Helicobacter pylori resistance in the Russian Federation: a meta-analysis of studies over the past 10 years


Cite item

Full Text

Abstract

Aim. Systematization of data on antibiotic resistance of Helicobacter pylori in Russia over the past 10 years.

Methods. A search for studies were carried out in electronic databases MEDLINE/PubMed, EMBASE, Cochrane, Russian Science Citation Index. We analyzed the papers published over the past 10 years (2011 to 2020). In the final analysis, publications were selected from periodical peer-reviewed foreign and Russian publications, in which validated tests for assessing the microorganism resistance were used with detailed descriptive statistics, which allows the obtained data to be included in the meta-analysis.

Results. The final analysis included 11 studies (808 isolates). H. pylori resistance to clarithromycin was 10.39% (95% confidence interval – CI 7.103–14.219), metronidazole – 33.95% (95% CI 15.329–55.639), amoxicillin – 1.35% (95% CI 0.281– 3.202), levofloxacin – 20.0% (95% CI 12.637–28.574), tetracycline – 0.98% (95% CI 0.353–2.163). Double clarithromycin-metronidazole resistance was reported in 2.7% (95% CI 1.136–4.345).

Conclusion. This meta-analysis is the first analytical work that allows objectifying the current structure of H. pylori antibiotic resistance in the Russian Federation. The data obtained in the analysis of publications over the past 10 years indicate a low resistance of the microorganism to clarithromycin (less than the regulated threshold of 15%), which allows us to consider the triple regimen of eradication therapy as a first-line therapy in our country.

About the authors

D. N. Andreev

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Author for correspondence.
Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4007-7112

к.м.н., доц. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии

Russian Federation, Moscow

I. V. Maev

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6114-564X

акад. РАН, д.м.н., проф., зав. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии, засл. врач РФ, засл. деятель науки РФ

Russian Federation, Moscow

Yu. A. Kucheryavyy

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4007-7112

к.м.н., доц. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии

Russian Federation, Moscow

References

  1. Маев И.В., Андреев Д.Н. Инфекция Helicobacter pylori и ассоциированные заболевания. М.: Ремедиум, 2018 [Maev IV, Andreev DN. Helicobacter pylori infection and associated diseases. Moscow: Remedium, 2018 (In Russ.)].
  2. Hooi JKY, Lai WY, Ng WK, et al. Global Prevalence of Helicobacter pylori Infection: Systematic Review and Meta-Analysis. Gastroenterology. 2017;153(2):420-9. doi: 10.1053/j.gastro.2017.04.022
  3. Fischbach W, Malfertheiner P. Helicobacter pylori Infection. Dtsch Arztebl Int. 2018;115(25):429-36. doi: 10.3238/arztebl.2018.0429
  4. Morgan DR, Crowe SE. Helicobacter pylori infection. In.: Sleisenger and Fordtran’s Gastrointestinal and Liver Disease: Pathophysiology, Diagnosis, Management/edited by M Feldman, LS Friedman, LJ Brandt. 10th ed. 2015.
  5. Заболеваемость всего населения России в 2017 году: статистические материалы. М.: Министерство здравоохранения Российской Федерации, 2018 [Incidence of the entire population of Russia in 2017: statistical data. Moscow: Ministry of Health of the Russian Federation, 2018 (In Russ.)].
  6. Каприн А.Д., Старинский В.В., Петрова Г.В. Злокачественные новообразования в России в 2018 году (заболеваемость и смертность). М.: МНИОИ им. П.А. Герцена – филиал ФГБУ «НМИЦ радиологии» Минздрава России, 2019 [Kaprin AD, Starinsky VV, Petrova GV. Malignant neoplasms in Russia in 2018 (morbidity and mortality). Moscow: MNII them. P.A. Herzen – a branch of the Federal State Budgetary Institution Scientific Research Center for Radiology of the Ministry of Health of Russia, 2019 (In Russ.)].
  7. Sugano K, Tack J, Kuipers EJ, et al.; faculty members of Kyoto Global Consensus Conference. Kyoto global consensus report on Helicobacter pylori gastritis. Gut. 2015;64(9):1353-67. doi: 10.1136/gutjnl-2015-309252
  8. Lee YC, Chen TH, Chiu HM, et al. The benefit of mass eradication of Helicobacter pylori infection: a community-based study of gastric cancer prevention. Gut. 2013;62:676-82. doi: 10.1136/gutjnl-2012-302240
  9. Маев И.В., Кучерявый Ю.А., Андреев Д.Н., Баркалова Е.В. Эрадикационная терапия инфекции Helicobacter pylori: обзор мировых тенденций. Терапевтический архив. 2014;86(3): 94-9 [Maev IV, Kucheryavyi YuA, Andreev DN, Barkalova EV. Eradication therapy for Helicobacter pylori infection: review of world trends. Therapeutic Archive. 2014;86(3):94-9 (In Russ.)].
  10. Маев И.В., Кучерявый Ю.А., Андреев Д.Н. Причины неэффективности антигеликобактерной терапии. Рос. журн. гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2013;23(6):62-72 [Maev IV, Kucheryavyi YA, Andreev DN. Causes of inefficiency of anti-Helicobacter pylori therapy. Rus J Gastroenterol Hepatol Coloproctol. 2013;23(6):62-72 (In Russ.)].
  11. Vianna JS, Ramis IB, Ramos DF, et al. Drug resistance in Helicobacter pylori. Arq Gastroenterol. 2016;53(4):215-23. doi: 10.1590/S0004-28032016000400002
  12. Маев И.В., Андреев Д.Н. Молекулярно-генетические предикторы резистентности к антихеликобактерной терапии. Терапевтический архив. 2017;89(8):5-12 [Maev IV, Andreev DN. Molecular genetic predictors of resistance to anti-Helicobacter pylori therapy. Therapeutic Archive. 2017;89(8):5-12 (In Russ.)]. doi: 10.17116/terarkh20178985-12
  13. Murata M, Sugimoto M, Mizuno H, et al. Clarithromycin Versus Metronidazole in First-Line Helicobacter pylori Triple Eradication Therapy Based on Resistance to Antimicrobial Agents: Meta-Analysis. J Clin Med. 2020;9(2). pii: E543. doi: 10.3390/jcm9020543
  14. Li B, Lan X, Wang L, et al. Proton-pump inhibitor and amoxicillin-based triple therapy containing clarithromycin versus metronidazole for Helicobacter pylori: A meta-analysis. Microb Pathog. 2020;142:104075. doi: 10.1016/j.micpath.2020.104075
  15. Андреев Д.Н., Маев И.В., Кучерявый Ю.А. и др. Эффективность и безопасность антихеликобактерной терапии у пациентов с сопутствующим хроническим гепатитом С. Терапевтический архив. 2016;4:75-81 [Andreev DN, Maev IV, Kucheryavyi YuA, et al. The efficiency and safety of anti-Helicobacter pylori therapy in patients with concomitant chronic hepatitis C. Therapeutic Archive. 2016;4:75-81 (In Russ.)]. doi: 10.17116/terarkh201688475-81
  16. Юренев Г.Л., Парцваниа-Виноградова Е.В., Андреев Д.Н. и др. Оценка эффективности и безопасности гибридной схемы эрадикационной терапии инфекции Helicobacter pylori. Терапевтический архив. 2018;90(8):33-9 [Yurenev GL, Partzvania-Vinogradova EV, Andreev DN, et al. Evaluation of the efficacy and safety of the hybrid scheme for eradication therapy of Helicobacter pylori infection. Therapeutic Archive. 2018;90(8):33-9 (In Russ.)]. doi: 10.26442/terarkh201890833-39
  17. Андреев Д.Н., Маев И.В., Дичева Д.Т. и др. Эффективность и безопасность применения ребамипида в схеме тройной эрадикационной терапии инфекции Helicobacter pylori: проспективное рандомизированное сравнительное исследование. Терапевтический архив. 2018;90(8):27-32 [Andreev DN, Maev IV, Dicheva DT, et al. Efficacy and safety of the use rebamipide in the scheme of triple eradication therapy of Helicobacter pylori infection: a prospective randomized comparative study. Therapeutic Archive. 2018;90(8):27-32 (In Russ.)]. doi: 10.26442/terarkh201890827-32
  18. Бордин Д.С., Войнован И.Н., Эмбутниекс Ю.В. и др. Европейский регистр Helicobacter pylori (Hp-EuReg) как инструмент для оценки и улучшения клинической практики в Москве. Терапевтический архив. 2020;92(2):12-8 [Bordin DS, Voynovan IN, Embutnieks YV, et al. European registry on Helicobacter pylori management (Hp-EuReg) as a tool to evaluate and improve clinical practice in Moscow. Therapeutic Archive. 2020;92(2):12-8 (In Russ.)]. doi: 10.26442/00403660.2020.02.000567
  19. Дехнич Н.Н., Костякова Е.А., Пунин А.А. и др. Антибиотикорезистентность H. pylori: результаты микробиологического регионального исследования. Рос. журн. гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2011;21(2):37-42 [Dehnich NN, Kostyakova EA, Punin AA, et al. H. pylori antibiotic resistance: results of a microbiological regional study. Rus J Gastroenterol Hepatol Coloproctol. 2011;21(2):37-42 (In Russ.)]. doi: 10.26442/terarkh201890827-32
  20. Лазебник Л.Б., Белоусова Н.Л., Бордин Д.С. и др. Резистентность Helicobacter pylori к кларитромицину в Москве и прополис как средство, повышающее эффективность эрадикации. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2012;8:10-4 [Lazebnik LB, Belousova NL, Bordin DS, et al. Helicobacter pylori resistance to clarithromycin in Moscow and propolis as a means of increasing the effectiveness of eradication. Experimental and clinical gastroenterology. 2012;8:10-4 (In Russ.)].
  21. Осипенко М.Ф., Бикбулатова Е.А., Шакалите Ю.Д. и др. Резистентность Helicobacter pylori к кларитромицину в Новосибирске. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2012;8:15-7 [Osipen- ko MF, Bikbulatova EA, Shakalite YuD, et al. Resistance of Helicobacter pylori to clarithromycin in Novosibirsk. Experimental and clinical gastroenterology. 2012;8:15-7 (In Russ.)].
  22. Абдулхаков Р.А., Абузарова Э.Р., Абдулхаков С.Р. и др. Резистентность Helicobacter pylori к кларитромицину в Казани. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2012;8:24-9 [Abdulkha- kov RA, Abuzarova ER, Abdulhakov SR, et al. Resistance of Helicobacter pylori to clarithromycin in Kazan. Experimental and clinical gastroenterology. 2012;8:24-9 (In Russ.)].
  23. Саблин О.А., Михайлов Н.В., Юрин М.В. и др. Первичная резистентность Helicobacter pylori к антибиотикам в Санкт-Петербурге. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2012;8:18-23 [Sab- lin OA, Mikhailov NV, Yurin MV, et al. Primary antibiotic resistance of Helicobacter pylori in St. Petersburg. Experimental and clinical gastroenterology. 2012;8:18-23 (In Russ.)].
  24. Reva I, Takano T, Higuchi W, et al. Virulence genotypes and drug resistance of Helicobacter pylori from Vladivostok, Russia: another feature in the Far East. Microbiol Immunol. 2012;56(3):198-202. doi: 10.1111/j.1348-0421.2011.00425.x
  25. Симаненков В.И., Захарова Н.В., Жебрун А.Б. и др. Резистентность Helicobacter pylori к антимикробным препаратам по результатам бактериологического тестирования. Лечащий врач. 2015;4:91-5 [Simanenkov VI, Zakharova NV, Zhebrun AB, et al. Antimicrobial resistance of Helicobacter pylori according to the results of bacteriological testing. Attending doctor. 2015;4:91-5 (In Russ.)].
  26. Дехнич Н.Н., Иванчик Н.В., Козлов Р.С. и др. Чувствительность штаммов Helicobacter pylori к антимикробным препаратам в г. Смоленске в 2015–2016 гг. Рос. журн. гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2016;26(6):24-31 [Dehnich NN, Ivanchik NV, Kozlov RS, et al. The sensitivity of Helicobacter pylori strains to antimicrobial agents in Smolensk in 2015–2016. Rus J Gastroenterol Hepatol Coloproctol. 2016;26(6):24-31 (In Russ.)].
  27. Калугин А.А., Степченко А.А., Воропаев Е.В. и др. Частота выявления полиморфизма генов Helicobacter pylori, ассоциированных с устойчивостью к кларитромицину. Курский научно-практический вестн. «Человек и его здоровье». 2016;3:17-21 [Kalugin AA, Stepchenko AA, Voropaev EV, et al. Frequency of detection of polymorphism of Helicobacter pylori genes associated with clarithromycin resistance. Kursk scientific and practical bulletin «Man and his health». 2016;3:17-21 (In Russ.)].
  28. Dekhnich N, Ivanchik N, Kozlov R, et al. Dynamics of antimicrobial resistance of Helicobacter pylori isolates in the Smolensk region of Russian Federation. Helicobacter. 2018;23(6):e12545. doi: 10.1111/hel.12545
  29. Маев И.В., Андреев Д.Н., Говорун В.М. и др. Антибиотикорезистентность Helicobacter pylori в Европейской части Российской Федерации: первые результаты. Терапевтический архив. 2020; 92(8):24-8 [Maev IV, Andreev DN, Govorun VM, et al. Helicobacter pylori antibiotic resistance in the European part of the Russian Federation: first results. Therapeutic Archive. 2020;92(8):24-8 (In Russ.)]. doi: 10.26442/00403660. 2020.08.000761
  30. Дехнич Н.Н., Иванчик Н.В., Козлов Р.С. и др. Антибиотикорезистентность Helicobacter pylori в Смоленске. Клин. микробиология и антимикробная химиотерапия. 2018;20(1):42-8 [Dehnich NN, Ivanchik NV, Kozlov RS, et al. Antibiotic resistance of Helicobacter pylori in Smolensk. Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy. 2018;20(1):42-8 (In Russ.)]. doi: 10.36488/cmac.2018.1.42-48
  31. The European Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing. Breakpoint tables for interpretation of MICs and zone diameters. Version 8.0, 2018. www.eucast.org
  32. Маев И.В., Самсонов А.А., Андреев Д.Н. и др. Клиническое значение инфекции Helicobacter pylori. Клин. мед. 2013;91(8):4-12 [Maev IV, Samsonov AA, Andreev DN, et al. Clinical significance of Helicobacter pylori infection. Klin. Med. 2013;91(8):4-12 (In Russ.)].
  33. Gisbert JP, McNicholl AG. Optimization strategies aimed to increase the efficacy of H. pylori eradication therapies. Helicobacter. 2017;22(4). doi: 10.1111/hel.12392
  34. Safavi M, Sabourian R, Foroumadi A. Treatment of Helicobacter pylori infection: Current and future insights. World J Clin Cases. 2016;4(1):5-19. doi: 10.12998/wjcc.v4.i1.5
  35. Thung I, Aramin H, Vavinskaya V, et al. Review article: the global emergence of Helicobacter pylori antibiotic resistance. Aliment Pharmacol Ther. 2016;43(4):514-33. doi: 10.1111/apt.13497
  36. Savoldi A, Carrara E, Graham DY, et al. Prevalence of Antibiotic Resistance in Helicobacter pylori: A Systematic Review and Meta-analysis in World Health Organization Regions. Gastroenterology. 2018;155(5):1372-1382.e17. doi: 10.1053/j.gastro.2018.07.007
  37. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Лапина Т.Л. и др. Клинические рекомендации Российской гастроэнтерологической ассоциации по диагностике и лечению инфекции Helicobacter pylori у взрослых. Рос. журн. гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2018;28(1):55-70 [Ivashkin VT, Mayev IV, Lapina TL, et al. Diagnostics and treatment of Helicobacter pylori infection in adults: Clinical guidelines of the Russian gastroenterological association. Rus J Gastroenterol Hepatol Coloproctol. 2018;28(1):55-70 (In Russ.)]. doi: 10.22416/1382-4376-2018-28-1-55-70
  38. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Царьков П.В. и др. Диагностика и лечение язвенной болезни у взрослых (Клинические рекомендации Российской гастроэнтерологической ассоциации, Российского общества колоректальных хирургов и Российского эндоскопического общества). Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2020;30(1):49-70 [Ivashkin VT, Maev IV, Tsar’kov PV, et al. Diagnosis and Treatment of Peptic Ulcer in Adults (Clinical Guidelines of the Russian Gastroenterological Association, Russian Society of Colorectal Surgeons and the Russian Endoscopic Society). Rus J Gastroenterol Hepatol Coloproctol. 2020;30(1):49-70 (In Russ.)]. doi: 10.22416/1382-4376-2018-28-1-55-70
  39. Perez Aldana L, Kato M, Nakagawa S, et al. The relationship between consumption of antimicrobial agents and the prevalence of primary Helicobacter pylori resistance. Helicobacter. 2002;7:306-9.
  40. Megraud F, Coenen S, Versporten A, et al.; Study Group participants. Helicobacter pylori resistance to antibiotics in Europe and its relationship to antibiotic consumption. Gut. 2013;62(1):34-42. doi: 10.1136/gutjnl-2012-302254
  41. Maev I, Andreev D, Kucheryavyi Yu, Dicheva D. Molecular mechanisms of Helicobacter pylori antibiotic resistance. Archiv EuroMedica. 2013;2:27-9.
  42. Hu Y, Zhang M, Lu B, Dai J. Helicobacter pylori and Antibiotic Resistance, A Continuing and Intractable Problem. Helicobacter. 2016;21(5):349-63. doi: 10.1111/hel.12299
  43. Center for Disease Dynamics, Economics & Policy (cddep.org), 2020. Retrieved from: https://resistancemap.cddep.org/AntibioticUse.php

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Figure: 1. CONSORT diagram detailing the study selection strategy.

Download (186KB)
3. Figure: 2. Forest diagram showing generalized H. pylori resistance to clarithromycin.

Download (169KB)
4. Figure: 3. Forest diagram showing generalized resistance of H. pylori to metronidazole.

Download (140KB)
5. Figure: 4. Forest diagram showing generalized resistance of H. pylori to amoxicillin.

Download (103KB)
6. Figure: 5. Forest diagram showing generalized resistance of H. pylori to levofloxacin.

Download (151KB)
7. Figure: 6. Forest diagram showing generalized tetracycline resistance of H. pylori.

Download (120KB)

Copyright (c) 2020 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
 
 


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies