Distribution and Numbers of European Earthworm Species in Irtysh Region Forests

Full Text

Дождевые черви относятся к видам — «инженерам экосистем» (Lavelle et al., 2016). Инвазии дождевых червей влияют на абиотический компонент (Ferlian et al., 2020), биоту лесных экосистем (Ferlian et al., 2017; Demetrio et al., 2023) и могут привести к изменению лесных сообществ и выполняемых ими климаторегулирующих, водоохранных, защитных, санитарно-гигиенических, рекреационных и других «экосистемных функций» (Briones, 2018; Das et al., 2018; Mathieu et al., 2024). Такие изменения характерны не только для регионов, лишенных аборигенной фауны дождевых червей в результате оледенений (Migge-Kleian et al., 2006; Hendrix et al., 2008), но и для лесов с местными видами (Winsome et al., 2006; Ransom, 2017; Malyutina et al., 2023).

Для равнинной части Западной Сибири характерен один аборигенный вид — эйзения Норденшельда (Eisenia nordenskioldi) (Eisen, 1879) (Перель, 1979; Всеволодова-Перель, 1997), представленный двумя подвидами, включающими комплекс генетических линий (Шеховцов, 2023). Чужеродные виды дождевых червей в Западной Сибири отмечались в естественных местообитаниях с 1980-х гг. (Стриганова, Порядина, 2005) и в настоящее время распространились в большинстве типов ландшафтов (Князев и др., 2022), что, вероятно, связано с уменьшением глубины проникновения отрицательных температур в почвах в зимний период (Golovanova et al., 2021). В Западной Сибири возможно несколько путей распространения чужеродных видов: южный — из гор Рудного Алтая, европейский — из европейских центров разнообразия, американский — из Северной Америки; один из подвидов попал в Сибирь из гор Кавказа (Голованова, 2019). Источник распространения определяется по генетическим линиям и резкому уменьшению их числа в зонах внедрения (Шеховцов, 2023). Европейский поток — самый насыщенный и разнообразный. Для прогнозирования процессов инвазий необходимы данные о требованиях чужеродных видов к факторам окружающей среды, степени их распространения в естественных экосистемах и состоянии популяций.

Цель настоящего исследования — изучение распространения, численности и диапазонов толерантности чужеродных видов дождевых червей европейского происхождения в лесах Прииртышья.

Для этого был поставлен ряд задач:

1) установить распространение чужеродных видов люмбрицид в лесах Прииртышья в Казахстане и России, их приуроченность к пойменным или плакорным местообитаниям, определенным природным зонам по лесорастительному районированию, берегам Иртыша, типу лесов, глубине обитания; оценить влияние этих факторов на численность;

2) проанализировать зависимость численности европейских видов-вселенцев от эдафических факторов: плотности, температуры, влажности, электропроводности, величины рН, содержания органического вещества;

3) проанализировать зависимость встречаемости видов от диапазонов почвенных факторов.

ОБЪЕКТЫ И МЕТОДИКА

Исследования были проведены в вегетационные сезоны 2018, 2022, 2023 гг. Район исследований располагался в Рудном Алтае и на юге Западно-Сибирской равнины. Самая южная точка находилась в окрестностях с. Жана-Ульга в Катон-Карагайском районе Казахстана (49°11.953'N, 85°46.616'E, 864 м над ур. м.), самая северная — в окрестностях г. Тобольска Тюменской области России (58°15'24″N, 68°17'25″E, 90 м над ур. м.).

По лесорастительному районированию на участке от истока из озера Зайсан до Семипалатинска Иртыш течет в пределах низкогорного пояса разнотравно-ковыльных степей, зарослей степных кустарников предгорий Рудного Алтая и Калбы (Капходжиев и др., 1968). От Семипалатинска Иртыш течет по Западно-Сибирской равнине, пересекая степную зону округа разнотравно-злаковых степей, лесостепную зону округа лесостепи Восточно-Казахстанской провинции Евроазиатской степной области, зону мелколиственных лесов подтайги и зоны смешанных и хвойных лесов южной тайги (Атлас Омской области, 1999; Прокопьев, 2012). Общая протяженность района исследований — 1546 км. Пробные площадки закладывали в основных типах лесных сообществ (Лавренко, 1972; Прокопьев, 2012) плакорных и пойменных местообитаний, охватывая как интразональные, так и зональные леса, подходящие для обитания дождевых червей. Характеристика ключевых площадок приведена в работе Е. В. Головановой с соавторами (2021). Всего было заложено 65 пробных площадок.

Пробы отбирали методом почвенных раскопок (Гиляров, 1975) — по 5—8 проб 25×25 см или 50×50 см (в местах обитания норников по литературным данным и собственным исследованиям в 2006—2018 гг.) на каждой пробной площадке с разбивкой по глубине почвенного профиля: подстилка, 0—10, 10—20, 20—30 (50) см до глубины встречаемости. Дождевых червей фиксировали в 96-процентном спирте. Виды определены Е. В. Головановой по кадастру Т. С. Всеволодовой-Перель (1997). Всего проанализировано 306 проб на 65 площадках (табл. 1), из которых 123 (за 2018 г.) представляют собой усредненные по каждой пробной площадке по 5—8 пробам, и 1133 особи, принадлежащих к видам-вселенцам европейского происхождения. Объем выборки половозрелых особей всех видов дождевых червей, включая вселенцев из других регионов и аборигенных, составил 5057.

 

Таблица 1. Численность европейских видов-вселенцев дождевых червей в различных типах леса Прииртышья

Берег	Ландшафт	Природная зона	Тип леса	Число проб	% проб	Число видов	Численность, особей/м2 (среднее по числу проб ± ошибка среднего / минимум – максимум)
							A. caliginosa	A. rosea	О. lacteum	L. rubellus	D. octaedra	E. tetraedra
Правый	Горы	Черневая тайга	Осинник	21	7	1	0	0	0	0	0	0.2 ± 0.1/0—2.0
		Горная подтайга	Березняк	8	3	1	0	0	0	6/0—50	0	0
			Сосново- березовый	15	5	0	0	0	0	0	0	0
	Пойма	Интразональная	Осинник	3	1	0	0	0	0	0	0	0
			Березняк	12	4	2	62 ± 17/0—144	0	0	0	1.7 ± 1.3/0—16.0	0
			Кленовник	22	7	5	21 ± 8/0—144	35 ± 14/ 0—256	4 ± 2/0—32	11 ± 5/0—96	1.0 ± 0.7/ 0—16.0	0
			Ивняк	13	4	4	2/0—25	0	17/0—175	8 ± 6/0—75	0,3 ± 0.2/0—3.2	0
			Топольник	22	7	2	2 ± 1/0—14	0	0	0	0.7 ± 0.4/0—9.6	0
			Смешанный	4	1	2	2 ± 1/0—4	0	0	0	0.5/0—2.0	0
	Равнина	Центральная лесостепь	Осинник	4	1	1	2/0—8	0	0	0	0	0
			Березняк	30	10	2	6 ± 2/0—50	0	0	0	0.9/0—25.0	0
			Топольник	8	3	1	32 ± 15/0—128	0	0	0	0	0
		Южная лесостепь	Осинник	4	1	1	0	0	0	0	2.5 ± 1.0/0—6.0	0
			Березняк	20	7	1	0.7 ± 0.5/ 0—10.0	0	0	0	0	0
			Липняк	19	6	1	3 ± 2/0—38	0	0	0	0	0
		Северная лесостепь	Березняк	11	4	1	39 ± 15/0—144	0	0	0	0	0
			Сосняк	15	5	1	89 ± 15/16—160	0	0	0	0	0
		Подтайга	Осинник	4	1	0	0	0	0	0	0	0
		Зона смешанных лесов	Смешанный	4	1	0	0	0	0.2/0—0.8	0	0	0
		Зона хвойных лесов (южная тайга)	Смешанный	4	1	0	0	0	0	0	0	0
Левый	Пойма	Интразональная	Осинник	4	1	1	0	0	0	0	4.0 ± 2.0/0—9.6	0
			Березняк	4	1	2	24 ± 10/0—50	0	0	0	1.0/0—4.0	0
			Кленовник	3	1	1	0	0	0	0	0.2/0—0.8	0
			Топольник	4	1	1	7 ± 4/0—18	0	0	0	0	0
			Березово- ивовый лес	4	1	3	9 ± 5/0—22	0	2 ± 1/0—6	0	11.0/0—42.0	0
			Осиново- березовый	4	1	2	10 ± 5/0—24	0	0	0	3.0/0—12.0	0
Левый	Равнина	Центральная лесостепь	Березняк	16	5	1	0.7 ± 0.3/0—4.0	0	0	0	0	0
		Южная лесостепь	Березняк	8	3	1	0	0	0	0	0.25/0—2	0
		Северная лесостепь	Березово- осиновый	4	1	1	0	0	0	0	3.2/0—12.8	0
		Подтайга	Осинник	4	1	2	38 ± 30/0—128	0	0	0	2.4/0—9.6	0
		Зона смешанных лесов	Осинник	4	1	1	0	0	0	0	3.0/0—12	0
			Липняк	4	1	0	0	0	0	0	0	0
Всего…				306	100	6	13 ± 2/0—160	3 ± 1/0—256	1.0 ± 0.6/0—175	1.2 ± 0.5/0—96	0.7 ± 0.2/0—42	0.013 ± 0.009 /0—2.00

 

Во всех почвенных пробах послойно выполняли измерения плотности почв (Hand penetrometer, Eijkelkamp, Netherlands), рН, (HI 99121, Hanna Instruments Inc., USA), электропроводности, температуры (HI 98331, Hanna Instruments Inc., USA), влажности (термостатно-весовой метод) и органического вещества (спектрофотометрический и гравиметрический методы). Проводили координатную привязку площадок исследований в системе WGS84 (Garmin 64st, Garmin, USA) и описание растительности.

Результаты исследований обрабатывали в программе Statistica 13. Соответствие данных нормальному распределению определяли с помощью теста Шапира-Уилка при уровне значимости p = 0.05. Использовали методы однофакторного и двухфакторного (ANOVA) дисперсионных анализов с последующим попарным сравнением по критерию Тьюки для проверки предположений о влиянии типа ландшафта, природной зоны, типа леса, берегов Иртыша, глубины обитания на численность инвазивных видов дождевых червей. Для анализа связи между численностью видов и эдафическими факторами использовали корреляционный анализ. Для построения графиков данные ранжировали по градациям факторов и усредняли с учетом дисперсии. Для визуализации диапазонов толерантности видов к характеристикам почв предварительно «мин-макс» нормализованные данные обрабатывали методом главных компонент (PCA) в программе PAST 4.0.

Диапазон (пределы) толерантности рассчитывали в соответствии с определением Шелфорда (Shelford, 1913) как диапазон между минимумом и максимумом значений экологических параметров существования организма. Полученные диапазоны классифицировали как широкие (приближались к общему размаху значений факторов по всей выборке — ≥75 %), узкие (составляли менее 25 % выборки и имели крутые кривые распределения численности в зависимости от интенсивности действия фактора), средние (26—74 %). Встречаемость видов определяли как процент площадок, на которых был обнаружен каждый вид.

Принадлежность видов к европейским вселенцам устанавливали по числу генетических линий, которое резко уменьшалось (до одной — нескольких) у видов Западной Сибири по сравнению с исходной территорией в Западной Европе, а также по уменьшению нуклеотидного разнообразия (Шеховцов, 2023).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

В Прииртышье выявлено 6 чужеродных видов дождевых червей европейского происхождения: пашенный червь (Aporrectodea caliginosa) (Savigny, 1826), розовая апорректода (Aporrectodea rosea) (Savigny, 1826), дендробена восьмигранная (Dendrobaena octaedra) (Savigny, 1826), малый красный выползок (Lumbricus rubellus) (Hoffmeister, 1843), молочный октолазий (Octolasion lacteum) (Örley, 1885), эйзениелла четырехгранная (Eiseniella tetraedra) (Savigny, 1826). Распространение каждого вида отражено на рис. 1.

 

Рис. 1. Распространение видов дождевых червей — европейских вселенцев в Прииртышье.

Зональность: I — Степная зона, северная подзона, II — Южная подзона мелких березовых колков (южная лесостепь), III — Центральная подзона средних березовых колков (центральная лесостепь), IV — Северная подзона крупных березовых колков (северная лесостепь), V — Зона мелколиственных лесов (подтайга), VI — Зона смешанных лесов, VII — Зона хвойных лесов (южная тайга).

 

Пашенный червь отмечен в 43 % обследованных площадок и является самым многочисленным инвазивным видом дождевых червей на юге Западной Сибири (табл. 1). Численность червей зависела от фактора «тип ландшафта» (p = 0.002): в пойме она составила 21 ± 4/0—336, на равнине — 13 ± 2/0—160 особей/м². В горных ландшафтах вид не обнаружен.

Также численность пашенного червя зависела от фактора «природная зона» по лесорастительному районированию (p = 0). Вид отсутствовал в горной подтайге, черневой тайге, в зоне смешанных лесов. По критерию Тьюки значимо отличалась численность вида в северной лесостепи (46 ± 9/0—160 особей/м²) от численности вида всех исследуемых зон (p ≤ 0.02), кроме интразональных местообитаний.

Фактор «тип леса» значимо влиял на численность вида (p = 0), так же, как и сочетание типа леса и природной зоны (p = 0.0004). Распределение численности видов в различных типах леса представлено в табл. 1. Вид отсутствовал в лесах подтайги и южной тайги, во всех типах лесов горных ландшафтов. Минимальная численность вида была в интразональных березово-сосновых разнотравно-вейниковых лесах Тарского района — 0.5 ± 0.3/0—4 особей/м². Максимальная численность отмечалась в сосняках высокотравных северной лесостепи Муромцевского района Омской области РФ — 89 ± 12/16—160 особей/м².

Значимым было влияние фактора «берег Иртыша» на численность пашенного червя (p = 0.005). На правом берегу численность вида была в 4 раза выше, чем на левом (p = 0.02). Также значимым является совместное влияние берега и природной зоны на показатель (p = 0.005). Максимально заселены видом на правом берегу леса северной лесостепи (59 ± 10/0—160 особей/м²) и интразональные леса (27 ± 5/0—336 особей/м²), на левом берегу — леса подтайги (24 ± 8/0—128 особей/м²) и интразональные леса (6 ± 2/0—50 особей/м²).

Численность вида менялась в зависимости и от вегетационного сезона. В весенний период и в начале лета численность вида составила 11 ± 3/0—144 особей/м², в июле—августе — 18 ± 3/0—336 особей/м², осенью — 8 ± 2/0—144 особей/м².

Численность вида зависела от фактора «глубина обитания» (p = 0). Черви сосредотачивались преимущественно на глубине 0—10 см (29 ± 5/0—336 особей/м²) и 10—20 см (10 ± 2/0—64 особей/м²). Численность в слое 0—10 превышала показатель в слое 20—50 см в 14 раз (p < 0.0001).

Дисперсионный анализ показал значимую зависимость численности вида от широты и высоты над уровнем моря (p < 0.001). Максимальная численность отмечалась на высоте 120 м — 88 ± 12/16—160 особей/м² и в диапазоне от 70 до 120 м над ур. м. Этот диапазон характерен для высокого правого берега р. Иртыш в пределах Западно-Сибирской равнины.

Пашенный червь занимал первое место по ширине диапазона толерантности среди рассматриваемых видов дождевых червей по отношению к рН, плотности почв, температуре, влажности и количеству органического вещества (табл. 2) и оказался на третьем месте по размаху значений электропроводности почв в местах обитания, уступая только розовой апорректоде и аборигенному виду E. n. nordenskioldi (Eisen, 1879). По отношению к влажности, плотности, рН, органическому веществу почв вид обладает широким диапазоном толерантности (85—100 % от общего размаха значений факторов по всем исследуемым площадкам), по отношению к температуре и электропроводности — средним (табл. 2). Для пашенного червя отмечалось максимальное географическое распространение (рис. 1), что подтверждает закон толерантности Шелфорда: организмы с широким диапазоном толерантности к большинству факторов широко распространены в природе (Shelford, 1913).

 

Таблица 2. Условия обитания видов дождевых червей в Прииртышье

Вид	pH			Плотность ρ, кг/м3			Электропроводность G, См			Температура t, °C			Влажность W, %			Органическое вещество C, %
	ср. ± ош. «мин.–макс.»	Размах	%	ср. ± ош. «мин.–макс.»	Размах	%	ср. ± ош. «мин.–макс.»	Размах	%	ср. ± ош. «мин.–макс.»	размах	%	ср. ± ош. «мин.–макс.»	Размах	%	ср. ± ош. «мин.–макс.»	Размах	%
E. n. nordenskioldi	6.3 ± 0.1	3.9	88	263 ± 27	645	83	0.17 ± 0.03	0.81	43	15.3 ± 0.5	17.9	79	22.0 ± 2.6	62	100	8.7 ± 2.4	9.6	57
	4.8—8.7			45—690			0.01—0.82			4.8—22.7			3.0—65.0			4.2—13.8
E. n. pallida	6.2 ± 0.2	3.6	82	230 ± 34	542	70	0.29 ± 0.05	0.71	38	14.1 ± 1.1	16.0	70	25.2 ± 4.1	49	79	6.4 ± 2.2	4.4	26
	5.1—8.7			46—588			0.02—0.73			3.9—19.9			3.0—52.0			4.2—8.6
A. caliginosa	6.3 ± 0.1	4.3	97	185 ± 13	776	100	0.18 ± 0.02	0.73	39	14.0 ± 0.3	16.1	71	24.2 ± 0.9	62	100	8.9 ± 0.5	14.3	85
	4.5—8.8			24—800			0.01—0.73			3.9—19.9			3.0—65.0			4.5—18.8
A. rosea	6.7 ± 0.2	2.7	61	183 ± 28	527	68	0.25 ± 0.03	0.75	40	13.5 ± 0.7	8.9	39	26.0 ± 1.8	41	66	9.0 ± 0.6	8.8	52
	5.2—7.8			33—560			0.04—0.79			8.9—17.8			17.0—58.0			4.9—13.8
L. rubellus	7.5 ± 0.3	3.3	75	164 ± 22	195	25	0.22 ± 0.03	0.34	18	17.0 ± 0.4	4.5	20	25.3 ± 3.7	41	66	10.6 ± 0.9	7.2	43
	5.6—8.9			60—255			0.02—0.36			14.3—18.8			17.5—58.2			6.6—13.8
О. lacteum	7.5 ± 0.3	3.4	77	133 ± 17	156	20	0.32 ± 0.05	0.63	33	16.5 ± 0.6	6.5	29	24.7 ± 4.1	49	79	11.1 ± 1.3	7.2	43
	5.5—8.9			50—206			0.11—0.73			12.3—18.8			9.0—58.0			6.6—13.8
D. octaedra	6.5 ± 0.1	3.7	84	150 ± 14	316	41	0.21 ± 0.03	0.67	35	14.2 ± 0.7	22.7	100	25.9 ± 1.6	46	74	7.9 ± 0.8	8.5	50
	4.8—8.5			40—356			0.01—0.67			2.9—25.6			10.0—56.0			4.5—13.0
E. tetraedra	6.4 ± 0.1	0.5	11	91 ± 14	50	6	0.14 ± 0.04	0.11	6	13.3 ± 1.4	4.9	22	41.3 ± 1.5	3	5	—	—	—
	6.1—6.6			67—117			0.07—0.18			10.9—15.8			40.0—43.0			—
По всем пробным площадкам	6.4 ± 0.0	4.4	—	209 ± 7	776	—	0.20 ± 0.01	1.89	—	14.6 ± 0.1	22.7	—	22.8 ± 0.5	62	—	9.4 ± 0.3	16.9	—
	4.5—8.9			24—800			0.01—1.89			2.9—25.6			3.0—65.3			3.0—20.0

Примечание. В процентах указано отношение размаха данных для вида к размаху данных по всем площадкам.

 

J. E. Satchell относит пашенных червей к «нетолерантным по отношению к кислотности почв» (1955). В долгосрочных исследованиях C.A. Edwards et al. установлено, что оптимальным диапазоном рН для пашенного червя был 5.0—6.0 (Edwards, Lofty, 1975 по Edwards, Arancon, 2022b). В нашем исследовании наибольшая численность вида отмечена в кислой и щелочной среде.

Оптимальный уровень влажности для вида составил 22—55 % (рис. 2д). По данным экспериментов, вид предпочитал почвы с влажностью 18—22 % (Daugbjerg, 1988), 20—30 % (Grant, 1955). Известно, что вид способен жить в чистой аэрированной воде 72—131 день без пищи и меньше 7 дней в неаэрированной воде (меньше всех по сравнению с другими исследуемыми видами) (Roots, 1956). Возможно, для пашенного червя лимитирующим фактором является не высокая влажность почв, а недостаток кислорода при избыточном увлажнении. Пашенный червь может выдерживать потери влаги тела до 63.5 % (Grant, 1955), неспособен переносить экстремальный дефицит влаги.

 

Рис. 2. Численность дождевых червей в зависимости от почвенных факторов (регрессионный анализ, R² — коэффициент аппроксимации).

 

Минимальная точка диапазона толерантности вида зависит от региона исследований (Edwards, Arancon, 2022b). В Европе пашенный червь впадает в диапаузу при влажности 25—30 %, при более низкой влажности почв погибает, а в районах инвазий минимальное значение влажности, переносимой пашенным червем, снижается до 15 % в Аргентине (Ljungström et al., 1973), до 10 % на юге Австралии (Buckerfield, 1992). На юге Западной Сибири минимум толерантности по влажности почв у пашенного червя также опускается по сравнению с исходными популяциями до 7 % (рис. 2д).

Диапазон толерантности пашенного червя к температуре почв представлен на рис. 2, В. Оптимум температур для вида составлял +10…+17 °C. Эти данные согласуются с лабораторными исследованиями, в которых оптимальными температурами для роста вида были +10…+15 °C (Daugbjerg, 1988) и +12 °C (Graff, 1953). Максимальное значение температуры почв для жизнедеятельности пашенного червя в нашем исследовании (+25 °C) подтверждает данные о смертности вида после 48 часов при температуре почв +26 °C (Edwards, Arancon, 2022b).

При корреляционном анализе численности пашенного червя и характеристик почв наибольшая положительная корреляция была отмечена с количеством органического вещества в почве (r = 0.41, n = 118, p < 0.01) (рис. 2а). Влияние количества органического вещества на численность пашенного червя подтверждается исследованием полей с внесением навоза и без добавления органических удобрений (Edwards, Arancon, 2022b). Также значимы были корреляции с плотностью почв (r = –0.26, n = 118, p < 0.01), электропроводностью (косвенный показатель уровня засоления почв) (r = –0.23, n = 118, p < 0.05) и влажностью почв (r = –0.26, n = 118, p < 0.01). У неполовозрелых пашенных червей увеличение плотности почв значимо снижало численность (р < 0.05). Половозрелые особи, благодаря активной роющей деятельности, вероятнее всего, сами уменьшали плотность почв, что подтверждается данными многочисленных исследований, рассматриваемых в обзоре C.A. Edwards и N.Q. Arancon (2022a). С ростом электропроводности (засоленности) почв численность пашенного червя снижалась.

Розовая апорректода встречена в четырех точках естественных лесных сообществ: около Бухтарминского водохранилища, около г. Павлодара и в Тарском районе, в пойме малых рек Крапивки и Абросимовки (рис. 1). Вид занимает второе место по средней численности (табл. 2).

Численность розовой апорректоды зависела от фактора «тип ландшафта» (p = 0.01). Вид отсутствовал в горных ландшафтах и на равнине. В пойме численность вида была 8 ± 3/0—256 особей/м². Вид не обнаружен в лесах всех природных зон, кроме интразональных лесов. Влияние фактора «тип леса» (биотопа) на численность розовой апорректоды было значимым (p = 0.000001), критерий Тьюки показал отличие кленовников от всех других биотопов (p = 0.0002). Из табл. 1 видно, что вид приурочен только к правому берегу р. Иртыш и только к кленовым лесам, если не учитывать сообщества лугов. Клен ясенелистный (Acer negundo L.) — инвазивный вид, внесенный в Черную книгу флоры Средней России (Виноградова и др., 2009) и Черную книгу флоры Сибири (2016). Вероятно, есть связь в распространении двух инвазивных видов.

Максимальная численность вида была отмечена в осенний период (14 ± 4/0—256 особей/м²), что превышало показатель в летний период в 3.8 раза (p = 0.01), а в весенний период — в 108 раз (p = 0.01).

На распределение численности значимое влияние оказывал фактор «глубина обитания» (p = 0.004), но критерий Тьюки не выявил значимых попарных различий (p > 0.05). В слое почв на глубине 0—10 см численность вида составила 11 ± 3/0—256 особей/м², в 10—20 см — 7 ± 3/0—448 особей/м², в 20—50 см — 0.8 ± 0.5/0—48 особей/м².

Розовая апорректода обладает средними диапазонами толерантности по отношению ко всем эдафическим факторам (табл. 2) — 40—60 % от общего размаха данных по всем площадкам. Наибольший диапазон характерен для плотности почв местообитаний, затем для влажности почв и рН.

Вид обитал в почвах с влажностью от 18 до 55 %, достигая максимальной численности при 24—27 %. Этот диапазон находится в пределах оптимума для вида, по данным Ch. Lavelle (1998), равного 14—26 %, но значительно уже его.

Зависимость численности вида от величины рН почв представлена на рис. 2б. Зона оптимума рН для розовой апорректоды в естественных лесных сообществах располагалась в пределах 5.4—7.5. В литературных источниках данные по этому вопросу противоречивы. L. Falco et al. (2015) отмечали связь вида с низким рН при изучении агроценозов, залежей и пастбищ. J. E. Satchell относит розовую апорректоду к «нетолерантным по отношению к кислотности почв» (1955) на основании экспериментальных исследований в Park Grass при внесении удобрений и навоза. C.A. Edwards et al. при исследованиях на той же экспериментальной площадке выявили, что оптимальным диапазоном рН для вида был 5.0—6.0 (Edwards, Lofty, 1975 по Edwards, Arancon, 2022b). Поскольку L. Falco et al. (2015) отмечали обитание вида на пастбищах, вероятно, низкий рН обеспечивался большим содержанием навоза. Возможно, вид достаточно толерантен к кислотности и предпочтение рН связано с влиянием дополнительных факторов.

Оптимум вида по отношению к содержанию органического вещества составил 5.5—12.5 %. Вид предпочитает местообитания, богатые органикой.

По размаху значений электропроводности почв розовая апорректода уступает только аборигенному виду — E. n. nordeskioldi (табл. 2). Вид обладает устойчивостью к небольшому засолению почв, что косвенно подтверждают данные Т. С. Всеволодовой-Перель о том, что это единственный обитатель плакорной степи (Всеволодова-Перель, 1997). K. Bazri et al. (2013) отметили, что вид связан с почвой, обогащенной CaCO₃.

Корреляционный анализ не показал значимого влияния эдафических факторов на численность вида.

Малый красный выползок встречен в трех точках: около Бухтарминского водохранилища в кленовниках, ивняках и в березняках в окрестностях пос. Риддер Казахстана (рис. 1).

Численность малого красного выползка зависела от фактора «тип ландшафта» (p = 0.02). Вид отсутствовал в лесах низкогорья Алтая и на равнине, в среднегорье численность вида составила 1/0—50 особей/м², а в пойме — 2.1 ± 0.89/0—96 особей/м². Численность вида не зависела от природной зоны, но определялась типом леса (p = 0). Критерий Тьюки показал значимые различия между ивняками и всеми типами лесов (p < 0.00009), кроме кленовников, и между кленовниками и всеми типами лесов, кроме ивняков (табл. 1). Вид был отмечен только на правом берегу Иртыша (1.1 ± 0.4/0—96 особей/м²). Значимого влияния фактора «глубина обитания» на численность вида не отмечено. Вид встречен по всей глубине. Численность на глубине 0—10 см составила 1.7 ± 0.9/0—96 особей/м², на глубине 10—20 см — 0.6 ± 0.3/0—32 особей/м², на глубине 20—50 см — 0.1/0—16 особей/м².

Малый красный выползок характеризовался самыми узкими диапазонами толерантности к содержанию органического вещества в почве (табл. 2) и температуре почв по сравнению с другими видами. Вид обладает широким диапазоном толерантности по отношению к рН (75 %), средним по отношению к влажности (66 %) и органическому веществу (43 %) и узким диапазоном толерантности к плотности, температуре и электропроводности почв (18—25 %).

В исследовании вид обнаружен только в богатых по содержанию органического вещества, теплых, незасоленных почвах. Малый красный выползок избегал кислых почв (рН <5.6), встречаясь в слабокислых, нейтральных и щелочных. Известно, что вид предпочитает подстилку, корни растений и может концентрироваться в навозе (Edwards, Arancon, 2022b). Температурный оптимум для вида, по данным экспериментов, составляет от +15 до +20 °C (Daugbjerg 1988), от +15 до +18 °C (Graff, 1953), что близко к полученным данным — от +14 до +19 °C и ближе к видам, обитающим в компосте и навозе (Edwards, Arancon, 2022b). C. Klok et al. (2007), используя матричную модель при исследовании 12 типов почв в Голландии, установили, что увеличение кислотности почв оказывало негативное влияние на выживаемость малого красного выползка. J. E. Satchell относил вид к убиквистам (1955).

Значимых корреляций численности вида с эдафическими факторами не отмечено.

Молочный октолазий встречен на 5 % исследованных площадок (табл. 2). По результатам дисперсионного анализа установлено значимое влияние фактора «тип леса» (p = 0). Критерий Тьюки выявил значимую разницу между ивняками и всеми другими типами лесов (p = 0.00003). Максимальная численность отмечалась в ивняках (табл. 1). Вид был обнаружен также в кленовниках, березово-ивовых и смешанных лесах.

Численность в весенний период составила 0.14/0—13 особей/м², в летний — 0.04/0—6 особей/м², осенний — 2/0—175 особей/м².

Октолазий обладал узким диапазоном толерантности к плотности почв, предпочитая рыхлые почвы, средним диапазоном к температуре, электропроводности и содержанию органического вещества (табл. 2). Широкий диапазон толерантности отмечен по отношению к рН и влажности почв.

Выявлена положительная корреляция численности вида с рН (r = 0.70, n = 10, p < 0.05) и отрицательная с содержанием органического вещества (r = –0.81, n = 10, p < 0.05). Вид более многочислен в щелочных почвах (рис. 2г).

Эйзениелла четырехгранная отмечена на 2 % площадок, менее всего вид распространен в Прииртышье и имеет самую низкую численность (табл. 1). Значимое влияние на численность вида оказывали факторы: «тип ландшафта» (p = 0.00001) и «природная зона» (p = 0.000009). Вид был встречен только на правом берегу Иртыша, в Среднегорье Рудного Алтая, в зоне черневой тайги, в осинниках в весенний период (табл. 1).

Эйзениелла четырехгранная обнаружена в условиях с самым маленьким размахом значений по всем почвенным факторам, кроме температуры (табл. 2).

Дендробена восьмигранная отмечена на 19 % площадок, имеет широкое географическое распространение (рис. 1), но низкую численность (табл. 1). По результатам дисперсионного анализа значимо влияет на численность дендробены только фактор «тип ландшафта» (p = 0.001). Вид не обнаружен в горных ландшафтах. Численность в пойме составила 4 ± 1/0—112 особи/м², что в 5.9 раза выше, чем на равнине (p = 0.007). Вид встречен на обоих берегах реки Иртыш во все вегетационные сезоны во всех зонах, кроме черневой тайги и горной подтайги, а также зоны хвойных лесов, в большинстве типов леса, кроме мертвопокровных липняков и высокотравных сосняков.

Вид обладал самым широким диапазоном толерантности относительно температуры почв и средними диапазонами толерантности (35—84 %) (табл. 2). Численность вида максимальна в слабокислых почвах лесных сообществ и минимальна в щелочных (рис. 2е). Отмечена значимая отрицательная корреляция численности вида и плотности почв (r = –0.42, n = 40, p < 0.01).

Визуализация диапазонов толерантности видов к почвенным факторам методом главных компонент (PCA) представлена на рис. 3. Главная компонента 1 описывает 41.63 % данных. С ней максимально коррелирует рН (0.92), электропроводность почв (0.59), влажность почв (0.42). Главная компонента 2 охватывает 25.02 % данных. С ней в наибольшей степени коррелирует плотность почв (0.67), влажность (–0.62) и температура почв (0.59), гумус (–0.40). Из рис. 3 видно, что диапазоны толерантности аборигенного вида — E. n. nordenskioldi и E. n. pallida и европейских видов-вселенцев пересекаются, но есть отличия по ширине диапазона.

 

Рис. 3. Диапазоны толерантности видов дождевых червей к почвенным факторам (PCA-анализ). РС1 — главная компонента 1, PC2 — главная компонента 2. Длина вектора соответствует величине корреляции эдафического фактора с главными компонентами. Плоскости отражают диапазоны толерантности видов дождевых червей по совокупности эдафических факторов.

 

Выявлены значимые корреляции между распространением видов дождевых червей и шириной диапазонов толерантности к содержанию органического вещества в почве (рис. 4а) и к плотности почв (рис. 4б).

 

Рис. 4. Корреляция встречаемости видов дождевых червей и ширины диапазонов толерантности видов: а) — к плотности почв, кг/м³; б) — к содержанию органического вещества, %.

 

Таким образом, европейские виды-вселенцы широко распространились в Прииртышье на юге Западной Сибири — от Бухтарминского водохранилища (Казахстан) до г. Тобольска (РФ, Тюменская область) на 1450 км. Наибольшая встречаемость и широта распространения характерны для двух видов: пашенного червя и дендробены восьмигранной.

Первичный ареал европейских видов-вселенцев до начала голоцена находился на юге Западной Европы и был ограничен территорией, не подвергавшейся оледенению (Hendrix et al., 2008). За пределы этой зоны смогли выйти всего около 20 из 400 видов, часть из них оказалась на территории Европейской России и Сибири. В Западной Сибири и в Прииртышье распространены 2 генетические линии пашенного червя — линия 2 и 3 (Шеховцов и др., 2017). Линия 2 распространена по всей Европе, включая европейскую часть России; линия 3 в европейской части России отсутствует, но есть в Западной Европе (Shekhovtsov et al., 2016). Обе линии характеризуются снижением уровня генетической изменчивости по сравнению с европейскими популяциями. Например, линия 3 в азиатской части России представлена всего 3 гаплотипами, а в Белоруссии их 8 (Шеховцов и др., 2017). Видимо, вид попал в Западную Сибирь 2 путями: постепенным расширением ареала на восток и путем внедрения (3 линия) из Западной Европы. Судя по накопленной изменчивости, внедрение произошло около 200 лет назад (Shekhovtsov et al., 2016). С тех пор вид широко распространился. В кадастре и определителе дождевых червей фауны России указано, что вид «в азиатской части РФ встречается преимущественно на окультуренных почвах вблизи населенных пунктов» (Всеволодова-Перель, 1997, с. 21). Для Западной Сибири в кадастре указано всего три точки находок: окрестности Тюмени на лугах (сборы Голосовой), черта г. Тобольска (Малевич, 1956 по Всеволодова-Перель, 1997) и Академгородок Новосибирска (Всеволодова-Перель, 1997). Б. Р. Стриганова и Н. М. Порядина (2005) в монографии по животному населению почв бореальных лесов Западной Сибири (сборы проводились в Тюменской области в 1980—1990 гг.) указывают присутствие вида на лугах южной тундры плотностью 0.8 особей/м², полях картофеля в южной тайге — 0.3 особей/м². В подтайге, по данным авторов, вид отсутствовал (Стриганова, Порядина, 2005), в лесостепи встречался только в березняках (1.6 особей/м²), а также обнаружен на полях картофеля (2.4 особей/м²). В публикациях 2010 г. вид отмечен в березово-разнотравных лесах и вырубках г. Тобольска по сборам в период с 2007 по 2009 гг. (Голованова, Наконечный, 2010) и в Ишимской равнине северной лесостепи, центральной и южной лесостепи в березняках и на плакорных и пойменных лугах в сборах 2005—2009 гг. (Голованова, 2010). Дальнейшие исследования с 2009 по 2018 гг. в Омской области (Голованова и др., 2020; Князев и др., 2022) выявили лидерство вида по численности (15—74 %) в южно-таежных и лесостепных ландшафтах. Таким образом, исследования 2018, 2022, 2023 гг. показали современное распространения вида из синантропных местообитаний и агроценозов в естественные ландшафты. Видимо, распространение могло начаться с синантропных местообитаний, а затем захватить распаханные луга, близлежащие колки и пойменные луга и леса. В настоящее время пашенный червь отмечен в большинстве типов лесов Прииртышья как в интразональных ландшафтах, так и на плакоре. Большее распространение и численность в пойме может свидетельствовать о гидрохории вида. Подобный путь описан для вселенцев из Рудного Алтая в равнинной части Западной Сибири (Golovanova et al., 2021). Вид имеет широкий диапазон толерантности относительно большинства факторов, что может способствовать дальнейшему распространению его в лесах Западной Сибири. Диапазон толерантности к влажности шире, чем указано в литературных данных по минимальной точке, а по температуре немного шире зона оптимума, что установлено в экспериментальных данных, как описано выше. Это доказывает, что исследовано достаточное количество пробных площадок с максимальным охватом условий обитания, чтобы выявить диапазон толерантности вида (рис. 2в, д). Для фактора «количество органического вещества почв» не выявлено уменьшения численности вида в зоне максимального пессимума. Также не определена зона минимального пессимума для фактора «электрическая проводимость почв». Вид более многочислен в незасоленных и богатых органикой местообитаниях, но может переносить и небольшое содержание солей, и низкое количество органики. Ограничивающих факторов для вида не установлено. Возможно, в местообитаниях со средней степенью засоления он будет уступать по численности более солеустойчивым видам, например розовой апорректоде и вселенцам из Рудного Алтая — E. ventripapillata Perel, 1985 (Golovanova et al., 2021).

Второй по степени распространения вид в Прииртышье, по данным нашего исследования, — дендробена восьмигранная. Вид представлен на территории России одной генетической линией (Шеховцов, 2023), но несколькими хромосомными расами (Межжерин и др., 2018). Видимо, распространение вида шло давно и постепенно с последующими закреплениями изменений хромосомного набора.

По данным И. В. Стебаева и В. В. Волковинцера (1964), вид отмечен в районе р. Омь. По кадастру-определителю в Западной Сибири дендробена восьмигранная найдена в районе Салехарда, на юге полуострова Ямал, а также на юге Западно-Сибирской низменности, по среднему течению р. Омь и вблизи крупных городов: Тюмени, Новосибирска, Томска (Всеволодова-Перель, 1997). В Тюменской области дендробена восьмигранная отмечена в лесотундре, южной тайге (ельники зеленомошные и сосняки кладониевые) и лесостепи (березняки и березово-осиновые колки). По данным С. Ю. Князева с соавторами (2022), вид, наряду с пашенным червем, является лидером в естественных ландшафтах Западной Сибири по численности. По нашим данным, вид отсутствует в горных ландшафтах. Здесь нишу подстилочных видов занимают представители азиатского по происхождению (Перель, 1985) рода Eisenia. Возможно два предположения: либо на равнинной части Западной Сибири дендробена восьмигранная оказалась более успешной, чем местные подстилочные виды, либо вид занял пустующую экологическую нишу. Изучение диапазонов толерантности вида показало, что для него характерен большой размах условий обитания по температуре почв и обитание на рыхлых почвах. Похоже, вид, обладая средним диапазоном толерантности к большинству факторов, широко распространился в местообитаниях с выраженной подстилкой и слабокислой средой. Проведение имитационного эксперимента с совместным обитанием дендробены восьмигранной и подстилочных видов E. sibirica, E. nana с использованием изотопного анализа поможет понять, занимают ли эти виды одну экологическую нишу.

Розовая апорректода в Западной Сибири представлена 2 линиями (E4 и E6) из 11, известных в Западной Европе, отличается самым низким нуклеотидным и гаплотипическим разнообразием в России (Shekhovtsov et al., 2020; Шеховцов, 2023). Предковый ареал вида находится между Корсикой и Балеарскими островами. В нем обитали 2 генетических линии, одна из которых (евросибирская) распространилась на север и восток. Внедрение в Западную Сибирь недавнее (Shekhovtsov et al., 2020). Т. С. Всеволодова-Перель считала находки вида в азиатской части России, в окрестностях Томска, ошибочными (1997). Б. Р. Стриганова и Н. М. Порядина отмечали вид в березняках лесостепи Тюменской области (2005). До 2018 г. нами розовая апорректода была обнаружена только в синантропных местообитаниях г. Омска, а теперь отмечена в пойменных лесах у Бухтарминского водохранилища, Павлодара и Тарского района. Это новые данные об ареале и местообитаниях вида для Западной Сибири. Вид имел достаточно широкий диапазон толерантности относительно электропроводности почв, уступая только аборигенному виду — E. n. nordeskioldi, встречен во влажных почвах с высоким содержанием органического вещества. В настоящее время вид приурочен к пойменным кленовникам правого берега р. Иртыш. Возможно, распространение вида в Прииртышье ограничится поймами.

Малый красный выползок представлен в России одной генетической линией из восьми, известных для Западной Европы, с низким нуклеотидным разнообразием (Шеховцов, 2023). Т. С. Всеволодова-Перель (1997) рассматривала нахождение вида в Сибири в устье Лены ошибочным. Б. Р. Стриганова и Н. М. Порядина (2005) отмечали вид в ольшаниках тундры, ельниках и березняках лесотундры, вырубках, липняках и агроценозах южной тайги, вырубке березняка, на лугах и заливных лугах лесостепи Тюменской области. В нашем исследовании в лесных сообществах Прииртышья вид отмечен только в трех точках в Казахстане, имеет узкий диапазон толерантности к содержанию органического вещества в почве и температуре почв. Данные имитационного эксперимента подтверждают (Golovanova et al., 2023) ограничение выживаемости вида пищевым ресурсом. Возможно, вид не распространится за пределы богатых органикой местообитаний.

Молочный октолазий в Западной Сибири представлен 2 линиями — L и S и отличается низким нуклеотидным разнообразием (Shekhovtsov et al., 2014; Шеховцов, 2023). Вид обладал довольно узким диапазоном толерантности по отношению к содержанию органического вещества и плотности почв и предпочитал щелочные почвы, что, возможно, помешало ему широко распространиться. До этого вид был отмечен для Тюменской области, для южной тайги и лесостепи (Всеволодова-Перель, 1997; Стриганова, Порядина, 2005). В естественных сообществах Прииртышья вид выявлен впервые.

Эйзениелла четырехгранная также обладает максимальным генетическим разнообразием на юге Западной Европы (De Sosa et al., 2017) и минимальным в местах внедрения (Bagheri et al., 2023). Вид сложно назвать вселенцем в Прииртышье, так как он отмечен только в горах Рудного Алтая.

Таким образом, наибольшую опасность для Западной Сибири представляет пашенный червь, для которого не выявлены ограничивающие факторы. Распространение вида от обитания в агроценозах до захвата всех типов лесов заняло не более 40 лет. Это может представлять угрозу для аборигенного E. n. pallida, принадлежащего к тому же морфо-экологическому типу и экологической группе (Перель, 1979). Этот подвид в настоящее время отмечен только на Алтае и севернее подтайги Омской области. Он обладает узким диапазоном толерантности и не встречается в пробах вместе с пашенным червем. По данным Т. С. Всеволодовой-Перель (1997), этот подвид был единственным собственно-почвенным видом на юге Западной Сибири.

Дендробена восьмигранная может стать угрозой для горных ландшафтов юга Западной Сибири, где нишу подстилочных видов занимают алтайские эндемики (Перель, 1985).

Распространение розовой апорректоды в Прииртышье, вероятнее всего, ограничится поймами. Вид также может представлять опасность для собственно-почвенных алтайских эндемиков.

Малый красный выползок ограничен местообитаниями, богатыми органикой. В настоящее время отмечено обитание вида в горных ландшафтах, причем в 2023 г. он зафиксирован в березняках в окрестностях Риддера — среднегорья Рудного Алтая, где в 2018 г. вид не был обнаружен. Малый красный выползок представляет угрозу для почвенно-подстилочных алтайских эндемиков. Также необходимо изучение последствий распространения вида для лесных экосистем Алтая.

Молочный октолазий предпочитает слабощелочные и щелочные почвы. Вероятно его дальнейшее распространение в лугово-черноземных почвах юга Западной Сибири.

Распространение эйзениеллы четырехгранной пока не представляет угрозы.

Диапазон толерантности аборигенного вида юга Западной Сибири — эйзении Норденшельда — полностью перекрывается инвазивными видами по всем эдафическим факторам (рис. 3). Среди европейских вселенцев к такой же экологической группе относится малый красный выползок. Не отмечена встречаемость обоих видов в одних и тех же пробах. В богатых органикой местообитаниях может обитать малый красный выползок. Совместное обитание эйзении Норденшельда с остальными инвазивными видами европейского происхождения, вероятно, объясняется разными экологическими нишами по питанию.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В лесах Прииртышья, как в пойме, так и на плакорах, в настоящее время в люмбрикофауне представлены виды — вселенцы европейского происхождения. Самое широкое распространение — от Бухтарминского водохранилища до Тобольска (1450 км) — отмечено для пашенного червя. Вид имеет широкий диапазон толерантности относительно большинства факторов, что может способствовать дальнейшему распространению его в лесах Западной Сибири. Также широко распространена, но не достигает значительной численности дендробена восьмигранная. Ограничивающие факторы для распространения не выявлены. Встречаемость этих двух видов выше, чем у аборигенного вида эйзении Норденшельда. Инвазивные виды: малый красный выползок и молочный октолазий — могут быть ограничены в своем распространении, по крайней мере, на плакорах содержанием органического вещества в почве. Эти виды, как и розовая апорректода, обнаружены лишь в нескольких точках, но на некоторых площадках с очень высокой численностью. Эйзениелла четырехгранная отличается самым узким диапазоном толерантности к большинству почвенных факторов и самой низкой встречаемостью.

В целом гипотеза о зависимости встречаемости видов от широты диапазона толерантности к эдафическим факторам подтвердилась в отношении органического вещества и плотности почв.

About the authors

E. V. Golovanova

Omsk State Pedagogical University; Omsk State University

Author for correspondence.
Email: nilseb@omgpu.ru
Russian Federation, Naberezhnaya Tukhachevskogo St. 14, Omsk, 644099; Mir Ave. 55a, Omsk, 644089

R. R. Romanchuk

Omsk State Pedagogical University; Omsk State University

Email: nilseb@omgpu.ru
Russian Federation, Naberezhnaya Tukhachevskogo St. 14, Omsk, 644099; Mir Ave. 55a, Omsk, 644089

V. E. Shcherbakov

Omsk State Pedagogical University; Omsk State University

Email: nilseb@omgpu.ru
Russian Federation, Naberezhnaya Tukhachevskogo St. 14, Omsk, 644099; Mir Ave. 55a, Omsk, 644089

S. Yu. Knyazev

Omsk State Pedagogical University

Email: nilseb@omgpu.ru
Russian Federation, Naberezhnaya Tukhachevskogo St. 14, Omsk, 644099

K. A. Babiy

Omsk State Pedagogical University

Email: nilseb@omgpu.ru
Russian Federation, Naberezhnaya Tukhachevskogo St. 14, Omsk, 644099

References

Supplementary files