Repetitive Sequences in the Anthrax Pathogen Genome – Use in Molecular Epidemiology and Influence on the Structure of Encoded Proteins

Мұқаба

Дәйексөз келтіру

Толық мәтін

Ашық рұқсат Ашық рұқсат
Рұқсат жабық Рұқсат берілді
Рұқсат жабық Тек жазылушылар үшін

Аннотация

The genome of the anthrax pathogen Bacillus anthracis, like the genomes of other organisms, contains tandem repeat loci of different sizes: from single-nucleotide to large repetitive regions encoding repeats of several dozen amino acids. Tandem repeats are characterized by an increased mutation rate, which changes the number of repeats in tandem. Many repeats are located inside the open reading frames, and if the repeat size is a multiple of three nucleotides, changing the number of repeats does not shift the frame, but changes the amino acid sequence of the corresponding proteins and may even have an adaptive advantage. Most of the proteins corresponding to the open reading frames, for which a functional role is known, are more or less related to the surface structures of the bacterial cell of B. anthracis. This review provides an analysis of the literature from different years, which describes tandem repeats in the genes and proteins encoded by them for the causative agent of anthrax and their possible effect on the phenotype.

Негізгі сөздер

Авторлар туралы

Yu. Goncharova

State Research Center for Applied Microbiology and Biotechnology of Rospotrebnadzor

Email: iulia.belay@yandex.ru
Moscow oblast, Obolensk, 142279 Russia

V. Timofeev

State Research Center for Applied Microbiology and Biotechnology of Rospotrebnadzor

Moscow oblast, Obolensk, 142279 Russia

Әдебиет тізімі

  1. Le Flèche P., Hauck Y., Onteniente L. et al. A tandem repeats database for bacterial genomes: application to the genotyping of Yersinia pestis and Bacillus anthracis // BMC Microbiol. 2001. V. 1. № 2. https://doi.org/10.1186/1471-2180-1-2
  2. Keim P., Gruendike J.M., Klevytska A.M. et al. The genome and variation of Bacillus anthracis // Mol. Aspects Med. 2009. V. 30. № 6. P. 397–405. https://doi.org/10.1016/j.mam.2009.08.005
  3. Bacterial variable number tandem repeats // Brenner's Encyclopedia of Genetics (Second Edition) / Еds Maloy S., Hughes K. Acad. Press, 2013. P. 274–276. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-374984-0.01630-2
  4. Van Belkum A., Scherer S., van Leeuwen W. et al. Variable number of tandem repeats in clinical strains of Haemophilus influenzae // Infect. Immun. 1997. V. 65. № 12. P. 5017–5027. https://doi.org/10.1128/iai.65.12.5017-5027.1997
  5. Frothingham R., Meeker-O'Connell W.A. Genetic diversity in the Mycobacterium tuberculosis complex based on variable numbers of tandem DNA repeats // Microbiology. 1998. V. 144. Pt. 5. P. 1189–1196. https://doi.org/10.1099/00221287-144-5-1189
  6. Adair D.M., Worsham P.L., Hill K.K. et al. Diversity in a variable-number tandem repeat from Yersinia pestis // J. Clin. Microbiol. 2000. V. 38. № 4. P. 1516–1519. https://doi.org/10.1128/JCM.38.4.1516-1519.2000
  7. Keim P., Price L.B., Klevytska A.M. et al. Multiple-locus variable-number tandem repeat analysis reveals genetic relationships within Bacillus anthracis // J. Bacteriol. 2000. V. 182. № 10. P. 2928–2936. https://doi.org/10.1128/JB.182.10.2928-2936.2000
  8. Fleischmann R.D., Adams M.D., White O. et al. Whole-genome random sequencing and assembly of Haemophilus influenzae Rd // Science. 1995. V. 269. № 5223. P. 496–512. https://doi.org/10.1126/science.7542800
  9. Le Flèche P., Fabre M., Denoeud F. et al. High resolution, on-line identification of strains from the Mycobacterium tuberculosis complex based on tandem repeat typing // BMC Microbiol. 2002. V. 2. https://doi.org/10.1186/1471-2180-2-37
  10. Ciammaruconi A., Grassi S., De Santis R. et al. Fieldable genotyping of Bacillus anthracis and Yersinia pestis based on 25-loci Multi Locus VNTR analysis // BMC Microbiol. 2008. V. 8. https://doi.org/10.1186/1471-2180-8-21
  11. Pourcel C., André-Mazeaud F., Neubauer H. et al. Tandem repeats analysis for the high resolution phylogenetic analysis of Yersinia pestis // BMC Microbiol. 2004. V. 4. https://doi.org/10.1186/1471-2180-4-22
  12. Van Ham S.M., van Alphen L., Mooi F.R. et al. Phase variation of H. influenzae fimbriae: Transcriptional control of two divergent genes through a variable combined promoter region // Cell. 1993. V. 73. № 6. P. 1187–1196. https://doi.org/10.1016/0092-8674(93)90647-9
  13. Weiser J.N., Love J.M., Moxon E.R. The molecular mechanism of phase variation of H. influenzae lipopolysaccharide // Cell. 1989. V. 59. № 4. P. 657–665. https://doi.org/10.1016/0092-8674(89)90011-1
  14. Moxon E.R., Rainey P.B. Pathogenic bacteria: The wisdom of their genes // Ecology of Pathogenic Bacteria. Amsterdam, Netherlands: Royal Dutch Acad. Sci., 1995. P. 255–268.
  15. Wilton J.L., Scarman A.L., Walker M.J. et al. Reiterated repeat region variability in the ciliary adhesin gene of Mycoplasma hyopneumoniae // Microbiology. 1998. V. 144. Pt. 7. P. 1931–1943. https://doi.org/10.1099/00221287-144-7-1931
  16. Wang G., Ge Z., Rasko D.A. et al. Lewis antigens in Helicobacter pylori: Biosynthesis and phase variation // Mol. Microbiol. 2000. V. 36. № 6. P. 1187–1196. https://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2000.01934.x
  17. Bayliss C.D., Field D., Moxon E.R. The simple sequence contingency loci of Haemophilus influenzae and Neisseria meningitidis // J. Clin. Invest. 2001. V. 107. № 6. P. 657–662. https://doi.org/10.1172/JCI12557
  18. Van Belkum A. Tracing isolates of bacterial species by multilocus variable number of tandem repeat analysis (MLVA) // FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2007. V. 49. № 1. P. 22–27. https://doi.org/10.1111/j.1574-695X.2006.00173.x
  19. Rivas J.M., Speziale P., Patti J.M., Höök M. MSCRAMM – targeted vaccines and immunotherapy for staphylococcal infection // Curr. Opin. Drug Discov. Devel. 2004. V. 7. № 2. P. 223–227.
  20. Bessen D., Jones K.F., Fischetti V.A. Evidence for two distinct classes of streptococcal M protein and their relationship to rheumatic fever // J. Exp. Med. V. 1989. V. 169. № 1. P. 269–283. https://doi.org/10.1084/jem.169.1.269
  21. Madoff L.C., Michel J.L., Gong E.W. et al. Group B streptococci escape host immunity by deletion of tandem repeat elements of the alpha C protein // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1996. V. 93. № 9. P. 4131–4136. https://doi.org/10.1073/pnas.93.9.4131
  22. Schupp J.M., Klevytska A.M., Zinser G. et al. VrrB, a hypervariable open reading frame in Bacillus anthracis // J. Bacteriol. 2000. V. 182. № 14. P. 3989–3997. https://doi.org/10.1128/JB.182.14.3989-3997.2000
  23. Frénay H.M., Bunschoten A.E., Schouls L.M. et al. Molecular typing of methicillin-resistant Staphylococcus aureus on the basis of protein A gene polymorphism // Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 1996. V. 15. № 1. P. 60–64. https://doi.org/10.1007/BF01586186
  24. Stern A., Meyer T.F. Common mechanism controlling phase and antigenic variation in pathogenic neisseriae // Mol. Microbiol. 1987. V. 1. № 1. P. 5–12. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.1987.tb00520.x
  25. Weiser J.N., Maskell D.J., Butler P.D. et al. Characterization of repetitive sequences controlling phase variation of Haemophilus influenzae lipopolysaccharide // J. Bacteriol. 1990. V. 172. № 6. P. 3304–3309. https://doi.org/10.1128/jb.172.6.3304-3309.1990
  26. Van Putten J.P. Phase variation of lipopolysaccharide directs interconversion of invasive and immuno-resistant phenotypes of Neisseria gonorrhoeae // EMBO J. 1993. V. 12. № 11. P. 4043–4051. https://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1993.tb06088.x
  27. De Bolle X., Bayliss C.D., Field D. et al. The length of a tetranucleotide repeat tract in Haemophilus influenzae determines the phase variation rate of a gene with homology to type III DNA methyltransferases // Mol. Microbiol. 2000. V. 35. № 1. P. 211–222. https://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2000.01701.x
  28. Andersen G.L., Simchock J.M., Wilson K.H. Identification of a region of genetic variability among Bacillus anthracis strains and related species // J. Bacteriol. 1996. V. 178. № 2. P. 377–384. https://doi.org/10.1128/jb.178.2.377-384.1996
  29. Keim P., Smith K.L., Keys C. et al. Molecular investigation of the Aum Shinrikyo anthrax release in Kameido, Japan // J. Clin. Microbiol. 2001. V. 39. № 12. P. 4566–4567. https://doi.org/10.1128/JCM.39.12.4566-4567.2001
  30. Hoffmaster A.R., Fitzgerald C.C., Ribot E. et al. Molecular subtyping of Bacillus anthracis and the 2001 bioterrorism-associated anthrax outbreak, United States // Emerg. Infect. Dis. 2002. V. 8. № 10. P. 1111–1116. https://doi.org/10.3201/eid0810.020394
  31. Keim P., Kalif A., Schupp J. et al. Molecular evolution and diversity in Bacillus anthracis as detected by amplified fragment length polymorphism markers // J. Bacteriol. 1997. V. 179. № 3. P. 818–824. https://doi.org/10.1128/jb.179.3.818-824.1997
  32. Lista F., Faggioni G., Valjevac S. et al. Genotyping of Bacillus anthracis strains based on automated capillary 25-loci multiple locus variable-number tandem repeats analysis // BMC Microbiol. 2006. V. 6. https://doi.org/10.1186/1471-2180-6-33
  33. Stratilo C.W., Lewis C.T., Bryden L. et al. Single-nucleotide repeat analysis for subtyping Bacillus anthracis isolates // J. Clin. Microbiol. 2006. V. 44. № 3. P. 777–782. https://doi.org/10.1128/JCM.44.3.777-782.2006
  34. Beyer W., Bellan S., Eberle G. et al. Distribution and molecular evolution of Bacillus anthracis genotypes in Namibia // PLoS Negl. Trop. Dis. 2012. V. 6. № 3. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0001534
  35. Antwerpen M., Ilin D., Georgieva E. et al. MLVA and SNP analysis identified a unique genetic cluster in Bulgarian Bacillus anthracis strains // Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2011. V. 30. № 7. P. 923–930. https://doi.org/10.1007/s10096-011-1177-2
  36. Thierry S., Tourterel C., Le Flèche P. et al. Genotyping of French Bacillus anthracis strains based on 31-loci multi locus VNTR analysis: Epidemiology, marker evaluation, and update of the internet genotype database // PLoS One. 2014. V. 9. № 6. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0095131
  37. Van Ert M.N., Easterday W.R., Huynh L.Y. et al. Global genetic population structure of Bacillus anthracis // PLoS One. 2007. V. 2. № 5. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0000461
  38. Sylvestre P., Couture-Tosi E., Mock M. A collagen-like surface glycoprotein is a structural component of the Bacillus anthracis exosporium // Mol. Microbiol. 2002. V. 45. № 1. P. 169–178. https://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2000.03000.x
  39. Castanha E.R., Swiger R.R., Senior B. et al. Strain discrimination among B. anthracis and related organisms by characterization of bclA polymorphisms using PCR coupled with agarose gel or microchannel fluidics electrophoresis // J. Microbiol. Methods. 2006. V. 64. № 1. P. 27–45. https://doi.org/10.1016/j.mimet.2005.04.032
  40. Leski T.A., Caswell C.C., Pawlowski M. et al. Identification and classification of bcl genes and proteins of Bacillus cereus group organisms and their application in Bacillus anthracis detection and fingerprinting // Appl. Environ. Microbiol. 2009. V. 75. № 22. P. 7163–7172. https://doi.org/10.1128/AEM.01069-09
  41. Swick M.C., Koehler T.M., Driks A. Surviving between hosts: Sporulation and transmission // Microbiol. Spectr. 2016. V. 4. № 4. https://doi.org/10.1128/microbiolspec.VMBF-0029-2015
  42. Steichen C., Chen P., Kearney J.F., Turnbough C.L.Jr. Identification of the immunodominant protein and other proteins of the Bacillus anthracis exosporium // J. Bacteriol. 2003. V. 185. № 6. P. 1903–1910. https://doi.org/10.1128/JB.185.6.1903-1910.2003
  43. Hoffmaster A.R., Hill K.K., Gee J.E. et al. Characte- rization of Bacillus cereus isolates associated with fatal pneumonias: strains are closely related to Bacillus anthracis and harbor B. anthracis virulence genes // J. Clin. Microbiol. 2006. V. 44. № 9. P. 3352–3360. https://doi.org/10.1128/JCM.00561-06
  44. Bath J., Wu L.J., Errington J., Wang J.C. Role of Bacillus subtilis SpoIIIE in DNA transport across the mother cell-prespore division septum // Science. 2000. V. 290. № 5493. P. 995–997. https://doi.org/10.1126/science.290.5493.995
  45. Barua S., McKevitt M., DeGiusti K. et al. The mechanism of Bacillus anthracis intracellular germination requires multiple and highly diverse genetic loci // Infect. Immun. 2009. V. 77. № 1. P. 23–31. https://doi.org/10.1128/IAI.00801-08
  46. Еременко Е.И., Рязанова А.Г., Писаренко С.В. и др. Новые генетические маркеры для молекулярного типирования штаммов Bacillus anthracis // Пробл. особо опасных инфекций. 2019. № 3. С. 43–50. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2019-3-43-50
  47. Timofeev V., Bakhteeva I., Khlopova K. et al. New Research on the Bacillus anthracis genetic diversity in Siberia // Pathogens. 2023. V. 12. № 10. https://doi.org/10.3390/pathogens12101257
  48. Fernandes C.G., Moran C.P.Jr., Henriques A.O. Autoregulation of SafA assembly through recruitment of a protein cross-linking enzyme // J. Bacteriol. 2018. V. 200. № 14. https://doi.org/10.1128/JB.00066-18
  49. Куличенко А.Н., Еременко Е.И., Рязанова А.Г. и др. Биологические свойства и молекулярно-генетическая характеристика штаммов Bacillus anthracis, выделенных во время вспышки сибирской язвы в Ямало-Ненецком автономном округе в 2016 г. // Пробл. особо опасных инфекций. 2017. № 1. С. 94–99. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-1-94-99
  50. Goncharova Y.O., Bogun A.G., Bahtejeva I.V. et al. Allelic polymorphism of anthrax pathogenicity factor genes as a means of estimating microbiological risks associated with climate change // Appl. Biochem. Mic- robiol. 2022. № 58. P. 382–393. https://doi.org/10.1134/S0003683822040056
  51. Drysdale M., Bourgogne A., Hilsenbeck S.G., Koeh- ler T.M. AtxA controls Bacillus anthracis capsule synthesis via acpA and a newly discovered regulator, acpB // J. Bacteriol. 2004. V. 186. № 2. P. 307–315. https://doi.org/10.1128/JB.186.2.307-315.2004
  52. Valjevac S., Hilaire V., Lisanti O. et al. Comparison of minisatellite polymorphisms in the Bacillus cereus complex: A simple assay for large-scale screening and identification of strains most closely related to Bacillus anthracis // Appl. Environ. Microbiol. 2005. V. 71. № 11. P. 6613–6623. https://doi.org/10.1128/AEM.71.11.6613-6623.2005
  53. Keim P., Van Ert M.N., Pearson T. et al. Anthrax molecular epidemiology and forensics: Using the appropriate marker for different evolutionary scales // Infect. Genet. Evol. 2004. V. 4. № 3. P. 205–213. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2004.02.005
  54. Garofolo G., Ciammaruconi A., Fasanella A. et al. SNR analysis: Molecular investigation of an anthrax epidemic // BMC Vet. Res. 2010. V. 6. P. 11. https://doi.org/10.1186/1746-6148-6-11
  55. Kenefic L.J., Beaudry J., Trim C. et al. A high resolution four-locus multiplex single nucleotide repeat (SNR) genotyping system in Bacillus anthracis // J. Microbiol. Methods. 2008. V. 73. № 3. P. 269–272. https://doi.org/10.1016/j.mimet.2007.11.014
  56. Hemalatha G.R., Rao D.S., Guruprasad L. Identification and analysis of novel amino-acid sequence repeats in Bacillus anthracis str. Ames proteome using computational tools // Comp. Funct. Genomics. 2007. V. 2007. https://doi.org/10.1155/2007/47161
  57. Kobe B., Deisenhofer J. The leucine-rich repeat: A versatile binding motif // Trends Biochem. Sci. 1994. V. 19. № 10. P. 415–421. https://doi.org/10.1016/0968-0004(94)90090-6
  58. Aravind L., Koonin E.V. SAP – a putative DNA-binding motif involved in chromosomal organization // Trends Biochem. Sci. 2000. V. 25. № 3. P. 112–114. https://doi.org/10.1016/s0968-0004(99)01537-6
  59. Clair G., Roussi S., Armengaud J., Duport C. Expanding the known repertoire of virulence factors produced by Bacillus cereus through early secretome profiling in three redox conditions // Mol. Cell Proteomics. 2010. V. 9. № 7. P. 1486–1498. https://doi.org/10.1074/mcp.M000027-MCP201
  60. Duport C., Jobin M., Schmitt P. Adaptation in Bacillus cereus: From stress to disease // Front Microbiol. 2016. V. 7. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.01550
  61. Massey T.H., Mercogliano C.P., Yates J. et al. Double-stranded DNA translocation: Structure and mechanism of hexameric FtsK // Mol. Cell. 2006. V. 23. № 4. P. 457–469. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2006.06.019
  62. Anantharaman V., Aravind L. Evolutionary history, structural features and biochemical diversity of the NlpC/P60 superfamily of enzymes // Genome Biol. 2003. V. 4. № 2. https://doi.org/10.1186/gb-2003-4-2-r11

Қосымша файлдар

Қосымша файлдар
Әрекет
1. JATS XML
Жүктеу

© Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».