Adaptation of the Acidophilic Fungus  Sistotrema brinkmannii  to the pH Factor

E. A. Ianutsevich; Януцевич Е. А.; O. A. Danilova; Данилова О. А.; O. A. Grum-Grzhimailo; Грум-Гржимайло О. А.; N. V. Groza; Гроза Н. В.; V. M. Tereshina; Терёшина В. М.

doi:10.31857/S0026365622600870

Адаптация ацидофильного гриба Sistotrema brinkmannii к рН фактору

Авторы: Януцевич Е.А.¹, Данилова О.А.¹, Грум-Гржимайло О.А.²^,3, Гроза Н.В.⁴, Терёшина В.М.¹
Учреждения:
1. Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук
2. Беломорская биологическая станция им. Н.А. Перцова биологического факультета Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова
3. Лаборатория генетики, группа изучения растений, университет Вагенингена, пер. Друвендал 1
4. Кафедра химии и технологии биологически активных соединений, медицинской и органической химии им. Н.А. Преображенского, МИРЭА ‒ Российский технологический университет
Выпуск: Том 92, № 3 (2023)
Страницы: 279-288
Раздел: ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
URL: https://journals.rcsi.science/0026-3656/article/view/138214
DOI: https://doi.org/10.31857/S0026365622600870
EDN: https://elibrary.ru/FXCVII
ID: 138214

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ
Доступ закрыт

Доступ предоставлен
Доступ закрыт

Только для подписчиков

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

Исследование скорости роста гриба Sistotrema brinkmannii при различных значениях рН среды, температуры и концентрации NaCl показало, что он является мезофилом, предпочитает бессолевую среду и относится к облигатным ацидофилам, так как имеет выраженный оптимум роста при рН 3.0–4.0 и не растет при рН 7.0. Для изучения защитных механизмов, позволяющих грибу развиваться в кислых условиях среды, был исследован состав его осмолитов и липидов. Впервые показано, что в мицелии гриба в динамике роста в оптимальных условиях присутствует большое количество трегалозы (4.0–6.6% от сухой массы), что доказывает участие осмолитов в адаптации у ацидофилов. При этом на границах диапазона роста (рН 2.6 и 6.0) количество трегалозы в мицелии гриба снижалось в 2.5 раза, что соответствует узкому оптимуму роста гриба в природных условиях (рН 3.0–4.0). Отличительной чертой состава мембранных липидов гриба является высокая доля сфинголипидов (до 60% от суммы), которая в динамике роста в оптимальных условиях снижается вдвое. К основным мембранным липидам, кроме сфинголипидов, также относятся фосфатидные кислоты, фосфатидилэтаноламины и стерины, доля которых с возрастом увеличивается. Состав мембранных липидов гриба при рН 2.6 практически не отличается от оптимальных условий, тогда как в околонейтральной области наблюдается двукратное повышение доли сфинголипидов, что указывает на их адаптивное значение. Одновременное снижение доли сфинголипидов и рост уровня трегалозы в динамике роста позволяет предположить взаимосвязь этих соединений в защите мембран клетки.

Ключевые слова

мицелиальные грибы, ацидофилия, осмолиты, трегалоза, мембранные липиды, фосфатидные кислоты

Список литературы

Терёшина В.М., Меморская А.С., Котлова Е.Р. Влияние различных тепловых воздействий на состав мембранных липидов и углеводов цитозоля у мицелиальных грибов // Микробиология. 2011. Т. 80. С. 447–453.
Tereshina V.M., Memorskaya A.S., Kotlova E.R. The effect of different heat influences on composition of membrane lipids and cytosol carbohydrates in mycelial fungi // Microbiology (Moscow). 2011. V. 80. P. 455–460. https://doi.org/10.1134/S0026261711040199
Agnew M.P., Craigie C.R., Weralupitiya G., Reis M.M., Johnson P.L., Reis M.G. Comprehensive evaluation of parameters affecting one-step method for quantitative analysis of fatty acids in meat // Metabolites. 2019. V. 9. Art. 189. P. 1‒15.https://doi.org/10.3390/metabo9090189
Aguilera A., González-Toril E. Eukaryotic life in extreme environments: Acidophilic fungi // Fungi in Extreme Environments: Ecological Role and Biotechnological Significance. Cham: Springer Int. Publishing, 2019. P. 21–38.https://doi.org/10.1007/978-3-030-19030-9_2
Amaral-Zettler L.A. Eukaryotic diversity at pH extremes // Front. Microbiol. 2012. V. 3. Art. 00441. P. 1–17. https://doi.org/10.3389/fmicb.2012.00441
Baker-Austin C., Dopson M. Life in acid: pH homeostasis in acidophiles // Trends Microbiol. 2007. V. 15. P. 165–171.https://doi.org/10.1016/j.tim.2007.02.005
Baker B.J., Tyson G.W., Goosherst L., Banfield J.F. Insights into the diversity of eukaryotes in acid mine drainage biofilm communities // Appl. Environ. Microbiol. 2009. V. 75. P. 2192–2199. https://doi.org/10.1128/AEM.02500-08
Bondarenko S.A., Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Grum-G-rzhimaylo A.A., Kotlova E.R., Kamzolkina O.V., Bilanenko E.N., Tereshina V.M. Membrane lipids and soluble sugars dynamics of the alkaliphilic fungus Sodiomyces tronii in response to ambient pH // Extremophiles. 2017. V. 21. P. 743–754.https://doi.org/10.1007/s00792-017-0940-4
Brobst K.M. Gas–liquid chromatography of trimethylsilyl derivatives: Analysis of corn syrup // General Carbohydrate Method / Eds. Whistler R.L., BeMiller J.N. N.Y. and London: Academic Press, 1972. P. 3–8.
Brown A.D., Simpson J.R. Water relations of sugar-tolerant yeasts: the role of intracellular polyols // J. Gen. Microbiol. 1972. V. 72. P. 589–591. https://doi.org/10.1099/00221287-72-3-589
Coker J.A. Recent advances in understanding extremophiles // F1000Research. 2019. V. 8. P. 1917.https://doi.org/10.12688/f1000research.20765.1
Coleine C., Stajich J.E., Selbmann L. Fungi are key players in extreme ecosystems // Trends Ecol. Evol. 2022. V. 37. P. 517–528.https://doi.org/10.1016/j.tree.2022.02.002
Costenoble R., Valadi H., Gustafsson L., Niklasson C., Johan Franzen C. Microaerobic glycerol formation in Saccharomyces cerevisiae // Yeast. 2000. V. 16. P. 1483–1495. https://doi.org/10.1002/1097-0061(200012)16:16<1483:: AID-YEA642>3.0.CO;2-K
Danilova O.A., Ianutsevich E.A., Bondarenko S.A., Georgieva M.L., Vikchizhanina D.A., Groza N.V., Bilanenko E.N., Tereshina V.M. Osmolytes and membrane lipids in the adaptation of micromycete Emericellopsis alkalina to ambient pH and sodium chloride // Fungal Biol. 2020. V. 124. P. 884–891.https://doi.org/10.1016/j.funbio.2020.07.004
Elbein A.D., Pan Y.T., Pastuszak I., Carroll D. New insights on trehalose: a multifunctional molecule // Glycobiology. 2003. V. 13. № 4. P. 17R‒27R. https://doi.org/10.1093/glycob/cwg047
Gonçalves V.N., Vaz A.B.M., Rosa C.A., Rosa L.H. Diversity and distribution of fungal communities in lakes of Antarctica // FEMS Microbiol. Ecol. 2012. V. 82. P. 459–471.https://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2012.01424.x
Gross S., Robbins E.I. Acidophilic and acid-tolerant fungi and yeasts // Hydrobiologia. 2000. V. 433. P. 91–109.https://doi.org/10.1023/A:1004014603333
Grum-Grzhimaylo O.A., Debets A.J.M., Bilanenko E.N. The diversity of microfungi in peatlands originated from the White Sea // Mycologia. 2016. V. 108 P. 233‒254. https://doi.org/10.3852/14-346
Gunde-Cimerman N., Plemenitaš A., Oren A. Strategies of adaptation of microorganisms of the three domains of life to high salt concentrations // FEMS Microbiol. Rev. 2018. V. 42. P. 353–375.https://doi.org/10.1093/femsre/fuy009
Hallsworth J.E., Mancinelli R.L., Conley C.A., Dallas T.D., Rinaldi T., Davila A.F., Benison K.C., Rapoport A., Cavalazzi B., Selbmann L., Changela H., Westall F., Yakimov M.M., Amils R., Madigan M.T. Astrobiology of life on Earth // Environ. Microbiol. 2021. V. 23. P. 3335–3344. https://doi.org/10.1111/1462-2920.15499
Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Groza N.V., Kotlova E.R., Tereshina V.M. Heat shock response of thermophilic fungi: membrane lipids and soluble carbohydrates under elevated temperatures // Microbiology (SGM). 2016. V. 162. P. 989–999.https://doi.org/10.1099/mic.0.000279
Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Kurilov D.V., Zavarzin I.V., Tereshina V.M. Osmolytes and membrane lipids in adaptive response of thermophilic fungus Rhizomucor miehei to cold, osmotic and oxidative shocks // Extremophiles. 2020. V. 24. P. 391–401. https://doi.org/10.1007/s00792-020-01163-3
Inouye M., Phadtare S. Cold-shock response and adaptation to near-freezing temperature in cold-adapted yeasts // Cold-Adapted Yeasts: Biodiversity, Adaptation Strategies and Biotechnological Significance / Eds. Buzzini P., Margesin R. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg, 2014. P. 243–257. https://doi.org/10.1007/978-3-642-39681-6
Iturriaga G., Suárez R., Nova-Franco B. Trehalose metabolism: From osmoprotection to signaling // Int. J. Mol. Sci. 2009. V. 10. P. 3793–3810.https://doi.org/10.3390/ijms10093793
Jennings D.H. Polyol metabolism in fungi // Advances in Microbial Physiology / Eds. Rose A.H., Tempest D.W. London: Academic Press, 1985. P. 149–193. https://doi.org/10.1016/S0065-2911(08)60292-1
Kane P.M. Proton transport and pH control in fungi // Yeast Membrane Transport Advances in Experimental Medicine and Biology / Eds. Ramos J., Sychrová H., Kschischo M. Cham: Springer, 2016. P. 33–68. https://doi.org/10.1016/S0065-2911(08)60292-1
Kates M. Techniques of lipidology: isolation, analysis and identification of lipids // Laboratory Techniques in Biochemistry and Molecular biology / Eds. Work T.S., Work E. Amsterdam: North-Holland Publishing Company, 1972. P. 267–610. https://doi.org/10.1016/S0075-7535(08)70544-8
Koide R.T., Shumway D.L., Stevens C.M. Soluble carbohydrates of red pine (Pinus resinosa) mycorrhizas and mycorrhizal fungi // Mycol. Res. 2000. V. 104. P. 834–840.https://doi.org/10.1017/S0953756299002166
Kozlova M.V., Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Kamzolkina O.V., Tereshina V.M. Lipids and soluble carbohydrates in the mycelium and ascomata of alkaliphilic fungus Sodiomyces alkalinus // Extremophiles. 2019. V. 23. P. 487–494.https://doi.org/10.1007/s00792-019-01100-z
Mattoon E.R., Casadevall A., Cordero R.J. Beat the heat: correlates, compounds, and mechanisms involved in fungal thermotolerance // Fungal Biol. Rev. 2021. V. 36. P. 60–75.https://doi.org/10.1016/j.fbr.2021.03.002
McMahon H.T., Gallop J.L. Membrane curvature and mechanisms of dynamic cell membrane remodelling // Nature. 2005. V. 438. P. 590–596.https://doi.org/10.1038/nature04396
Merino N., Aronson H.S., Bojanova D.P., Feyhl-Buska J., Wong M.L., Zhang S., Giovannelli D. Living at the extremes: extremophiles and the limits of life in a planetary context // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Art. 780.https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00780
Minnikin D.E., O’Donnell A.G., Goodfellow M., Alderson G., Athalye M., Schaal A., Parlett J.H. An integrated procedure for the extraction of bacterial isoprenoid quinones and polar lipids // J. Microbiol. Methods. 1984. V. 2. P. 233–241.https://doi.org/10.1016/0167-7012(84)90018-6
Nazareth S., Gonsalves V. Aspergillus penicillioides ‒ a true halophile existing in hypersaline and polyhaline econiches // Ann. Microbiol. 2014. V. 64. P. 397–402.https://doi.org/10.1007/s13213-013-0646-5
Nichols B.W. Separation of the lipids of photosynthetic tissues: improvements in analysis by thin-layer chromatography // Biochim. Biophys. Acta ‒ Spec. Sect. Lipids Relat. Subj. 1963. V. 70. P. 417–422.https://doi.org/10.1016/0926-6542(63)90060-X
Péter M., Gudmann P., Kóta Z., Török Z., Vígh L., Glatz A., Balogh G. Lipids and trehalose actively cooperate in heat stress management of Schizosaccharomyces pombe // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. Art. 13272.https://doi.org/10.3390/ijms222413272
Rothschild L.J., Mancinelli R.L. Life in extreme environments // Nature. 2001. V. 409. P. 1092–1101. https://doi.org/10.1038/35059215
Rousk J., Brookes P.C., Bååth E. Contrasting soil pH effects on fungal and bacterial growth suggest functional redundancy in carbon mineralization // Appl. Environ. Microbiol. 2009. V. 75. P. 1589–1596. https://doi.org/10.1128/AEM.02775-08
Somogyi M. Determination of blood sugar // J. Biol. Chem. 1945. V. 160. P. 69–73.https://doi.org/10.1016/S0021-9258(18)43098-0
Tapia H., Koshland D.E. Trehalose is a versatile and long-lived chaperone for desiccation tolerance // Curr. Biol. 2014. V. 24. P. 2758–2766.https://doi.org/10.1016/j.cub.2014.10.005
Vaskovsky V.E., Kostetsky E.Y., Vasendin I.M. A universal reagent for phospholipid analysis // J. Chromatogr. A. 1975. V. 114. P. 129–141. https://doi.org/10.1016/S0021-9673(00)85249-8
Weete J.D. Introduction to fungal lipids // Fungal Lipid Biochemistry / Ed. Kritchevsky D. Boston, MA: Springer US, 1974. V. 1. P. 3–36. https://doi.org/10.1007/978-1-4684-2829-2_1
Yancey P.H. Organic osmolytes as compatible, metabolic and counteracting cytoprotectants in high osmolarity and other stresses // J. Exp. Biol. 2005. V. 208. P. 2819–2830. https://doi.org/10.1242/jeb.01730
Yancey P.H., Siebenaller J.F. Co-evolution of proteins and solutions: protein adaptation versus cytoprotective micromolecules and their roles in marine organisms // J. Exp. B-iol. 2015. V. 218. P. 1880–1896.https://doi.org/10.1242/jeb.114355
Yanutsevich E.A., Memorskaya A.S., Groza N.V., Kochkina G.A., Tereshina V.M. Heat shock response in the thermophilic fungus Rhizomucor miehei // Microbiology (Moscow). 2014. V. 83. P. 498–504. https://doi.org/10.1134/S0026261714050282
Yu R.K., Koerner T.A.W., Neel Scarsdale J., Prestegard J.H., Scarsdale J.N., Prestegard J.H. Elucidation of glycolipid structure by proton nuclear magnetic resonance spectroscopy // Chem. Phys. Lipids. 1986. V. 42. P. 27–48.https://doi.org/10.1016/0009-3084(86)90041-1