Using presumed identification “contact calls” of beluga whales Delphinapterus leucas to monitor their seasonal local aggregations: a pilot study

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Recently, an acoustic individual identification approach based on the recognition of dolphins by individually distinctive calls – “signature whistles” – has been applied to bottlenose dolphins Tursiops truncatus. Some other Odontoceti species may also have individually specific calls: for example, in beluga whales Delphinapterus leucas, these are so-called “contact calls”. In this pilot study, we tested the possibility of using the presumed contact calls of belugas to obtain information about the occurrence, number, and individual composition of their local aggregations in the natural environment. We conclude that the diversity of contact calls can serve as an acceptable indicator of the number of individuals in the research area; in addition, these calls are potentially applicable for individual acoustic identification in belugas.

About the authors

E. M. Panova

Shirshov Institute of Oceanology, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: baralginsp@yandex.ru
Russian Federation, Moscow

A. V. Agafonov

Shirshov Institute of Oceanology, Russian Academy of Sciences; T.I. Vyazemsky Karadag Scientific Station – Nature Reserve of RAS – Branch of A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of RAS

Email: baralginsp@yandex.ru
Russian Federation, Moscow; Feodosia, Kurortnoye

References

  1. Беликов Р.А., Белькович В.М. Влияние антропогенного воздействия на акустическую сигнализацию и поведение белух (Delphinapterus leucas) // Морские млекопитающие Голарктики. Тезисы докладов Второй международной конференции. 2002. С. 25–26.
  2. Беликов Р.А., Белькович В.М. Подводная акустическая сигнализация белух (Delphinapterus leucas) в репродуктивном скоплении при различных поведенческих ситациях // Океанология. 2003. T. 43. C. 118–126.
  3. Логоминова И.В., Агафонов А.В. Локальное сообщество афалин (Tursiops truncatus ponticus Barabash, 1940) в акватории юго-восточного Крыма: численность и формирование ассоциаций особей в группах // Океанология. 2021. Т. 61. С. 769–779.
  4. Логоминова И.В., Агафонов А.В., Горбунов Р.В. Пространственно-временная динамика локальной популяции черноморской афалины (Tursiops truncatus ponticus Barabash, 1940): визуальные и акустические методы описания // Океанология. 2019. Т. 59. С. 108–115.
  5. Панова Е.М., Беликов Р.А., Агафонов А.В., Белькович В.М. Зависимость акустической сигнализации белух (Delphinapterus leucas) от поведенческого контекста // Океанология. 2012. Т. 52. С. 85–94.
  6. Чернецкий А.Д., Краснова В.В. Структура репродуктивного скопления белухи Delphinapterus leucas (Pallas, 1776) у острова Соловецкий (Белое море) по результатам фотоидентификации 2007–2013 гг. // Биология моря. 2018. Т. 44. С. 337–346.
  7. Ames A.E., Blackwell S.B., Tervo O.M., Heide-Jørgensen M.P. Evidence of stereotyped contact call use in narwhal (Monodon monoceros) mother-calf communication // PLoS One. 2021. V. 16. P. e0254393.
  8. Ames A.E., Vergara V. Trajectories of vocal repertoire development in beluga (Delphinapterus leucas) calves: Insights from studies a decade apart // Aquat. Mamm. 2020. V. 46. P. 344–366.
  9. Azzolin M., Gannier A., Lammers M.O. et al. Combining whistle acoustic parameters to discriminate Mediterranean odontocetes during passive acoustic monitoring // J. Acoust. Soc. Am. 2014. V. 135. P. 502–512.
  10. Azzolin M., Gannier A., Papale E. et al. Whistle variability of the Mediterranean short beak common dolphin // Aquat. Conserv. Mar. Freshw. Ecosyst. 2021. V. 31. P. 36–50.
  11. Bailey H., Fandel A.D., Silva K. et al. Identifying and predicting occurrence and abundance of a vocal animal species based on individually specific calls // Ecosphere. 2021. V. 12. P. e03685.
  12. Baumann-Pickering S., McDonald M.A., Simonis A.E. et al. Species-specific beaked whale echolocation signals // J. Acoust. Soc. Am. 2013. V. 134. P. 2293–2301.
  13. Berg Soto A., Marsh H., Everingham Y. et al. Discriminating between the vocalizations of Indo-Pacific humpback and Australian snubfin dolphins in Queensland, Australia // J. Acoust. Soc. Am. 2014. V. 136. P. 930–938.
  14. Buckstaff K.C. Effects of watercraft noise on the acoustic behavior of bottlenose dolphins, Tursiops truncatus, in Sarasota Bay, Florida // Mar. Mammal Sci. 2004. V. 20. P. 709–725.
  15. Caldwell M.C., Caldwell D.K. Individualized whistle contours in bottle-nosed dolphins (Tursiops truncatus) // Nature. 1965. V. 207. P. 434–435.
  16. Caldwell M.C., Caldwell D.K. The whistle of the Atlantic bottlenosed dolphin (Tursiops truncatus) – Ontogeny // Behavior of Marine Animals / Ed. Winn H.E. New York: Plenum Press, 1979. P. 369–401.
  17. Caldwell M.C., Caldwell D.K., Tyack P.L. Review of the signature-whistle hypothesis for the atlantic bottlenose dolphin // The Bottlenose Dolphin / Eds. Leatherwood S., Reeves R.R. San Diego, California: Academic Press, 1990. P. 199–234.
  18. Castellote M., Small R., Lammers M. et al. Seasonal distribution and foraging occurrence of Cook Inlet beluga whales based on passive acoustic monitoring // Endanger. Species Res. 2020. V. 41. P. 225–243.
  19. Cook M.L.H., Sayigh L.S., Blum J.E., Wells R.S. Signature-whistle production in undisturbed free-ranging bottlenose dolphins (Tursiops truncatus) // Proc. Biol. Sci. 2004. V. 271. P. 1043–1049.
  20. Deconto L.S., Monteiro-Filho E.L.A. Day and night sounds of the Guiana dolphin, Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) in southeastern Brazil // Acta Ethol. 2016. V. 19. P. 61–68.
  21. Delarue J., Laurinolli M., Martin B. Acoustic detections of beluga whales in the northeastern Сhukchi sea, July 2007 to July 2008 // Arctic. 2011. V. 64. P. 15–24.
  22. dos Santos M.E., Louro S., Couchinho M., Brito C. Whistles of bottlenose dolphins (Tursiops truncatus) in the Sado Estuary, Portugal: Characteristics, production rates, and long-term contour stability // Aquat. Mamm. 2005. V. 31. P. 453–462.
  23. Fearey J., Elwen S.H., Distiller G., Gridley T. Improving detectability of dolphin signature whistles for capture‐recapture analysis: an examination of array configuration using real‐world data // Mar. Mammal Sci. 2022. V. 38. P. 1489–1507.
  24. Fearey J., Elwen S.H., James B.S., Gridley T. Identification of potential signature whistles from free-ranging common dolphins (Delphinus delphis) in South Africa // Anim. Cogn. 2019. V. 22. P. 777–789.
  25. Fripp D., Tyack P. Postpartum whistle production in bottlenose dolphins // Mar. Mammal Sci. 2008. V. 24. P. 479–502.
  26. Garland E.C., Berchok C.L., Castellote M. Temporal peaks in beluga whale (Delphinapterus leucas) acoustic detections in the northern Bering, northeastern Chukchi, and western Beaufort Seas: 2010–2011 // Polar Biol. 2015. V. 38. P. 747–754.
  27. Goold J.C. A diel pattern in vocal activity of short-beaked common dolphins, Delphinus delphis // Mar. Mammal Sci. 2000. V. 16. P. 240–244.
  28. Gridley T., Cockcroft V.G., Hawkins E.R. et al. Signature whistles in free-ranging populations of Indo-Pacific bottlenose dolphins, Tursiops aduncus // Mar. Mammal Sci. 2014. V. 30. P. 512–527.
  29. Hammond P.S. Mark–Recapture // Encyclopedia of marine mammals, 2nd edn. / Eds. Perrin W.F. et al. Academic Press, 2009. P. 705–709.
  30. Herman L.M., Tavolga W.N. The communication systems of cetaceans // Cetacean Behavior. Mechanisms and Functions / Ed. Herman L.M. New York: Wiley and Sons, 1980. P. 149–210.
  31. Hiley H.M., Perry S., Hartley S., King S.L. Whatʹs occurring? Ultrasonic signature whistle use in Welsh bottlenose dolphins (Tursiops truncatus) // Bioacoustics. 2017. V. 26. P. 25–35.
  32. Janik V. Pitfalls in the categorization of behaviour: a comparison of dolphin whistle classification methods // Anim. Behav. 1999. V. 57. P. 133–143.
  33. Janik V.M., King S.L., Sayigh L.S., Wells R.S. Identifying signature whistles from recordings of groups of unrestrained bottlenose dolphins (Tursiops truncatus) // Mar. Mammal Sci. 2013. V. 29. P. 109–122.
  34. Janik V.M., Sayigh L.S., Wells R.S. Signature whistle shape conveys identity information to bottlenose dolphins // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006. V. 103. P. 8293–8297.
  35. Janik V.M., Slater P.J.B. Context-specific use suggests that bottlenose dolphin signature whistles are cohesion calls // Anim. Behav. 1998. V. 56. P. 829–838.
  36. Jones G.J., Sayigh L.S. Geographic variation in rates of vocal production of free‐ranging bottlenose dolphins // Mar. Mammal Sci. 2002. V. 18. P. 374–393.
  37. Kaplan M.B., Mooney T.A., Sayigh L.S., Baird R.W. Repeated call types in Hawaiian melon-headed whales (Peponocephala electra) // J. Acoust. Soc. Am. 2014. V. 136. P. 1394–1401.
  38. Karlsen J.D., Bisther A., Lydersen C. et al. Summer vocalisations of adult male white whales (Delphinapterus leucas) in Svalbard, Norway // Polar Biol. 2002. V. 25. P. 808–817.
  39. King S.L., Friedman W.R., Allen S.J. et al. Bottlenose dolphins retain individual vocal labels in multi-level alliances // Curr. Biol. 2018. V. 28. P. 1993–1999.
  40. Lammers M.O., Castellote M., Small R.J. et al. Passive acoustic monitoring of Cook Inlet beluga whales (Delphinapterus leucas) // J. Acoust. Soc. Am. 2013. V. 134. P. 2497–2504.
  41. Lesage V., Barrette C., Kingsley M.C.S., Sjare B. The effect of vessel noise on the vocal behavior of belugas in the St. Lawrence River estuary, Canada // Mar. Mammal Sci. 1999. V. 15. P. 65–84.
  42. Lima A., Le Pendu Y. Evidence for signature whistles in Guiana dolphins (Sotalia guianensis) in Ilhéus, northeastern Brazil // J. Acoust. Soc. Am. 2014. V. 136. P. 3178–3185.
  43. Longden E.G., Elwen S.H., McGovern B. et al. Mark–recapture of individually distinctive calls – a case study with signature whistles of bottlenose dolphins (Tursiops truncatus) // J. Mammal. 2020. V. 101. P. 1289–1301.
  44. Marcoux M., Auger-Méthé M., Chmelnitsky E.G. et al. Local passive acoustic monitoring of Narwhal presence in the Canadian Arctic: A pilot project // Arctic. 2011. V. 64. P. 307–316.
  45. Marques T.A., Thomas L., Martin S.W. Estimating animal population density using passive acoustics // Biol. Rev. 2013. V. 88. P. 287–309.
  46. Michaud R. Sociality and ecology of the odontocetes // Sexual Segregation in Vertebrates: Ecology of the Two Sexes / Eds. Ruckstuhl K.E., Neuhaus P. New York: Cambridge University Press, 2005. P. 303–326.
  47. Mishima Y., Morisaka T., Itoh M. et al. Individuality embedded in the isolation calls of captive beluga whales (Delphinapterus leucas) // Zool. Lett. 2015. V. 1. P. 27.
  48. Mishima Y., Morisaka T., Mishima Y. et al. Redefinition and sexual difference of contact calls in belugas (Delphinapterus leucas) // Aquat. Mamm. 2018. V. 43. P. 538–554.
  49. Morisaka T., Yoshida Y., Akune Y. et al. Exchange of “signature” calls in captive belugas (Delphinapterus leucas) // J. Ethol. 2013. V. 31. P. 141–149.
  50. Oswald J.N., Rankin S., Barlow J., Lammers M.O. A tool for real-time acoustic species identification of delphinid whistles // J. Acoust. Soc. Am. 2007. V. 122. P. 587–595.
  51. Panova E.M., Agafonov A.V. A beluga whale socialized with bottlenose dolphins imitates their whistles // Anim. Cogn. 2017. V. 20. P. 1153–1160.
  52. Panova E., Agafonov A. Possible occurrence of contact calls in all-male groups of free-ranging beluga whales // J. Zool. 2023. V. 320. P. 29–41.
  53. Panova E., Agafonov A., Belikov R., Melnikova F. Vocalizations of captive beluga whales, Delphinapterus leucas: Additional evidence for contact signature “mixed” calls in belugas // Mar. Mammal Sci. 2017. V. 33. P. 889–903.
  54. Papale E., Azzolin M., Cascão I. et al. Macro- and micro-geographic variation of short-beaked common dolphinʹs whistles in the Mediterranean Sea and Atlantic Ocean // Ethol. Ecol. Evol. 2013. V. 26. P. 392–404.
  55. Quick N., Callahan H., Read A.J. Two-component calls in short-finned pilot whales (Globicephala macrorhynchus) // Mar. Mammal Sci. 2018. V. 34. P. 155–168.
  56. Quick N.J., Janik V.M. Whistle rates of wild bottlenose dolphins (Tursiops truncatus): Influences of group size and behavior // J. Comp. Psychol. 2008. V. 122. P. 305–311.
  57. Rycyk A.M., Berchem C., Marques T.A. Estimating Florida manatee (Trichechus manatus latirostris) abundance using passive acoustic methods // JASA Express Lett. 2022. V. 2. P. 051202.
  58. Sayigh L., Quick N., Hastie G., Tyack P. Repeated call types in short-finned pilot whales, Globicephala macrorhynchus // Mar. Mammal Sci. 2013. V. 29. P. 312–324.
  59. Sayigh L.S., Esch H.C., Wells R.S., Janik V.M. Facts about signature whistles of bottlenose dolphins, Tursiops truncatus // Anim. Behav. 2007. V. 74. P. 1631–1642.
  60. Sayigh L.S., Tyack P.L., Wells R.S., Scott M.D. Signature whistles of free-ranging bottlenose dolphins Tursiops truncatus: stability and mother-offspring comparisons // Behav. Ecol. Sociobiol. 1990. V. 26. P. 247–260.
  61. Sayigh L.S., Wells R.S., Janik V.M. Whatʹs in a voice? Dolphins do not use voice cues for individual recognition // Anim. Cogn. 2017. V. 20. P. 1067–1079.
  62. Shapiro A.D. Preliminary evidence for signature vocalizations among free-ranging narwhals (Monodon monoceros) // J. Acoust. Soc. Am. 2006. V. 120. P. 1695–1705.
  63. Shpak O.V., Krasnova V.V., Meshchersky I.G. Annex 18: White Sea (Russia) beluga stock for the global review of Monodontids // Report of the NAMMCO Global Review of Monodontids. NAMMCO, Copenhagen, 2017. P. 163–173.
  64. Sjare B.L., Smith T.G. The relationship between behavioral activity and underwater vocalizations of the white whale, Delphinapterus leucas // Can. J. Zool. 1986. V. 64. P. 2824–2831.
  65. Smith H.C., Pollock K., Waples K. et al. Use of the robust design to estimate seasonal abundance and demographic parameters of a coastal bottlenose dolphin (Tursiops aduncus) population // PLoS One. 2013. V. 8. P. 2–11.
  66. Tyack P.L. Dolphins whistle a signature tune. Science. 2000. V. 289. P. 1310–1311.
  67. Tyack P.L., Miller E.H. Vocal anatomy, acoustic communication and echolocation // Marine Mammal Biology: An Evolutionary Approach / Ed. Hoelzel, A.R. Oxford: Blackwell Science, 2002. P. 142–184.
  68. Tynan C.T., DeMaster D.P. Observations and predictions of Arctic climatic change: Potential effects on marine mammals // Arcitc. 1997. V. 50. P. 308–322.
  69. Van Parijs S.M., Corkeron P.J. Evidence for signature whistle production by a Pacific humpback dolphin, Sousa chinensis // Mar. Mammal Sci. 2001. V. 17. P. 944–949.
  70. Van Parijs S.M., Lydersen C., Kovacs K.M. Sounds produced by individual white whales, Delphinapterus leucas, from Svalbard during capture // J. Acoust. Soc. Am. 2003. V. 113. P. 57–60.
  71. Van Parijs S.M., Smith J., Corkeron P.J. Using calls to estimate the abundance of inshore dolphins: A case study with Pacific humpback dolphins Sousa chinensis // J. Appl. Ecol. 2002. V. 39. P. 853–864.
  72. Vergara V., Barrett-Lennard L.G. Vocal development in a beluga calf (Delphinapterus leucas) // Aquat. Mamm. 2008. V. 34. P. 123–143.
  73. Vergara V., Michaud R., Barrett-Lennard L. What can captive whales tell us about their wild counterparts? Identification, usage, and ontogeny of contact calls in belugas (Delphinapterus leucas) // Int. J. Comp. Psychol. 2010. V. 23. P. 278–309.
  74. Vergara V., Mikus M.-A. Contact call diversity in natural beluga entrapments in an Arctic estuary: Preliminary evidence of vocal signatures in wild belugas // Mar. Mammal Sci. 2019. V. 35. P. 434–465.
  75. Vergara V., Wood, J., Lesage V. et al. Can you hear me? Impacts of underwater noise on communication space of adult, sub-adult and calf contact calls of endangered St. Lawrence belugas (Delphinapterus leucas) // Polar Res. 2021. V. 40. P. 5521.
  76. Veselov A., Primmer C.R., Zubchenko A. et al. Diversity of spawning migration and genetic population structuring of Atlantic salmon, Salmo salar in the Varzuga River // Лососевидные Рыбы Восточной Фенноскандии. Петрозаводск: КарНЦ РАН, 2005. P. 211–221.
  77. Watwood S.L., Owen E.C.G., Tyack P.L., Wells R.S. Signature whistle use by temporarily restrained and free-swimming bottlenose dolphins, Tursiops truncatus // Anim. Behav. 2005. V. 69. P. 1373–1386.
  78. Würsig B., Jefferson T.A. Methods of photo-identification for small cetaceans // Report of the International Whaling Commission (Special Issue 12) / Eds. Hammond P.S., Mizroch S.A., Donovan G.P. Cambridge, 1990. P. 43–55.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».