Структурно-функциональные параметры эритроцитов как предикторы неблагоприятного исхода у пациентов с колоректальным раком
- Авторы: Кручинина М.В.1,2, Осипенко М.Ф.2, Громов А.А.1, Стариков А.В.3
-
Учреждения:
- Научно-исследовательский институт терапии и профилактической медицины
- Новосибирский государственный медицинский университет
- Новосибирский областной онкологический диспансер
- Выпуск: Том 97, № 8 (2025): Вопросы лечения
- Страницы: 668-679
- Раздел: Оригинальные статьи
- URL: https://journals.rcsi.science/0040-3660/article/view/314018
- DOI: https://doi.org/10.26442/00403660.2025.08.203336
- ID: 314018
Цитировать
Полный текст
Аннотация
Цель. Выявить особенности жирных кислот в мембранах эритроцитов и сыворотке крови, электрические и вязкоупругие параметры эритроцитов для оценки их способности быть предикторами неблагоприятного исхода у пациентов с колоректальным раком (КРР).
Материалы и методы. Обследованы 112 человек – средний возраст 63,1 ± 9,5 года (62 мужчины, 50 женщин) с КРР I–IV стадий. Пациенты разделены на 2 группы в зависимости от исхода заболевания через 6 лет наблюдения: 1-я группа – со стабилизацией заболевания (n = 55), 2-я группа (n = 57) – с неблагоприятным исходом. Исследование жирных кислот (ЖК) состава мембран эритроцитов, сыворотки крови проведено с помощью газовой хроматографии/масс-спектрометрии – системы на основе трех квадруполей Agilent 7000B (США). Электрические, вязкоупругие параметры эритроцитов изучены с использованием метода диэлектрофореза.
Результаты. Неблагоприятный исход у пациентов с КРР ассоциирован с повышенными уровнями докозапентаеновой С22:5n-3 (p = 0,0003), докозагексаеновой С22:6n-3 (p = 0,001), докозатетраеновой С22:4n-6 (p = 0,004), суммарного содержания омега-3 полиненасыщенных жирных кислот (ПНЖК) (p = 0,0004) в мембранах эритроцитов, эйкозадиеновой кислоты (C20:2n-6) в мембранах эритроцитов (p = 0,03) и сыворотке крови (p = 0,01) и, напротив, сниженными уровнями соотношений насыщенные жирные кислоты (НЖК) / ПНЖК (p = 0,004), НЖК / ненасыщенные жирные кислоты (ННЖК) (p = 0,01) и концентрации миристиновой ЖК С14:0 (p = 0,03) в мембранах эритроцитов, а также рядом изменений электрических, вязкоупругих параметров эритроцитов: с повышенным гемолизом эритроцитов на высоких частотах (106 Гц – p = 0,0006 и 5 × 105 Гц – p = 0,046), повышенными индексами агрегации на низких частотах (105 Гц – p = 0,04 и 5 × 104 Гц – p = 0,047), а также смещением равновесной частоты в высокочастотный диапазон (p = 0,036). У пациентов с I–II стадиями КРР наибольшую значимость для дифференцирования исходов заболевания имели омега-6 ПНЖК – эйкозадиеновая кислота C20:2n-6 (p = 0,006), докозатетраеновая кислота С22:4n-6 (p = 0,012), несколько меньшую – омега-3 ПНЖК – суммарное содержание их в мембранах эритроцитов (p = 0,0129), докозагексаеновая кислота С22:6 n-3 (p = 0,0169), суммарное содержание (С20:5n-3 + С22:6n-3) в мембранах эритроцитов (p = 0,0198), докозапентаеновая кислота С22:5n-3 (p = 0,022). Как и в общей группе пациентов с КРР, степень гемолиза на частоте 106 Гц была предиктором неблагоприятного исхода у лиц с ранними стадиями онкологического процесса. При проведении ROC-анализа выявлен высокий потенциал пальмитиновой кислоты в мембранах эритроцитов для предикции неблагоприятного исхода КРР (AUC 0,786, 95% доверительный интервал 0,638–0,901, чувствительность 84,4%, специфичность 68,2%). Диагностическая модель, включающая 5 параметров – эритроцитарные уровни С16:0, НЖК/ПНЖК, ННЖК, ПНЖК и сывороточный уровень С20:2n-6, – имела AUC 0,663 (95% доверительный интервал 0,483–0,801) с наиболее высокой чувствительностью (85,2%), но невысокой специфичностью (60,1%) для прогноза неблагоприятного исхода при КРР.
Заключение. ЖК мембран эритроцитов, сыворотки крови, электрические, вязкоупругие параметры эритроцитов следует рассматривать как перспективные биомаркеры-предикторы у пациентов с КРР, требующие дальнейшего изучения.
Ключевые слова
Полный текст
Открыть статью на сайте журналаОб авторах
Маргарита Витальевна Кручинина
Научно-исследовательский институт терапии и профилактической медицины; Новосибирский государственный медицинский университет
Автор, ответственный за переписку.
Email: kruchmargo@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-0077-3823
д-р мед. наук, проф., зав. лаб. гастроэнтерологии, вед. науч. сот. лаб. гастроэнтерологии; проф. каф. пропедевтики внутренних болезней
Россия, Новосибирск; НовосибирскМарина Федоровна Осипенко
Новосибирский государственный медицинский университет
Email: kruchmargo@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-5156-2842
д-р мед. наук, проф., зав. каф. пропедевтики внутренних болезней
Россия, НовосибирскАндрей Александрович Громов
Научно-исследовательский институт терапии и профилактической медицины
Email: kruchmargo@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-9254-4192
канд. мед. наук, ст. науч. сотр. лаб. клинических биохимических и гормональных исследований терапевтических заболеваний, руководитель Центра профилактики тромбозов
Россия, НовосибирскАндрей Владимирович Стариков
Новосибирский областной онкологический диспансер
Email: kruchmargo@yandex.ru
ORCID iD: 0009-0009-6776-3401
врач-онколог
Россия, НовосибирскСписок литературы
- Bray F, Laversanne M, Sung H, et al. Global cancer statistics 2022: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries. CA Cancer J Clin. 2024;74(3):229-63. doi: 10.3322/caac.21834
- Van der Geest LG, Lam-Boer J, Koopman M, et al. Nationwide trends in incidence, treatment and survival of colorectal cancer patients with synchronous metastases. Clin Exp Metastasis. 2015;32(5):457-65. doi: 10.1007/s10585-015-9719-0
- White A, Joseph D, Rim SH, et al. Colon cancer survival in the United States by race and stage (2001-2009): Findings from the CONCORD-2 study. Cancer. 2017;123(Suppl. 24):5014-36. doi: 10.1002/cncr.31076
- Zhang Y, Wang Y, Zhang B, et al. Methods and biomarkers for early detection, prediction, and diagnosis of colorectal cancer. Biomed Pharmacother. 2023;163:114786. doi: 10.1016/j.biopha.2023.114786
- Gu J, Xiao Y, Shu D, et al. Metabolomics Analysis in Serum from Patients with Colorectal Polyp and Colorectal Cancer by 1H-NMR Spectrometry. Dis Markers. 2019;2019:3491852. doi: 10.1155/2019/3491852
- Martín-Blázquez A, Díaz C, González-Flores E, et al. Untargeted LC-HRMS-based metabolomics to identify novel biomarkers of metastatic colorectal cancer. Sci Rep. 2019;9(1):20198. doi: 10.1038/s41598-019-55952-8
- Santos CR, Schulze A. Lipid Metabolism in Cancer: Lipid Metabolism in Cancer. FEBS J. 2012;279(15):2610-23. doi: 10.1111/j.1742-4658.2012.08644.x
- Del Solar V, Lizardo DY, Li N, et al. Differential Regulation of Specific Sphingolipids in Colon Cancer Cells during Staurosporine-Induced Apoptosis. Chem Biol. 2015;22:1662-70. doi: 10.1016/j.chembiol.2015.11.004
- Sun H, Zhang L, Wang Z, et al. Single-cell transcriptome analysis indicates fatty acid metabolism-mediated metastasis and immunosuppression in male breast cancer. Nat Commun. 2023;14(1):5590. doi: 10.1038/s41467-023-41318-2
- El Hindi K, Brachtendorf S, Hartel JC, et al. Hypoxia induced deregulation of sphingolipids in colon cancer is a prognostic marker for patient outcome. Biochim Biophys Acta Mol Basis Dis. 2024;1870(1):166906. doi: 10.1016/j.bbadis.2023.166906
- Krishnan ST, Winkler D, Creek D, et al. Staging of colorectal cancer using lipid biomarkers and machine learning. Metabolomics. 2023;19(10):84. doi: 10.1007/s11306-023-02049-z
- Кручинина М.В., Светлова И.О., Громов А.А., и др. Колоректальный рак и изменения липидома. Новосибирск: ООО «Офсет-ТМ», 2020 [Kruchinina MV, Svetlova IO, Gromov AA, et al. Kolorektal'nyi rak i izmeneniia lipidoma. Novosibirsk: Offset-TM LLC, 2020 (in Russian)].
- Spell DW, Jones DV Jr, Harper WF, David Bessman J. The value of a complete blood count in predicting cancer of the colon. Cancer Detect Prev. 2004;28(1):37-42. doi: 10.1016/j.cdp.2003.10.002
- Ellingsen TS, Lappegard J, Skjelbakken T, et al. Impact of red cell distribution width on future risk of cancer and all-cause mortality among cancer patients – the Tromsø Study. Haematologica. 2015;100(10): e387-9. doi: 10.3324/haematol.2015.129601
- Santos-Silva MA, Sousa N, Majar M, et al. Pattern recognition of hematological profiles of tumors of the digestive tract: an exploratory study. Front Med (Lausanne). 2023;10:1208022. doi: 10.3389/fmed.2023.1208022
- Rees PA, Clouston HW, Duff S, Kirwan CC. Colorectal cancer and thrombosis. Int J Colorectal Dis. 2018;33(1):105-8. doi: 10.1007/s00384-017-2909-2
- Shen J, Qin X, Zeng X, et al. Hemoglobin levels in red blood cells and risk of colorectal cancer: A causal investigation based on Mendelian randomization. Medicine (Baltimore). 2024;103(48):e40562. doi: 10.1097/MD.0000000000040562
- Kruchinina MV, Prudnikova YaI, Gromov AA, et al. New opportunities for colorectal cancer diagnostics using an optical cell detection system based on dielectrophoresis. Optics and Spectroscopy. 2019;126(5): 568-73. doi: 10.1134/S0030400X19050163
- Kruchinina MV, Gromov A A, Shcherbakova LV, et al. Electric and viscoelastic parameters of erythrocytes in models for diagnostics of adenomatous polyps and stages of colorectal cancer in optical detection of cells in an inhomogeneous alternating electric field. Optics and Spectroscopy. 2021;129(6):772-85. doi: 10.1134/S0030400X21060060
- Скоулфилд Д.Г., Энг К. Колоректальный рак. Диагностика и тактика лечения. Пер. с анг. под ред. Ю.А. Шелыгина. М.: Практическая медицина, 2019 [Scoulfield DG, Eng K. Colorectal cancer. Diagnostika i taktika lecheniia. Trans. from English. Moscow: Practical Medicine, 2019 (in Russian)].
- Генералов К.В., Кручинина М.В., Сафатов А.С., и др. Диэлектрофорез в медицине. Новосибирск: ООО «Офсет-ТМ», 2024 [Generalov KV, Kruchinina MV, Safatov AS, et al. Dielektroforez v meditsine. Novosibirsk: Offset-TM LLC, 2020 (in Russian)].
- Кручинина М.В., Кручинин В.Н., Прудникова Я.И., и др. Исследование уровня жирных кислот мембран эритроцитов и сыворотки крови у пациентов с колоректальным раком г. Новосибирска. Успехи молекулярной онкологии. 2018;5(2):50-61 [Kruchinina MV, Kruchinin VN, Prudnikova YaI, et al. Study of the level of fatty acids in erythrocyte membranes and serum of patients with colorectal cancer in Novosibirsk. Advances in Molecular Oncology. 2018;5(2):50-61 (in Russian)]. doi: 10.17650/2313-805X-2018-5-2-50-61
- Breiman L. Random Forests. Machine Learning. 2001;45:5-32. doi: 10.1023/A:1010933404324
- Ecker J, Benedetti E, Kindt ASD, et al. The Colorectal Cancer Lipidome: Identification of a Robust Tumor-Specific Lipid Species Signature. Gastroenterology. 2021;161(3):910-23.e19. doi: 10.1053/j.gastro.2021.05.009
- Machala M, Procházková J, Hofmanová J, et al. Colon cancer and perturbations of the sphingolipid metabolism. Int J Mol Sci. 2019;20:6051. doi: 10.3390/ijms20236051
- Bandu R, Mok HJ, Kim KP. Phospholipids as cancer biomarkers: Mass spectrometry-based analysis. Mass Spectrom. Rev. 2018;37:107-38. doi: 10.1002/mas.21510
- Mirnezami R, Spagou K, Vorkas PA, et al. Chemical mapping of the colorectal cancer microenvironment via MALDI imaging mass spectrometry (MALDI-MSI) reveals novel cancer-associated field effects. Mol Oncol. 2014;8:39-49. doi: 10.1016/j.molonc.2013.08.010
- Hoy AJ, Nagarajan SR, Butler LM. Tumour fatty acid metabolism in the context of therapy resistance and obesity. Nat Rev Cancer. 2021;21(12):753-66. doi: 10.1038/s41568-021-00388-4
- Zhao G, Tan Y, Cardenas H, et al. Ovarian cancer cell fate regulation by the dynamics between saturated and unsaturated fatty acids. Proc Natl Acad Sci USA. 2022;119(41):e2203480119. doi: 10.1073/pnas.2203480119
- Igal RA. Stearoyl-CoA desaturase-1: a novel key player in the mechanisms of cell proliferation, programmed cell death and transformation to cancer. Carcinogenesis. 2010;31(9):1509-15. doi: 10.1093/carcin/bgq131
- Gradilla AC, Sanchez-Hernandez D, Brunt L, Scholpp S. From top to bottom: Cell polarity in Hedgehog and Wnt trafficking. BMC Biol. 2018;16(1):37. doi: 10.1186/s12915-018-0511-x
- Doll S, Freitas FP, Shah R, et al. FSP1 is a glutathione-independent ferroptosis suppressor. Nature. 2019;575(7784):693-8. doi: 10.1038/s41586-019-1707-0
- Aglago EK, Murphy N, Huybrechts I, et al. Dietary intake and plasma phospholipid concentrations of saturated, monounsaturated and trans fatty acids and colorectal cancer risk in the European Prospective Investigation into Cancer and Nutrition cohort. Int J Cancer. 2021. doi: 10.1002/ijc.33615
- Du W, Hua F, Li X, et al. Loss of Optineurin Drives Cancer Immune Evasion via Palmitoylation-Dependent IFNGR1 Lysosomal Sorting and Degradation. Cancer Discov. 2021;11(7):1826-43. doi: 10.1158/2159-8290.CD-20-1571
- Zhang M, Zhou L, Xu Y, et al. A STAT3 palmitoylation cycle promotes TH17 differentiation and colitis. Nature. 2020;586(7829):434-9. doi: 10.1038/s41586-020-2799-2
- Zhang Q, Yang X, Wu J, et al. Reprogramming of palmitic acid induced by dephosphorylation of ACOX1 promotes β-catenin palmitoylation to drive colorectal cancer progression. Cell Discov. 2023;9(1):26. doi: 10.1038/s41421-022-00515-x
- De Araujo Junior RF, Eich C, Jorquera C, et al. Ceramide and palmitic acid inhibit macrophage-mediated epithelial-mesenchymal transition in colorectal cancer. Mol Cell Biochem. 2020;468(1-2):153-68. doi: 10.1007/s11010-020-03719-5
- Yu G, Luo H, Zhang N, et al. Loss of p53 Sensitizes Cells to Palmitic Acid-Induced Apoptosis by Reactive Oxygen Species Accumulation. Int J Mol Sci. 2019;20(24):6268. doi: 10.3390/ijms20246268
- Deng S, Wang J, Zou F, et al. Palmitic Acid Accumulation Activates Fibroblasts and Promotes Matrix Stiffness in Colorectal Cancer. Cancer Res. 2025;85(10):1784-802. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-24-2892
- Cockbain AJ, Toogood GJ, Hull MA. Omega-3 polyunsaturated fatty acids for the treatment and prevention of colorectal cancer. Gut. 2012;61(1):135-49. doi: 10.1136/gut.2010.233718
- Calder PC. Marine omega-3 fatty acids and inflammatory processes: Effects, mechanisms and clinical relevance. Biochim Biophys Acta. 2015;1851(4):469-84. doi: 10.1016/j.bbalip.2014.08.010
- D'Angelo S, Motti ML, Meccariello R. ω-3 and ω-6 Polyunsaturated Fatty Acids, Obesity and Cancer. Nutrients. 2020;12(9):2751. doi: 10.3390/nu12092751
- Calder PC. Omega-3 fatty acids and inflammatory processes: from molecules to man. Biochem Soc Trans. 2017;45(5):1105-15. doi: 10.1042/BST20160474
- Volpato M, Hull MA. Omega-3 polyunsaturated fatty acids as adjuvant therapy of colorectal cancer. Cancer Metastasis Rev. 2018;37(2-3): 545-55. doi: 10.1007/s10555-018-9744-y
- Mayer K, Seeger W. Fish oil in critical illness. Curr Opin Clin Nutr Metab Care. 2008;11(2):121-7. doi: 10.1097/MCO.0b013e3282f4cdc6
- Singer P, Shapiro H, Theilla M, et al. Anti-inflammatory properties of omega-3 fatty acids in critical illness: novel mechanisms and an integrative perspective. Intensive Care Med. 2008;34(9):1580-92. doi: 10.1007/s00134-008-1142-4
- Guo Y, Ma B, Li X, et al. n-3 PUFA can reduce IL-6 and TNF levels in patients with cancer. Br J Nutr. 2023;129(1):54-65. doi: 10.1017/S0007114522000575
- Kavyani Z, Musazadeh V, Fathi S, et al. Efficacy of the omega-3 fatty acids supplementation on inflammatory biomarkers: An umbrella meta-analysis. Int Immunopharmacol. 2022;111:109104. doi: 10.1016/j.intimp.2022.109104
- Chiang N, Serhan CN. Structural elucidation and physiologic functions of specialized pro-resolving mediators and their receptors. Mol Aspects Med. 2017;58:114-29. doi: 10.1016/j.mam.2017.03.005
- Lam CN, Watt AE, Isenring EA, et al. The effect of oral omega-3 polyunsaturated fatty acid supplementation on muscle maintenance and quality of life in patients with cancer: A systematic review and meta-analysis. Clin Nutr. 2021;40(6):3815-26. doi: 10.1016/j.clnu.2021.04.031
- Lee SY, Lee J, Park HM, et al. Impact of Preoperative Immunonutrition on the Outcomes of Colon Cancer Surgery: Results from a Randomized Controlled Trial. Ann Surg. 2023;277(3):381-6. doi: 10.1097/SLA.0000000000005140
- Pradelli L, Mayer K, Klek S, et al. Omega-3 fatty acids in parenteral nutrition – A systematic review with network meta-analysis on clinical outcomes. Clin Nutr. 2023;42(4):590-9. doi: 10.1016/j.clnu.2023.02.008
- Bakker N, van den Helder RS, Stoutjesdijk E, et al. Effects of perioperative intravenous ω-3 fatty acids in colon cancer patients: a randomized, double-blind, placebo-controlled clinical trial. Am J Clin Nutr. 2020;111(2):385-95. doi: 10.1093/ajcn/nqz281
- Hofmanová J, Slavík J, Ciganek M, et al. Complex Alterations of Fatty Acid Metabolism and Phospholipidome Uncovered in Isolated Colon Cancer Epithelial Cells. Int J Mol Sci. 2021;22(13):6650. doi: 10.3390/ijms22136650
- Cottet V, Vaysse C, Scherrer ML, et al. Fatty acid composition of adipose tissue and colorectal cancer: a case-control study. Am J Clin Nutr. 2015;101(1):192-201. doi: 10.3945/ajcn.114.088948
- Liu H, Chen J, Shao W, et al. Efficacy and safety of Omega-3 polyunsaturated fatty acids in adjuvant treatments for colorectal cancer: A meta-analysis of randomized controlled trials. Front Pharmacol. 2023;14:1004465. doi: 10.3389/fphar.2023.1004465
- Yessoufou A, Plé A, Moutairou K, et al. Docosahexaenoic acid reduces suppressive and migratory functions of CD4+CD25+ regulatory T-cells. J Lipid Res. 2009;50(12):2377-88. doi: 10.1194/jlr.M900101-JLR200
- Woodworth HL, McCaskey SJ, Duriancik DM, et al. Dietary fish oil alters T lymphocyte cell populations and exacerbates disease in a mouse model of inflammatory colitis. Cancer Res. 2010;70(20):7960-9. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-10-1396
- Wang D, Dubois RN. Eicosanoids and cancer. Nat Rev Cancer. 2010;10(3):181-93. doi: 10.1038/nrc2809
- Il Lee S, Zuo X, Shureiqi I. 15-Lipoxygenase-1 as a tumor suppressor gene in colon cancer: is the verdict in? Cancer Metastasis Rev. 2011; 30(3-4):481-91. doi: 10.1007/s10555-011-9321-0
- Kim GY, Lee JW, Cho SH, et al. Role of the low-affinity leukotriene B4 receptor BLT2 in VEGF-induced angiogenesis. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2009;29(6):915-20. doi: 10.1161/ATVBAHA.109.185793
- Ihara A, Wada K, Yoneda M, et al. Blockade of leukotriene B4 signaling pathway induces apoptosis and suppresses cell proliferation in colon cancer. J Pharmacol Sci. 2007;103(1):24-32. doi: 10.1254/jphs.fp0060651
- Kundu JK, Surh YJ. Emerging avenues linking inflammation and cancer. Free Radic Biol Med. 2012;52(9):2013-37. doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2012.02.035
- Xia D, Wang D, Kim SH, et al. Prostaglandin E2 promotes intestinal tumor growth via DNA methylation. Nat Med. 2012;18(2):224-6. doi: 10.1038/nm.2608
- Cen B, Lang JD, Du Y, et al. Prostaglandin E2 Induces miR675-5p to Promote Colorectal Tumor Metastasis via Modulation of p53 Expression. Gastroenterology. 2020;158(4):971-84.e10. doi: 10.1053/j.gastro.2019.11.013
- Tanaka T, Uozumi S, Morito K, et al. Metabolic conversion of C20 polymethylene-interrupted polyunsaturated fatty acids to essential fatty acids. Lipids. 2014;49(5):423-9. doi: 10.1007/s11745-014-3896-5
- Huang YS, Huang WC, Li CW, Chuang LT. Eicosadienoic acid differentially modulates production of pro-inflammatory modulators in murine macrophages. Mol Cell Biochem. 2011;358(1-2):85-94. doi: 10.1007/s11010-011-0924-0
- Wang L, Hang D, He X, et al. A prospective study of erythrocyte polyunsaturated fatty acids and risk of colorectal serrated polyps and conventional adenomas. Int J Cancer. 2021;148(1):57-66. doi: 10.1002/ijc.33190
- Soundararajan R, Maurin MM, Rodriguez-Silva J, et al. Integration of lipidomics with targeted, single cell, and spatial transcriptomics defines an unresolved pro-inflammatory state in colon cancer. Gut. 2025;74(4):586-602. doi: 10.1136/gutjnl-2024-332535
- Levy BD, Clish CB, Schmidt B, et al. Lipid mediator class switching during acute inflammation: signals in resolution. Nat Immunol. 2001;2:612-9. doi: 10.1038/89759
- Zhao W, Prijic S, Urban BC, et al. Candidate Antimetastasis Drugs Suppress the Metastatic Capacity of Breast Cancer Cells by Reducing Membrane Fluidity. Cancer Res. 2016;76(7):2037-49. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-15-1970
- Yang Z, Qin W, Chen Y, et al. Cholesterol inhibits hepatocellular carcinoma invasion and metastasis by promoting CD44 localization in lipid rafts. Cancer Lett. 2018;429:66-77. doi: 10.1016/j.canlet.2018.04.038
- Moleón Baca JA, Ontiveros Ortega A, Aránega Jiménez A, Granados Principal S. Cells electric charge analyses define specific properties for cancer cells activity. Bioelectrochemistry. 2022;144:108028. doi: 10.1016/j.bioelechem.2021.108028
- Moreddu R. Nanotechnology and Cancer Bioelectricity: Bridging the Gap Between Biology and Translational Medicine. Adv Sci (Weinh). 2024;11(1):e2304110. doi: 10.1002/advs.202304110
- Chaudhary P, Maharjan N, Subedi B. Microangiopathic Hemolytic Anemia as the Initial Presentation of Metastatic Signet-Ring Cell Carcinoma of the Colon: A Case Report. Cureus. 2024;16(12):e76034. doi: 10.7759/cureus.76034
- Horne MK 3rd, Cooper B. Microangiopathic hemolytic anemia with metastatic adenocarcinoma: response to chemotherapy. South Med J. 1982;75(4):503-4. doi: 10.1097/00007611-198204000-00040
- Ghirmai S, Krona A, Wu H, et al. Relationship between hemolysis and lipid oxidation in red blood cell-spiked fish muscle; dependance on pH and blood plasma. Sci Rep. 2024;14(1):1943. doi: 10.1038/s41598-024-52090-8
- Lee RA, Kim HA, Kang BY, Kim KH. Hemoglobin induces colon cancer cell proliferation by release of reactive oxygen species. World J Gastroenterol. 2006;12(35):5644-50. doi: 10.3748/wjg.v12.i35.5644
- Koukourakis MI, Giatromanolaki A, Polychronidis A, et al. Endogenous markers of hypoxia/anaerobic metabolism and anemia in primary colorectal cancer. Cancer Sci. 2006;97(7):582-8. doi: 10.1111/j.1349-7006.2006.00220.x
- Bastide NM, Pierre FH, Corpet DE. Heme iron from meat and risk of colorectal cancer: a meta-analysis and a review of the mechanisms involved. Cancer Prev Res (Phila). 2011;4(2):177-84. doi: 10.1158/1940-6207.CAPR-10-0113
- Xue X, Shah YM. Intestinal iron homeostasis and colon tumorigenesis. Nutrients. 2013;5(7):2333-51. doi: 10.3390/nu5072333
- Kucharzewski M, Braziewicz J, Majewska U, Gózdz S. Iron concentrations in intestinal cancer tissue and in colon and rectum polyps. Biol Trace Elem Res. 2003;95(1):19-28. doi: 10.1385/BTER:95:1:19
- McSorley ST, Tham A, Steele CW, et al. Quantitative data on red cell measures of iron status and their relation to the magnitude of the systemic inflammatory response and survival in patients with colorectal cancer. Eur J Surg Oncol. 2019;45(7):1205-11. doi: 10.1016/j.ejso.2019.02.027
Дополнительные файлы
