University MEPhI

Email: ntarbaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0009-0003-8035-676X

мед. физик, аспирант

俄罗斯联邦, Moscow; Moscow

Anastassia Chevais

Endocrinology Research Centre

Email: ntarbaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0001-5592-4794

канд. мед. наук, врач-эндокринолог

俄罗斯联邦, Moscow

Dmitry Beltsevich

Endocrinology Research Centre

Email: ntarbaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0001-7098-4584

д-р мед. наук, гл. науч. сотр.

俄罗斯联邦, Moscow

Liliya Urusova

Endocrinology Research Centre

Email: ntarbaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0001-6891-0009

д-р мед. наук, зав. отд-нием фундаментальной патоморфологии

俄罗斯联邦, Moscow

Aminat Ebzeeva

Endocrinology Research Centre

Email: ntarbaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0002-3951-4338

клин. ординатор

俄罗斯联邦, Moscow

Anna Roslyakova

Endocrinology Research Centre

Email: ntarbaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0003-1857-5083

врач-эндокринолог

俄罗斯联邦, Moscow

Galina Mel'nichenko

Endocrinology Research Centre

Email: ntarbaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0002-5634-7877

акад. РАН, д-р мед. наук, проф., зав. каф. клинической эндокринологии Института высшего и дополнительного профессионального образования, зам. дир. Центра по научной работе

俄罗斯联邦, Moscow

Natalia Mokrysheva

Endocrinology Research Centre

Email: ntarbaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0002-9717-9742

акад. РАН, д-р мед. наук, проф., зав. каф. персонализированной и трансляционной медицины, дир.

俄罗斯联邦, Moscow

参考

  1. Lenders JW, Duh QY, Eisenhofer G, et al. Pheochromocytoma and paraganglioma: an endocrine society clinical practice guideline. J Clin Endocrinol Metab. 2014;99(6):1915-42. doi: 10.1210/jc.2014-1498
  2. Kiriakopoulos A, Giannakis P, Menenakos E. Pheochromocytoma: a changing perspective and current concepts. Ther Adv Endocrinol Metab. 2023;14:20420188231207544. doi: 10.1177/20420188231207544
  3. Lloyd R, Osamura R, Kloppel G, Rosai J. WHO classification of tumours of endocrine organs. 4th ed. Lyon: International Agency for Research on Cancer, 2017.
  4. WHO Classification of Tumours Editorial Board. Endocrine and neuroendocrine tumours. Vol. 8. 5th ed. Lyon: International Agency for Research on Cancer; 2022. Available at: https://tumourclassification.iarc.who.int. Accessed: 22.01.2025.
  5. Nölting S, Bechmann N, Taieb D, et al. Personalized management of pheochromocytoma and paraganglioma. Endocr Rev. 2022;43(2): 199-239. doi: 10.1210/endrev/bnab019
  6. Snezhkina A, Pavlov V, Dmitriev A, et al. Potential biomarkers of metastasizing paragangliomas and pheochromocytomas. Life (Basel). 2021;11(11):1179. doi: 10.3390/life11111179
  7. Thompson LD. Pheochromocytoma of the adrenal gland scaled score (PASS) to separate benign from malignant neoplasms: a clinicopathologic and immunophenotypic study of 100 cases. Am J Surg Pathol. 2002;26(5):551-66. doi: 10.1097/00000478-200205000-00002
  8. Kimura N, Takayanagi R, Takizawa N, et al. Pathological grading for predicting metastasis in phaeochromocytoma and paraganglioma. Endocr Relat Cancer. 2014;21:405-14. doi: 10.1530/ERC-13-0494
  9. Pierre C, Agopiantz M, Brunaud L, et al. COPPS, a composite score integrating pathological features, PS100 and SDHB losses, predicts the risk of metastasis and progression-free survival in pheochromocytomas/paragangliomas. Virchows Arch. 2019;474(6):721-34. doi: 10.1007/s00428-019-02553-5
  10. Cho YY, Kwak MK, Lee SE, et al. A clinical prediction model to estimate the metastatic potential of pheochromocytoma/paraganglioma: ASES score. Surgery. 2018;164(3):511-17. doi: 10.1016/j.surg.2018.05.001
  11. Wachtel H, Hutchens T, Baraban E, et al. Predicting metastatic potential in pheochromocytoma and paraganglioma: a comparison of PASS and GAPP scoring systems. J Clin Endocrinol Metab. 2020;105(12): e4661-70. doi: 10.1210/clinem/dgaa608
  12. Stenman A, Zedenius J, Juhlin CC. The value of histological algorithms to predict the malignancy potential of pheochromocytomas and abdominal paragangliomas: a meta-analysis and systematic review. Cancers (Basel). 2019;11(2):225. doi: 10.3390/cancers11020225
  13. Aygun N, Uludag M. Pheochromocytoma and Paraganglioma: From Epidemiology to Clinical Findings. Sisli Etfal Hastan Tip Bul. 2020;54(2):159-68. doi: 10.14744/SEMB.2020.18794
  14. Buitenwerf E, Korteweg T, Visser A, et al. Unenhanced CT imaging is highly sensitive to exclude pheochromocytoma: A multicenter study. Eur J Endocrinol. 2018;5(178):431-7. doi: 10.1530/EJE-18-0006
  15. Canu L, Van Hemert JAW, Kerstens MN, et al. CT Characteristics of Pheochromocytoma: Relevance for the Evaluation of Adrenal Incidentaloma. J Clin Endocrinol Metab. 2019;104(2):312-8. doi: 10.1210/jc.2018-01532
  16. Falhammar H, Kjellman M, Calissendorff J. Initial clinical presentation and spectrum of pheochromocytoma: A study of 94 cases from a single center. Endocr Connect. 2018;7:186-92. doi: 10.1530/EC-17-0321
  17. Guerrero MA, Schreinemakers JM, Vriens MR, et al. Clinical spectrum of pheochromocytoma. J Am Coll Surg. 2009;209:727-32. doi: 10.1016/j.jamcollsurg.2009.09.022
  18. Eisenhofer G, Lenders JW, Goldstein DS, et al. Pheochromocytoma catecholamine phenotypes and prediction of tumor size and location by use of plasma free metanephrines. Clin Chem. 2005;51:735-44. doi: 10.1373/clinchem.2004.045484
  19. Ohara N, Uemura Y, Mezaki N, et al. Histopathological analysis of spontaneous large necrosis of adrenal pheochromocytoma manifested as acute attacks of alternating hypertension and hypotension: a case report. J Med Case Rep. 2016;10(1):279. doi: 10.1186/s13256-016-1068-3
  20. Mohamed HA, Aldakar MO, Habib N. Cardiogenic shock due to acute hemorrhagic necrosis of a pheochromocytoma: a case report and review of the literature. Can J Cardiol. 2003;19:573-6.
  21. Amar L, Baudin E, Burnichon N, et al. Succinate dehydrogenase B gene mutations predict survival in patients with malignant pheochromocytomas or paragangliomas. J Clin Endocrinol Metab. 2007;92(10):3822-8. doi: 10.1210/jc.2007-0709
  22. Turkova H, Prodanov T, Maly M, et al. Characteristics and outcomes of metastatic SDHB and sporadic pheochromocytoma/paraganglioma: an National Institutes of Health study. Endocr Pract. 2016;22(3):302-14. doi: 10.4158/EP15725.OR
  23. Юкина М.Ю., Трошина Е.А., Бельцевич Д.Г., и др. Феохромоцитома/параганглиома: клинико-генетические аспекты. Проблемы эндокринологии. 2013;59(3):19-26 [Iukina MIu, Troshina EA, Bel'tsevich DG, et al. Pheochromocytoma/paraganglioma: clinical and genetic aspects. Problems of Endocrinology. 2013;59(3):19-26 (in Russian)].
  24. Gild ML, Do K, Tsang VHM, et al. Pheochromocytoma in MEN2. Recent Results. Cancer Res. 2025;223:211-35. doi: 10.1007/978-3-031-80396-3_8
  25. Eisenhofer G, Walther MM, Huynh TT, et al. Pheochromocytomas in von Hippel-Lindau syndrome and multiple endocrine neoplasia type 2 display distinct biochemical and clinical phenotypes. J Clin Endocrinol Metab. 2001;86(5):1999-2008. doi: 10.1210/jcem.86.5.7496
  26. De Leo A, Vara G, Paccapelo A, et al. Computerized tomography texture analysis of pheochromocytoma: relationship with hormonal and histopathological data. J Endocrinol Invest. 2022;45(10):1935-44. doi: 10.1007/s40618-022-01826-2
  27. Crimì F, Agostini E, Toniolo A, et al. CT texture analysis of adrenal pheochromocytomas: a pilot study. Curr Oncol. 2023;30(2):2169-77. doi: 10.3390/curroncol30020167

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
2. Fig. 1. Contrast-enhanced CT: Pheochromocytoma (PCC) of the left adrenal gland of 38×25 mm, with cystic transformation: a – NAT: density of the mass is 37 HU, with hypodense areas in the central parts of 21 HU; b – ART: the mass uptakes the contrast agent in the peripheral zones up to 97 HU, with the preservation of hypodense areas in the central parts that do not uptake contrast agent; c – VEN: density of the mass in the peripheral zones up to 107 HU; d – DEL: the mass releases the contrast agent from the peripheral zones up to 64 HU; central areas do not uptake the contrast agent.

下载 (145KB)
3. Fig. 2. Contrast-enhanced CT: PCC of the right adrenal gland of 41×33 mm with homogeneous structure: a – NAT: density of the mass of 42 HU; b – ART: the mass intensively and unevenly uptakes the contrast agent up to 227 HU; c – VEN: density of the mass is up to 113 HU; d – DEL: the mass releases the contrast agent from the peripheral zones up to 63 HU.

下载 (126KB)
4. Fig. 3. Contrast-enhanced CT: PCC of the left adrenal gland of 120×100 mm, with heterogeneous structure and a tumor thrombus in the adrenal vein: a – NAT: density of the mass is 39 HU, with a hypodense zone in the central parts of 21 HU; b – ART: the mass uptakes the contrast agent up to 132 HU, with the preservation of the central hypodense zone that does not uptake the contrast agent; c – VEN, coronal section: density of the mass is 109 HU, a tumor thrombus prolapsing from the left adrenal vein is visualized in the lumen of the left renal vein; d – DEL: the mass releases the contrast agent up to 75 HU.

下载 (137KB)
5. Fig. 4. Boxplots: comparative analysis of patients with pheochromocytoma/paraganglioma and different type of secretion according to: percentage of contrast accumulation in the arterial and venous phases and 90th percentile of the X-ray density of the tumor component in the arterial phase.

下载 (116KB)
6. Fig. 5. Boxplots: comparative analysis of patients with pheochromocytoma/paraganglioma according to pairs of parameters: CT phenotype – urinary metanephrine and normetanephrine and necrosis – maximum linear size and urinary normetanephrine.

下载 (325KB)
7. Fig. 6. Analysis of the relationship between the metanephrine blood level and the volume of functioning tumor tissue, excluding decay zones, in the NAT CT study in patients with verified PCC/paraganglioma (PG). No statistically significant relationship was found between the metanephrine blood level and the volume of functioning tumor tissue, excluding decay zones.

下载 (73KB)
8. Fig. 7. Diagrams of correlation analysis of the normetanephrine blood level and the volume of functioning tumor tissue excluding decay zones, percent of venous uptake, the 90th percentile of X-ray density in VEN and the maximum density of the solid component in VEN in patients with verified PCC/PG: cases No. 32 (corresponds to metastatic PCC/PG) and 191 (non-metastatic PCC) significantly stand out.

下载 (312KB)
9. Fig. 8. Division of pheochromocytomas into classes according to the PASS scale depending on the values of the maximum size of masses and maximum density in the delayed phase of CT, light grey indicates the area characteristic of pheochromocytomas with PASS scores ≥4, dark grey – for PASS<4.

下载 (60KB)

版权所有 © Consilium Medicum, 2025

Creative Commons License
此作品已接受知识共享署名-非商业性使用-相同方式共享 4.0国际许可协议的许可。
 
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».