Structural Basis for Interactions between Influenza A Virus M2 Proton Channel and Adamantane-Based Antiviral Drugs

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Influenza A virus pandemics still remain a threat to global health. One class of antiviral drugs, namely, inhibitors of the specific viral enzyme neuraminidase, is predominantly used in the fight against these pandemics. These antivirals include zanamivir (Relenza™) and oseltamivir (Tamiflu™). The viral resistance to this class of compounds steadily increases. The M2 proton channel of influenza A virus is an alternative clinically proven target for antiviral therapy. However, many circulating virus strains bear amino acid mutations in the M2 protein, causing resistance to drugs of the adamantane series, M2 blockers, such as rimantadine and amantadine. Consequently, inhibitors targeting mutants of the M2 channel are urgently needed for public biosafety and health. This review is devoted to structural-functional interactions used in practice and mediated by the action of experimental drugs on the protein target, the transmembrane domain of the influenza virus M2 proton channel. An analysis of the experimental and model structural data available in open access is presented.

About the authors

A. A. Lashkov

Shubnikov Institute of Crystallography of Federal Scientific Research Centre “Crystallography and Photonics,” Russian Academy of Sciences, 119333, Moscow, Russia

Email: alashkov83@gmail.com
Россия, Москва

T. M. Garaev

National Research Center for Epidemiology and Microbiology named after Honorary Academician N.F. Gamaleya

Email: tmgaraev@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-3651-5730

PhD in biology, leading researcher of the Laboratory of Molecular Diagnostics

Russian Federation, 123098, Moscow

S. V. Rubinsky

Shubnikov Institute of Crystallography of Federal Scientific Research Centre “Crystallography and Photonics,” Russian Academy of Sciences, 119333, Moscow, Russia

Email: alashkov83@gmail.com
Россия, Москва

V. R. Samygina

Shubnikov Institute of Crystallography of Federal Scientific Research Centre “Crystallography and Photonics,” Russian Academy of Sciences, 119333, Moscow, Russia; National Research Centre “Kurchatov Institute”, 123182, Moscow, Russia

Author for correspondence.
Email: alashkov83@gmail.com
Россия, Москва; Россия, Москва

References

  1. Thorlund K., Awad T., Boivin G. et al. // BMC Infect. Dis. 2011. V. 134. https://doi.org/10.1186/1471-2334-11-134
  2. Singh A., Soliman M. // Drug Des. Devel. Ther. 2015. V. 9. P. 4137. https://doi.org/10.2147/DDDT.S81934
  3. Lampejo T. // Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2020. V. 39 (7). P. 1201. https://doi.org/10.1007/s10096-020-03840-9
  4. Sriwilaijaroen N., Suzuki Y. // Proc. Jpn. Acad. B. Phys. Biol. Sci. 2012. V. 88 (6). P. 226.
  5. Ленева И.А., Гуськова Т.А. // Русский медицинский журнал. 2008. Т. 29 (16). С. 3.
  6. Leneva I.A., Russell R.J., Boriskin Y.S. et al. // Antiviral Res. 2009. V. 81 (2). P. 132. https://doi.org/10.1016/j.antiviral.2008.10.009
  7. WHO Guidelines for Pharmacological Management of Pandemic Influenza A(H1N1) 2009 and other Influenza Viruses. WHO Geneva, 2010. Part I.
  8. Centers for Disease Control and Prevention Recommendations. CS HCVG-15-FLU-107. 2018.
  9. Scott C., Griffin S. // J. Gen. Virol. 2015. V. 96 (8). P. 2000. https://doi.org/10.1099/vir.0.000201
  10. Wang J., Wu Y., Ma C. et al. // PNAS. 2013. V. 110 (4). P. 1315. https://doi.org/10.1073/pnas.1216526110
  11. Nieto-Torres J.L., Verdia-Baguena C., Castano-Rodriguez C. et al. // Viruses. 2015. V. 7. P. 3552. https://doi.org/10.3390/v7072786
  12. Liang R., Swanson J.M.J., Madsen J.J. et al. // PNAS. 2016. V. 113 (45). P. 6955. https://doi.org/10.1073/pnas.1615471113
  13. Duong-Ly K.C., Nanda V., Degrado W.F. et al. // Protein Sci. 2005. V. 14 (4). P. 856. https://doi.org/10.1110/ps.041185805
  14. Krejcova L., Michalek P., Hynek D. et al. // J. Metallomics Nanotechnol. 2015. V. 1. P. 13.
  15. Sakaguchi T., Leser G.P., Lamb R.A. // J. Cell. Biol. 1996. V. 133 (4). P. 733. https://doi.org/10.1083/jcb.133.4.733
  16. Ichinohe T., Pang I.K., Iwasaki A. // Nat. Immunol. 2010. V. 11 (5). P. 404. https://doi.org/10.1038/ni.1861
  17. Rossman J.S., Lamb R.A. // Virology. 2011. V. 411 (2). P. 229. https://doi.org/10.1016/j.virol.2010.12.003
  18. Mould J.A., Li H.C., Dudlak C.S. et al. // J. Biol. Chem. 2000. V. 275 (12). P. 8592. https://doi.org/10.1074/jbc.275.12.8592
  19. Tang Y., Zaitseva F., Lamb R.A. et al. // J. Biol. Chem. 2002. V. 277 (42). P. 39880. https://doi.org/10.1074/jbc.M206582200
  20. Miao Y., Fu R., Zhou H.X. et al. // Structure. 2015. V. 23 (12). P. 2300. https://doi.org/10.1016/j.str.2015.09.011
  21. Hu F., Luo W., Hong M. // Science. 2010. V. 330 (6003). P. 505. https://doi.org/10.1126/science.1191714
  22. Venkataraman P., Lamb R.A., Pinto L.H. // J. Biol. Chem. 2005. V. 280 (22). P. 21463. https://doi.org/10.1074/jbc.M412406200
  23. Acharya R., Carnevale V., Fiorin G. et al. // PNAS. 2010. V. 107 (34). P. 15075. https://doi.org/10.1073/pnas.1007071107
  24. Thomaston J.L., Alfonso-Prieto M., Woldeyes R.A. et al. // PNAS. 2015. V. 112 (46). P. 14260. https://doi.org/10.1073/pnas.1518493112
  25. Holsinger L.J., Nichani D., Pinto L.H. et al. // J. Virol. 1994. V. 68 (3). P. 1551. https://doi.org/10.1128/JVI.68.3.1551-1563.1994
  26. Rossman J.S., Jing X., Leser G.P. et al. // Cell. 2010. V. 142 (6). P. 902. https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.08.029
  27. Stouffer A.L., Acharya R., Salom D. et al. // Nature. 2008. V. 451. P. 596. https://doi.org/10.1038/nature06528
  28. Schnell J.R., Chou J.J. // Nature. 2008. V. 451. P. 591. https://doi.org/10.1038/nature06531
  29. Pielak R.M., Chou J.J. // Biomembranes. 2011. V. 1808 (2). P. 522. https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2010.04.15
  30. Arroyo M., Beare A.S., Reed S.E. et al. // J. Antimicrob. Chemother. 1975. V. 1 (4 Suppl). P. 87. https://doi.org/10.1093/jac/1.suppl_4.87
  31. Vorobjev Y.N. // J. Biomol. Struct. Dyn. 2020. V. 39 (7). P. 2352. https://doi.org/10.1080/07391102.2020.1747550
  32. Dobson J., Whitley R.J., Pocock S. et al. // Lancet. 2015. V. 385 (9979). P. 1729. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(14)62449-1
  33. Golan D.E., Armstrong E.J., Armstrong A.W. // Principles of pharmacology: the pathophysiologic basis of drug therapy. 4th ed. Philadelphia: Wolters Kluwer, 2017. P. 142, 199, 205t, 224t, 608, 698.
  34. Hay A.J., Wolstenholme A.J., Skehel J.J. et al. // EMBO J. 1985. V. 4. P. 3021. https://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1985.tb04038.x
  35. Wang C., Takeuchi K., Pinto L.H. et al. // J. Virol. 1993. V. 67 (9). P. 5585. https://doi.org/10.1128/jvi.67.9.5585-5594.1993
  36. Sansom M.S., Kerr I.D. // Protein Eng. 1993. V. 6 (1). P. 65. https://doi.org/10.1093/protein/6.1.65
  37. Duff K.C., Gilchrist P.J., Saxena A.M. et al. // Virology. 1994. V. 202 (1). P. 287. https://doi.org/10.1006/viro.1994.1345
  38. Gandhi C.S., Shuck K., Lear J.D. et al. // J. Biol. Chem. 1999. V. 274 (9). P. 5474. https://doi.org/10.1074/jbc.274.9.5474
  39. Cady S.D., Mishanina T.V., Hong M. // J. Mol. Biol. 2009. V. 385 (4). P. 1127. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2008.11.022
  40. Pielak R.M., Schnell J.R., Chou J.J. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2009. V. 106. P. 7379. https://doi.org/10.1073/pnas.0902548106
  41. Bright R.A., Medina M.J., Xu X. et al. // Lancet. 2005. V. 366 (9492). P. 1175. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(05)67338-2
  42. Дерябин П.Г., Гараев Т.М., Финогенова М.П. и др. // Вопросы вирусологии. 2019. Т. 64. Вып. 6. С. 268.
  43. Шибнев В.А., Гараев Т.М., Финогенова М.П. и др. // Химико-фармацевтический журнал. 2012. Т. 46. Вып. 1. С. 36.
  44. Дерябин П.Г., Гараев Т.М., Финогенова М.П. и др. // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2014. Т. 157 (1). С. 73.
  45. Garaev T.M., Odnovorov A.I., Lashkov A.A. et al. // Adv. Pharm. Bull. 2021. V. 11 (4). P. 700. https://doi.org/10.34172/apb.2021.079
  46. Thomaston J.L., Polizzi N.F., Konstantinidi A. et al. // J. Am. Chem. Soc. 2018. V. 140 (45). P. 15219. https://doi.org/10.1021/jacs.8b06741
  47. Thomaston J.L., Konstantinidi A., Liu L. et al. // Biochemistry. 2020. V. 59 (4). P. 627. https://doi.org/10.1021/acs.biochem.9b00971
  48. Thomaston J.L., Woldeyes R.A., Nakane T. et al. // PNAS. 2017. V. 114 (51). P. 13357. https://doi.org/10.1073/pnas.1705624114
  49. Thomaston J.L., Wu Y., Polizzi N. et al. // J. Am. Chem. Soc. 2019. V. 141 (29). P. 11481. https://doi.org/10.1021/jacs.9b02196

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2.

Download (76KB)
Indexing metadata
3.

Download (384KB)
Indexing metadata
4.

Download (1MB)
Indexing metadata
5.

Download (1MB)
Indexing metadata
6.

Download (3MB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».