Influence of various factors on the transcription activity of Crassostrea gigas pogo transposons

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

Transposable elements (TE) are a ubiquitous component of eukaryotic genomes. The genomes of different organisms contain different combinations of elements. TE are divided into retrotransposons and DNA transposons depending on the structural organization and mechanism of movement. One of the most common groups of DNA transposons is the pogo superfamily. Ten pogo transposons have been described in the genome of the Pacific oyster Crassostrea (Magallana) gigas (Thunberg, 1793). In this paper, it was shown that the pogo oyster elements belong to three families: pogoR, Passer and Fot, although there is a possibility that the Mariner-30_CGi element may represent a new evolutionary group in the superfamily. Analysis of the genomes of five oyster individuals showed that the presence of nine pogo elements is detected in all individuals, one element (Mariner-38_CGi) was found in only two genomic assemblies. The studied genomic assemblies showed differences both in the number of copies of pogo transposons, and in their length and also the presence and length of inverted repeats. However, in most cases, the differences identified are not fundamental. Data on the evolutionary dynamics of pogo transposons and a low number of copies in the genomes of individual individuals indicate low activity throughout the life cycle. The analysis of transcriptional activity revealed that the elements Mariner-30_CGi and Mariner-34_CGi showed constant or condition-dependent expression in more than half of the cases. Transcriptional activity was revealed in five elements, depending on the stages of development. It is assumed that these elements could have been domesticated (co-opted) by the oyster genome. This study expands our understanding of the evolution of pogo transposons and their role in the diversification of animal genomes.

作者简介

L. Puzakova

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas, Russian Academy of Sciences

Sevastopol, 299011 Russia

A. Osipova

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas, Russian Academy of Sciences

Sevastopol, 299011 Russia

Y. Ulupova

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas, Russian Academy of Sciences

Sevastopol, 299011 Russia

M. Puzakov

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas, Russian Academy of Sciences

Email: puzakov.mikh@yandex.ru
Sevastopol, 299011 Russia

P. Puzakova

Branch of Lomonosov Moscow State University

Sevastopol, 299001 Russia

参考

  1. Frost L.S., Leplae R., Summers A.O., Toussaint A. (2005) Mobile genetic elements: the agents of open source evolution. Nat. Rev. Microbiol. 3(9), 722–732. https://doi.org/10.1038/nrmicro1235
  2. Arkhipova I.R., Yushenova I.A. (2019) Giant transposons in eukaryotes: is bigger better? Genome Biol. Evol. 11(3), 906–918. https://doi.org/10.1093/gbe/evz041
  3. de Koning A.P., Gu W., Castoe T.A., Batzer M.A., Pollock D.D. (2011) Repetitive elements may comprise over two-thirds of the human genome. PLoS Genet. 7(12), e1002384. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002384
  4. Guo B., Zou M., Gan X., He S. (2010) Genome size evolution in pufferfish: an insight from BAC clone-based Diodon holocanthus genome sequencing. BMC Genomics. 11. 396. https://doi.org/10.1186/1471-2164-11-396
  5. Muñoz-López M., García-Pérez J. L. (2010) DNA transposons: nature and applications in genomics. Curr. Genom. 11(2), 115–128. https://doi.org/10.2174/138920210790886871
  6. Bourque G., Burns K.H., Gehring M., Gorbunova V., Seluanov A., Hammell M., Imbeault M., Izsvák Z., Levin H.L., Macfarlan T.S., Mager D.L., Feschotte C. (2018) Ten things you should know about transposable elements. Genome Biol. 19(1), 199. https://doi.org/10.1186/s13059-018-1577-z
  7. Kojima K.K. (2020) Structural and sequence diversity of eukaryotic transposable elements. Genes Genet. Syst. 94(6), 233–252. https://doi.org/10.1266/ggs.1800024
  8. Gao B., Wang Y., Diaby M., Zong W., Shen D., Wang S., Chen C., Wang X., Song C. (2020) Evolution of pogo, a separate superfamily of IS630-Tc1-mariner transposons, revealing recurrent domestication events in vertebrates. Mob. DNA. 11, 25. https://doi.org/10.1186/s13100-020-00220-0
  9. Пузаков М.В., Пузакова Л.В. (2022) Распространенность, разнообразие и эволюция ДНК-транспозонов L18 (DD37E) в геномах стрекающих (Cnidaria). Молекуляр. биология. 56(3), 476–490. https://doi.org/10.31857/S0026898422030120
  10. Claudianos C., Brownlie J., Russell R., Oakeshott J., Whyard S. (2002) maT — a clade of transposons intermediate between mariner and Tc1. Mol. Biol. Evol. 19(12), 2101–2109. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a004035
  11. Zhang H.H., Shen Y.H., Xiong X.M., Han M.J., Zhang X.G. (2016) Identification and evolutionary history of the DD41D transposons in insects. Genes & Genomics. 38, 109–117. https://doi.org/10.1007/s13258-015-0356-4
  12. Tellier M., Bouuaert C.C., Chalmers R. (2015) Mariner and the ITm superfamily of transposons. Microbiol Spectr. 3(2), 753–772. https://doi.org/10.1128/microbiolspec.MDNA3-0033-2014
  13. Shi S., Puzakov M., Guan Z., Xiang K., Diaby M., Wang Y., Wang S., Song C., Gao B. (2021) Prokaryotic and eukaryotic horizontal transfer of Sailor (DD82E), a new superfamily of IS630-Tc1-Mariner DNA-transposons. Biology (Basel). 10, 1005. https://doi.org/doi: 10.3390/biology10101005
  14. Shi S., Puzakov M.V., Puzakova L.V., Ulupova Yu.N., Xiang K., Wang B., Gao B., Song Ch. (2023) Hiker, a new family of DNA transposons encoding transposases with DD35E motifs, displays a distinct phylogenetic relationship with most known DNA transposon families of IS630-Tc1-mariner (ITm). Mol. Phylogenet. Evol. 188, 107906. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2023.107906
  15. Пузаков М.В., Пузакова Л.В. (2024) Структура и эволюция ДНК-транспозонов надсемейства L31 двустворчатых моллюсков. Молекуляр. биология. 58(1), 54–72. https://doi.org/10.31857/S0026898424010051
  16. Пузакова Л.В., Пузаков М.В., Пузакова П.М. (2024) L31-транспозоны шестилучевых кораллов (Hexacorallia): распространение, разнообразие и эволюция. Генетика. 60(6), 22–30. https://doi.org/10.31857/S0016675824060027
  17. Liu Y., Zong W., Diaby M., Lin Z., Wang S., Gao B., Ji T., Song C. (2021) Diversity and evolution of pogo and Tc1/mariner transposons in the Apoidea genomes. Biology. 10(9), 940. https://doi.org/10.3390/biology10090940
  18. Tudor M., Lobocka M., Goodell M., Pettitt J., O’Hare K. (1992) The pogo transposable element family of Drosophila melanogaster. Mol. Gen. Genet. 232(1), 126–134. https://doi.org/10.1007/BF00299145
  19. Shao H.G., Tu Z.J. (2001) Expanding the diversity of the IS630-Tc1-mariner superfamily: discovery of a unique DD37E transposon and reclassification of the DD37D and DD39D transposons. Genetics. 159(3), 1103–1115. https://doi.org/10.1093/genetics/159.3.1103
  20. Dupeyron M., Baril T., Bass C., Hayward A. (2020) Phylogenetic analysis of the Tc1/mariner superfamily reveals the unexplored diversity of pogo-like elements. Mob. DNA. 11, 21. https://doi.org/10.1186/s13100-020-00212-0
  21. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Cheresiz S.V. (2018) An analysis of IS630/Tc1/mariner transposons in the genome of a pacific oyster Crassostrea gigas. J. Mol. Evol. 86(8), 566–580. https://doi.org/10.1007/s00239-018-9868-2
  22. Chow K.C., Tung W.L. (2000) Magnetic field exposure stimulates transposition through the induction of DnaK/J synthesis. Biochem. Biophys. Res. Commun. 270(3), 745–748. https://doi.org/10.1006/bbrc.2000.2496
  23. Бубенщикова Е.В., Антоненко О.В., Васильева Л.В., Ратнер В.А. (2002) Индукция транспозиций МГЭ 412 раздельно тепловым и холодовым шоком в сперматогенезе у самцов дрозофилы. Генетика. 38(1), 46–55.
  24. Del Re B., Garoia F., Mesirca P. Agostini C., Bersani F., Giorgi G. (2003) Extremely low frequency magnetic fields affect transposition activity in Escherichia coli. Radiat. Environ. Biophys. 42(2), 113–118. https://doi.org/10.1007/s00411-003-0192-9
  25. Захаренко Л.П., Коваленко Л.В., Перепелкина М.П., Захаров И.К. (2006) Влияние γ-радиации на индукцию транспозиций hobo-элемента у Drosophila melanogaster. Генетика. 42, 763–767.
  26. Васильева Л.А., Выхристюк О.В., Антоненко О.В., Захаров И.К. (2007) Индукция транспозиций мобильных генетических элементов в геноме Drosophila melanogaster различными стрессовыми факторами. Информацион. Вестн. ВОГиС. 11, 662–671.
  27. Чересиз С.В., Юрченко Н.Н., Иванников А.В., Захаров И.К. (2008) Мобильные элементы и стресс. Информацион. Вестн. ВОГиС. 12, 217–242.
  28. Chalopin D., Naville M., Plard F., Galiana D., Volff J.-N. (2015) Comparative analysis of transposable elements highlights Mobilome diversity and evolution in vertebrates. Genome Biol. Evol. 7(2), 567–580. https://doi.org/10.1093/gbe/evv005
  29. Gao B., Shen D., Xue S., Chen C., Cui H., Song C. (2016) The contribution of transposable elements to size variations between four teleost genomes. Mob. DNA. (7), 1–16. https://doi.org/10.1186/s13100-016-0059-7
  30. Petrov D.A. (2001) Evolution of genome size: new approaches to an old problem. Trends Genet. 17(1), 23–28. https://doi.org/10.1016/s0168-9525(00)02157-0
  31. Piacentini L., Fanti L., Specchia V., Bozzetti M.P., Berloco M., Palumbo G., Pimpinelli S. (2014) Transposons, environmental changes, and heritable induced phenotypic variability. Chromosoma. 123(4), 345–354. https://doi.org/10.1007/s00412-014-0464-y
  32. Auvinet J., Graça P., Belkadi L., Petit L., Bonnivard E., Dettaï A., Detrich W.H. 3rd, Ozouf-Costaz C., Higuet D. (2018) Mobilization of retrotransposons as a cause of chromosomal diversification and rapid speciation: the case for the Antarctic teleost genus Trematomus. BMC Genomics. 19(1), 339. https://doi.org/10.1186/s12864-018-4714-x
  33. Feschotte C., Pritham E.J. (2007) DNA transposons and the evolution of eukaryotic genomes. Annu. Rev. Genet. 41, 331–368. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.40.110405. 090448
  34. Wells J.N., Feschotte C. (2020) A Field Guide to eukaryotic transposable elements Annu. Rev. Genet. 54(1), 539–561. https://doi.org/10.1146/annurev-genet-040620-022145
  35. Altschul S.F., Madden T.L., Schäffer A.A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D.J. (1997) Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucl. Acids Res. 25(17), 3389–3402. https://doi.org/10.1093/nar/25.17.3389
  36. Yamada K.D., Tomii K., Katoh K. (2016) Application of the MAFFT sequence alignment program to large data — Reexamination of the usefulness of chained guide trees. Bioinformatics. 32(21), 3246–3251. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btw4122016
  37. Okonechnikov K., Golosova O., Fursov M.; UGENE team. (2012) Unipro UGENE: a unified bioinformatics toolkit. Bioinformatics. 28(8), 1166–1167. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts091
  38. Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A., Minh B.Q. (2015) IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies. Mol. Biol. Evol. 32(1), 268–274. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300
  39. Hoang D.T., Chernomor O., von Haeseler A., Minh B.Q., Vinh L.S. (2018) UFBoot2: Improving the ultrafast bootstrap approximation. Mol. Biol. Evol. 35(2), 518–522. https://doi.org/10.1093/molbev/msx281
  40. Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., von Haeseler A., Jermiin L.S. (2017) ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nat. Methods. 14(6), 587–589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
  41. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. (2018) MEGA X: molecular evolutionary genetics analysis across computing platform. Mol. Biol. Evol. 35(6), 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096
  42. Bray N.L, Pimentel H., Melsted P., Pachter L. (2016) Near-optimal probabilistic RNA-seq quantification. Nat. Biotechnol. 34(5), 525–527. https://doi.org/10.1038/nbt.3519
  43. Улупова Ю.Н., Пузаков М.В., Пузакова Л.В. (2023) ДНК-транспозоны pogo в геномах медуз рода Aurelia. Мол. генет. микробиол. вирусол. 41(2), 21–27. https://doi.org/10.17116/molgen20234102121
  44. Mateo L., González J. (2014) Pogo-like transposases have been repeatedly domesticated into CENP-B-related proteins. Genome Biol. Evol. 6(8), 2008–2016. https://doi.org/10.1093/gbe/evu153
  45. Bleykasten-Grosshans C., Neuvéglise C. (2011) Transposable elements in yeasts. C.R. Biol. 334(8–9), 679–686. https://doi.org/10.1016/j.crvi.2011.05.017
  46. Bleykasten-Grosshans C., Fabrizio R., Friedrich A., Schacherer J. (2021) Species-wide transposable element repertoires retrace the evolutionary history of the Saccharomyces cerevisiae host. Mol. Biol. Evol. 38(10), 4334–4345. https://doi.org/10.1093/molbev/msab171
  47. Пузакова Л.В., Пузаков М.В. (2022) Zvezda — новое подсемейство Tc1-подобных транспозонов в геномах Asterozoa. Генетика. 58(2), 137–147. https://doi.org/10.31857/S001667582201009X
  48. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Shi S., Cheresiz S.V. (2023) maT and mosquito transposons in Cnidarians: evolutionary history and intraspecific differences. Funct. Integr. Genomics. 23(3), 244. https://doi.org/10.1007/s10142-023-01175-0
  49. Almeida M.V., Vernaz G., Putman A.L., Miska E.A. (2022) Taming transposable elements in vertebrates: from epigenetic silencing to domestication. Trends Genet. 38(6), 529–553. https://doi.org/10.1016/j.tig.2022.02.009
  50. Loubalova Z., Konstantinidou P., Haase A.D. (2023) Themes and variations on piRNA-guided transposon control. Mobile DNA. 14(1), 10. https://doi.org/10.1186/s13100-023-00298-2
  51. Юрченко Н.Н., Коваленко Л.В., Захаров И.К. (2011) Мобильные генетические элементы: нестабильность генов и геномов. Вавил. журн. генетики и селекции. 15(2), 261–270.
  52. Grundy E.E., Diab N., Chiappinelli K.B. (2022) Transposable element regulation and expression in cancer. FEBS J. 289(5), 1160–1179. https://doi.org/10.1111/febs.15722
  53. Schwarz R., Koch P., Wilbrandt J., Hoffmann S. (2022) Locus-specific expression analysis of transposable elements. Brief Bioinform. 23(1), bbab417. https://doi.org/10.1093/bib/bbab417
  54. Schaack S., Gilbert C., Feschotte C. (2010) Promiscuous DNA: horizontal transfer of transposable elements and why it matters for eukaryotic evolution. Trends Ecol. Evol. 25(9), 537–546. https://doi.org/10.1016/j.tree.2010.06.001
  55. Blumenstiel J.P. (2019) Birth, school, work, death, and resurrection: the life stages and dynamics of transposable element proliferation. Genes (Basel). 10(5), 336. https://doi.org/10.3390/genes10050336
  56. Wallau G.L., Ortiz M.F., Loreto E.L. (2012) Horizontal transposon transfer in eukarya: detection, bias, and perspectives. Genome Biol. Evol. 4(8), 689–699. https://doi.org/10.1093/gbe/evs055
  57. Jangam D., Feschotte C., Betrán E. (2017) Transposable element domestication as an adaptation to evolutionary conflicts. Trends Genet. 33(11), 817–831. https://doi.org/10.1016/j.tig.2017.07.011
  58. Sinzelle L., Izsvák Z., Ivics Z. (2009) Molecular domestication of transposable elements: from detrimental parasites to useful host genes. Cell. Mol. Life Sci. 66(6), 1073–1093. https://doi.org/10.1007/s00018-009-8376-3
  59. Kapitonov V.V., Jurka J. (2008) A universal classification of eukaryotic transposable elements implemented in Repbase. Nat. Rev. Genet. 9(5), 411–412. https://doi.org/10.1038/nrg2165-c1
  60. Panchin Y., Moroz L.L. (2008) Molluscan mobile elements similar to the vertebrate recombination-activating genes. Biochem. Biophys. Res. Commun. 369(3), 818–823. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2008.02.097
  61. Casola C., Hucks D., Feschotte C. (2007) Convergent domestication of pogo-like transposases into centromere-binding proteins in fission yeast and mammals. Mol. Biol. Evol. 25(1), 29–41. https://doi.org/10.1093/molbev/msm221
  62. Waldron R., Rodriguez M.L.A.B., Williams J.M., Ning Z., Ahmed A., Lindsay A., Moore T. (2024) JRK binds satellite III DNA and is necessary for the heat shock response. Cell Biol. Int. 48(8), 1212–1222. https://doi.org/10.1002/cbin.12216
  63. Talbert P.B., Henikoff S. (2022). The genetics and epigenetics of satellite centromeres. Genome Res. 32(4), 608–615. https://doi.org/10.1101/gr.275351.121
  64. Nagy D., Verheyen S., Wigby K.M., Borovikov A., Sharkov A., Slegesky V., Larson A., Fagerberg C., Brasch-Andersen C., Kibæk M., Bader I., Hernan R., High F.A., Chung W.K., Schieving J.H., Behunova J., Smogavec M., Laccone F., Witsch-Baumgartner M., Zobel J., Duba H.C., Weis D. (2022) Genotype-phenotype comparison in POGZ-related neurodevelopmental disorders by using clinical scoring. Genes (Basel). 13(1), 154. https://doi.org/10.3390/genes13010154

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».