Evolutionary Dynamics and Transcriptional Activity of Tc1/mariner Transposons of the Pacific Oyster Magallana gigas (Thunberg, 1793)

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

The Tc1/mariner DNA transposon superfamily is one of the most widespread among eukaryotes. This study investigates the evolutionary dynamics and transcriptional activity of Tc1/mariner elements in different individuals of the Pacific oyster Magallana (Crassostrea) gigas (Thunberg, 1793). Transcriptional analysis revealed that the transposase gene of more than half of Tc1/mariner transposons is expressed, sometimes at high levels. Cases of gene activity dependence on environmental conditions, developmental stages, and tissues were also identified. Data on evolutionary dynamics demonstrate that despite the presence of potentially functional copies in over half of Tc1/mariner transposons, only a few elements have shown transpositional activity in the recent past. The following scenarios are considered: 1) Tc1/mariner transposon activity in oysters is strongly suppressed by RNA interference, requiring more extreme and/or prolonged stress exposure to overcome this repression; 2) During evolution, oyster Tc1/mariner transposons accumulated mutations that did not visibly alter the protein sequence but impaired or inactivated DNA-binding and/or catalytic domains, leaving promoters active (transcription occurs) while rendering the transposase incapable of catalyzing transposition. Since some elements remain transcriptionally active, it is plausible that a combination of favorable factors could trigger transposition events. Studying the evolutionary dynamics of transposable elements (TEs) at the intraspecific level enhances our understanding of evolutionary mechanisms and population genetic structure.

作者简介

L. Puzakova

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas, Russian Academy of Sciences

Sevastopol, 299011 Russia

M. Puzakov

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas, Russian Academy of Sciences

Email: puzakov.mikh@yandex.ru
Sevastopol, 299011 Russia

Yu. Ulupova

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas, Russian Academy of Sciences

Sevastopol, 299011 Russia

A. Osipova

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas, Russian Academy of Sciences

Sevastopol, 299011 Russia

参考

  1. Frost L.S., Leplae R., Summers A.O., Toussaint A. Mobile genetic elements: The agents of open source evolution // Nat. Rev. Microbiol. 2005. V. 3. № 9. P. 722–732. https://doi.org/10.1038/nrmicro1235
  2. Kidwell M.G., Lisch D.R. Perspective: Transposable ele- ments, parasitic DNA, and genome evolution // Evolution. 2001. V. 55. № 1. P. 1–24. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2001.tb01268.x
  3. Gao B., Wang Y., Diaby M. et al. Evolution of pogo, a separate superfamily of IS630-Tc1-mariner ransposons, revealing recurrent domestication events in vertebrates // Mobile DNA. 2020. V. 11. P. 25. https://doi.org/10.1186/s13100-020-00220-0
  4. Kidwell M.G. Transposable elements and the evolution of genome size in eukaryotes // Genetica. 2002. V. 115. № 1. P. 49–63. https://doi.org/10.1023/a:1016072014259
  5. Guo B., Zou M., Gan X., He S. Genome size evolution in pufferfish: An insight from BAC clone-based Diodon holocanthus genome sequencing // BMC Genomics. 2010. V. 11. https://doi.org/10.1186/1471-2164-11-396
  6. De Koning A.P., Gu W., Castoe T.A. et al. Repetitive elements may comprise over two-thirds of the human genome // PLoS Genet. 2011. V. 7. № 12. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002384
  7. Bourque G., Burns K.H., Gehring M. et al. Ten things you should know about transposable elements // Genome Biology. 2018. V. 19. № 1. P. 199. https://doi.org/10.1186/s13059-018-1577-z
  8. Piacentini L., Fanti L., Specchia V. et al. Transposons, environmental changes, and heritable induced phenotypic variability // Chromosoma. 2014. V. 123. № 4. P. 345–354. https://doi.org/10.1007/s00412-014-0464-y
  9. Koga A., Iida A., Hori H. et al. Vertebrate DNA transposon as a natural mutator: The medaka fish Tol2 element contributes to genetic variation without recognizable traces // Mol. Biol. Evol. 2006. V. 23. № 7. P. 1414–1419. https://doi.org/10.1093/molbev/msl003
  10. Timmons C.M., Shazib S.U.A., Katz L.A. Epigenetic influences of mobile genetic elements on ciliate genome architecture and evolution // J. Eukaryot. Microbiol. 2022. V. 69. № 5. https://doi.org/10.1111/jeu.12891
  11. Sinzelle L., Izsvák Z., Ivics Z. Molecular domestication of transposable elements: From detrimental parasites to useful host genes // Cell. Mol. Life Sci. 2009. V. 66. № 6. P. 1073–1093. https://doi.org/10.1007/s00018-009-8376-3
  12. Kojima K.K. Structural and sequence diversity of eukaryotic transposable elements // Genes Genet. Syst. 2020. V. 94. P. 233–252. https://doi.org/10.1266/ggs.18-00024
  13. Подгорная О.И., Галактионов Н.К. Мобильные элементы как потенциальные векторы горизонтального переноса генетической информации в системах паразит–хозяин // Труды ЗИН. 2009. V. 313. № 3. P. 283–296. https://doi.org/10.31610/trudyzin/2009.313.3.283
  14. Feschotte C., Pritham E.J. DNA transposons and the evolution of eukaryotic genomes // Annu. Rev. Genet. 2007. V. 41. P. 331–368. https:// doi.org/10.1146/annurev.genet.40.110405. 090448
  15. Diaby M., Guan Z., Shi S. et al. Revisiting the Tigger transposon evolution revealing extensive involvement in the shaping of mammal genomes // Biology. 2022. V. 11. № 6. https://doi.org/10.3390/biology11060921
  16. Tellier M., Bouuaert C.C., Chalmers R. Mariner and the ITm superfamily of transposons // Microbiol. Spectr. 2015. V. 3. № 2. https:// doi.org/10.1128/microbiolspec.MDNA3- 0033-2014
  17. Shi S., Puzakov M., Guan Z. et al. Prokaryotic and eukaryotic horizontal transfer of Sailor (DD82E), a new superfamily of IS630-Tc1-Mariner DNA transposons // Biology (Basel). 2021. V. 10. № 10. https://doi.org/10.3390/biology10101005
  18. Shi S., Puzakov M.V., Puzakova L.V. et al. Hiker, a new family of DNA transposons encoding transposases with DD35E motifs, displays a distinct phylogenetic relationship with most known DNA transposon families of IS630-Tc1-mariner (ITm) // Mol. Phylogenet. Evol. 2023. V. 188. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2023.107906
  19. Пузаков М.В., Пузакова Л.В. Структура и эволюция ДНК-транспозонов надсемейства L31 двустворчатых моллюсков // Мол. биология. 2024. T. 58. № 1. С. 54–72. https://doi.org/10.31857/S0026898424010051
  20. Пузакова Л.В., Пузаков М.В., Пузакова П.М. L31-транспозоны шестилучевых кораллов (Hexacorallia): распространение, разнообразие и эволюция // Генетика. 2024. Т. 60. № 6. С. 22–30. https://doi.org/10.31857/S0016675824060027
  21. Liu Y., Zong W., Diaby M. et al. Diversity and evolution of pogo and Tc1/mariner transposons in the Apoidea genomes // Biology. 2021. V. 10. https://doi.org/10.3390/biology10090940
  22. Wang S., Diaby M., Puzakov M. et al. Divergent evolution profiles of DD37D and DD39D families of Tc1/mariner transposons in eukaryotes // Mol. Phylogenet. Evol. 2021. V. 161. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2021.107143
  23. Dupeyron M., Baril T., Bass C., Hayward A. Phylo- genetic analysis of the Tc1/mariner superfamily reveals the unexplored diversity of pogo-like elements // Mobile DNA. 2020. V. 11. P. 21. https://doi.org/10.1186/s13100-020-00212-0
  24. Ivics Z., Hackett P.B., Plasterk R.H., Izsvák Z. Molecular reconstruction of Sleeping Beauty, a Tc1-like transposon from fish, and its transposition in human cells // Cell. 1997. V. 91. № 4. P. 501–510. https://doi.org/10.1016/s0092-8674(00)80436-5
  25. Plasterk R.H., Izsvák Z., Ivics Z. Resident aliens: The Tc1/mariner superfamily of transposable elements // Trends in Genetics. 1999. V. 15. № 8. P. 326–332. https://doi.org/10.1016/s0168-9525(99)01777-1
  26. Shao H., Tu Z. Expanding the diversity of the IS630-Tc1-mariner superfamily: Discovery of a unique DD37E transposon and reclassification of the DD37D and DD39D transposons // Genetics. 2001. V. 159. № 3. P. 1103–1115. https://doi.org/10.1093/genetics/159.3.1103
  27. Zhang H.H., Li G.Y., Xiong X.M. et al. TRT, a vertebrate and protozoan Tc1-like transposon: Сurrent activity and horizontal transfer // Genome Biol. and Evol. 2016. V. 8. № 9. P. 2994–3005. https://doi.org/10.1093/gbe/evw213
  28. Shen D., Gao B., Miskey C. et al. Multiple invasions of visitor, a DD41D family of Tc1/mariner transposons, throughout the evolution of vertebrates // Genome Biol. and Evol. 2020. V. 12. № 7. P. 1060–1073. https://doi.org/10.1093/gbe/evaa135
  29. Пузаков М.В., Пузакова Л.В. Распространенность, разнообразие и эволюция ДНК-транспозонов L18 (DD37E) в геномах стрекающих (Cnidaria) // Мол. биология. 2022. T. 56. № 3. C. 476–490. https://doi.org/10.31857/S0026898422030120
  30. Xiang K., Puzakov M., Shi S. et al. Mosquito (MS), a DD37E family of Tc1/Mariner, displaying a distinct evolution profile from DD37E/TRT and DD37E/L18 // Genes. 2023. V. 14. № 7. https://doi.org/10.3390/genes14071379
  31. Bleykasten-Grosshans C., Fabrizio R., Friedrich A., Schacherer J. Species-wide transposable element repertoires retrace the evolutionary history of the Saccharomyces cerevisiae host // Mol. Biol. Evol. 2021. V. 38. № 10. P. 4334–4345. https://doi.org/10.1093/molbev/msab171
  32. Bleykasten-Grosshans C., Neuvéglise C. Transposable elements in yeasts // Comptes Rendus Biol. 2011. V. 334. № 8–9. P. 679–686. https://doi.org/10.1016/j.crvi.2011.05.017
  33. Пузакова Л.В., Пузаков М.В. Zvezda – новое подсемейство Tc1-подобных транспозонов в геномах Asterozoa // Генетика. 2022. Т. 58. № 2. С. 137–147. https://doi.org/10.31857/S001667582201009X
  34. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Shi S., Cheresiz S.V. maT and mosquito transposons in cnidarians: Evolutionary history and intraspecific differences // Funct. and Integr. Genomics. 2023. V. 23. № 3. P. 15. https://doi.org/10.1007/s10142-023-01175-0
  35. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Cheresiz S.V. An analysis of IS630/Tc1/mariner transposons in the genome of a Pacific oyster, Crassostrea gigas // J. Mol. Evol. 2018. V. 86. № 8. P. 566–580. https://doi.org/10.1007/s00239-018-9868-2
  36. Altschul S.F., Madden T.L., Schäffer A.A. et al. Gapped BLAST and PSI-BLAST: A new generation of protein database search programs // Nucl. Acids Res. 1997. V. 25. № 17. P. 3389–3402. https://doi.org/10.1093/nar/25.17.3389
  37. Yamada K.D., Tomii K., Katoh K. Application of the MAFFT sequence alignment program to large data-reexamination of the usefulness of chained guide trees // Bioinform. 2016. V. 32. № 21. P. 3246–3251. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btw412
  38. Okonechnikov K., Golosova O., Fursov M. Unipro UGENE: A unified bioinformatics toolkit // Bioinform. 2012. V. 28. № 8. P. 1166–1167. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts091
  39. Bray N.L., Pimentel H., Melsted P., Pachter L. Near-optimal probabilistic RNA-seq quantification // Nat. Biotechnol. 2016. V. 34. № 5. P. 525–527. https://doi.org/10.1038/nbt.3519
  40. Almeida M.V., Vernaz G., Putman A.L., Miska E.A. Taming transposable elements in vertebrates: From epigenetic silencing to domestication // Trends in Genet. 2022. V. 38. № 6. P. 529–553. https://doi.org/10.1016/j.tig.2022.02.009
  41. Loubalova Z., Konstantinidou P., Haase A.D. Themes and variations on piRNA-guided transposon control // Mobile DNA. 2023. V. 14. № 1. P. 10. https://doi.org/10.1186/s13100-023-00298-2
  42. Юрченко Н.Н., Коваленко Л.В., Захаров И.К. Мобильные генетические элементы: нестабильность генов и геномов // Вавил. журн. генетики и селекции. 2011. V. 15. № 2. P. 261–270.
  43. Grundy E.E., Diab N., Chiappinelli K.B. Transposable element regulation and expression in cancer // The FEBS J. 2022. V. 289. № 5. P. 1160–1179. https://doi.org/10.1111/febs.15722
  44. Schwarz R., Koch P., Wilbrandt J., Hoffmann S. Locus-specific expression analysis of transposable elements // Brief. Bioinform. 2022. V. 23. № 1. https://doi.org/10.1093/bib/bbab417

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».