Genetic structure of wolf populations in North Eurasia: the effect of exclusion of closely related individuals from analysis

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

We describe the results of analysis of genetic structure and spatial autocorrelation in the populations of grey wolf (Canis lupus Linnaeus, 1758) on the territory of the Russian Federation and the Republic of Kazakhstan, based on 20 autosomal microsatellite markers. With the use of molecular markers, we uncovered hidden genealogical patterns reaching as far as 700–1600 km and having the most pronounced effect on distances up to 150 km. Our research has shown that identification and exclusion of closely related genotypes has limited effect on the results of analysis of intrapopulation genetic diversity. Meanwhile, such procedure is recommended for researching population structure, as it allows for streamlining some statistical approaches. Results of our work demonstrate integral effect of natal migration, working against the differentiation effect of philopatry. Finally, we also show that the exclusion of closely related individuals can lead to underestimation of values of genetic distances between populations.

Full Text

Restricted Access

About the authors

P. А. Kazimirov

Vavilov Institute of General Genetics Russian Academy of Sciences; All-Russian Research Institute for Environmental Protection

Author for correspondence.
Email: farenklaw@gmail.com
Russian Federation, 119991, Moscow; 117628, Moscow

Yu. S. Belokon

Vavilov Institute of General Genetics Russian Academy of Sciences

Email: farenklaw@gmail.com
Russian Federation, 119991, Moscow

M. M. Belokon

Vavilov Institute of General Genetics Russian Academy of Sciences

Email: farenklaw@gmail.com
Russian Federation, 119991, Moscow

A. Ya. Bondarev

Altai State Agricultural University

Email: farenklaw@gmail.com
Russian Federation, 656049, Barnaul

A. V. Davydov

Federal center of development of the hunting economy

Email: farenklaw@gmail.com
Russian Federation, 105118, Moscow

Е. S. Zakharov

Ammosov North-Eastern Federal University

Email: farenklaw@gmail.com
Russian Federation, 677000, Yakutsk

S. V. Leontyev

Limited Liability Partnership “National Center of Biotechnology”

Email: farenklaw@gmail.com
Kazakhstan, 010000, Astana

D. V. Politov

Vavilov Institute of General Genetics Russian Academy of Sciences; All-Russian Research Institute for Environmental Protection

Email: dmitri_p@inbox.ru
Russian Federation, 119991, Moscow; 117628, Moscow

References

  1. Mech L.D., Boitani L. Wolves: behavior, ecology, and conservation. Chicago: ‎Univ. Chicago Press, 2006. 472 p.
  2. Бибиков Д.И. Волк. Происхождение, систематика, морфология, экология. М.: Наука, 1985. 608 с.
  3. Mysłajek R.W., Tracz M., Tracz M. et al. Spatial organization in wolves Canis lupus recolonizing north-west Poland: Large territories at low population density // Mamm. Biol. 2018. V. 92. P. 37–44. https://doi.org/10.1016/j.mambio.2018.01.006
  4. Åkesson M., Liberg O., Sand H. et al. Genetic rescue in a severely inbred wolf population // Mol. Ecol. 2016. V. 25. № 19. P. 4745–4756. https://doi.org/10.1111/mec.13797
  5. Caniglia R., Fabbri E., Galaverni M. et al. Noninvasive sampling and genetic variability, pack structure, and dynamics in an expanding wolf population // J. Mamm. 2014. V. 95. № 1. P. 41–59. https://doi.org/10.1644/13-MAMM-A-039
  6. Randall D.A., Pollinger J.P., Argaw K. et al. Fine-scale genetic structure in Ethiopian wolves imposed by sociality, migration, and population bottlenecks // Cons. Genet. 2010. V. 11. № 1. P. 89–101. https://doi.org/10.1007/s10592-009-0005-z
  7. Szewczyk M., Nowak S., Niedźwiecka N. et al. Dynamic range expansion leads to establishment of a new, genetically distinct wolf population in Central Europe // Sci. Rep. 2019. V. 9. № 1. P. 1–16. https://doi.org/10.1038/s41598-019-55273-w
  8. Pilot M., Dabrowski M.J., Hayrapetyan V. et al. Genetic variability of the grey wolf Canis lupus in the Caucasus in comparison with Europe and the Middle East: distinct or intermediary population? // PLoS One. 2014. V. 9. № 4. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0093828
  9. Казимиров П.А., Леонтьев С.В., Нечаева А.В. и др. Популяционно-генетическая структура степного волка России и Казахстана по микросателлитным локусам // Генетика. 2022. Т. 58. № 11. С. 1261–1272. https://doi.org/10.31857/S0016675822110042
  10. Toonen R.J., Hughes S. Increased throughput for fragment analysis on ABI Prism 377 automated sequencer using a membrane comb and STRand software // Biotechniques. 2001 V. 31 P. 1320–1324. http://www.vgl.ucdavis.edu/STRand
  11. Kamvar Z.N., Brooks J.C., Grünwald N.J. Novel R tools for analysis of genome-wide population genetic data with emphasis on clonality // Front. Genet. 2015. V. 6. https://doi.org/10.3389/fgene.2015.00208
  12. Kamvar Z.N., Tabima J.F., Grünwald N.J. Poppr: An R package for genetic analysis of populations with clonal, partially clonal, and/or sexual reproduction // PeerJ. 2014. V. 2. https://doi.org/10.7717/peerj.281
  13. R Core Team R: A language and environment for statistical computing. 2022. Available online at https://www.R-project.org/
  14. Clark L.V., Drauch Schreier A. Resolving microsatellite genotype ambiguity in populations of allopolyploid and diploidized autopolyploid organisms using negative correlations between allelic variables // Mol. Ecol. Res. 2017. V. 17. № 5. P. 1090–1103. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12639
  15. Clark L.V., Jasieniuk M. Polysat: An R package for polyploid microsatellite analysis // Mol. Ecol. Res. 2011. V. 11. № 3. P. 562–566. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2011.02985.x
  16. Paradis E. pegas: An R package for population genetics with an integrated–modular approach // Bioinformatics. 2010. V. 26. P. 419–420. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp696
  17. Adamack A.T., Gruber B. PopGenReport: Simplifying basic population genetic analyses in R // Meth. Ecol. Evol. 2014. V. 5(4). 384–387. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12158
  18. Gruber B., Adamack A.T. Landgenreport: A new R function to simplify landscape genetic analysis using resistance surface layers // Mol. Ecol. Res. 2015. V 15(5). 1172–1178. doi: 10.1111/1755-0998.12381
  19. Peakall R., Smouse P.E. GENALEX 6: Genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research // Mol. Ecol. Notes. 2006. V. 6. № 1. P. 288–295. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2005.01155.x
  20. Peakall R., Smouse P.E. GenAlEx 6.5: Genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research-an update // Bioinformatics. 2012. V. 28. № 19. P. 2537–2539. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts460
  21. Pew J., Wang J., Muir P., Frasier T. Related: an R package for analyzing pairwise relatedness data based on codominant molecular markers // Mol. Ecol. Res. 2015. V. 15. P. 557–561. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12323
  22. Grolemund G., Wickham H. Dates and times made easy with lubridate // J. Stat. Software. 2011. V. 40. № 3. P. 1–25. https://doi.org/10.18637/jss.v040.i03
  23. Kassambara A. rstatix: Pipe-Friendly Framework for Basic Statistical Tests // 2023. https://cran.r-project.org/web/packages/rstatix/index.html
  24. StatSoft, Inc. STATISTICA (data analysis software system), version 8. 2007. www.statsoft.com
  25. Fong Y., Huang Y., Gilbert P., Permar S. chngpt: Threshold regression model estimation and inference // BMC Bioinformatics. 2017. V. 18. № 454. https://doi.org/10.1186/s12859-017-1863-x
  26. Zeileis A., Hothorn T. Diagnostic checking in regression relationships // R News. 2002. V. 2. № 3. P. 7–10.
  27. Falush D., Stephens M., Pritchard J.K. Inference of population structure using multilocus genotype data: Linked loci and correlated allele frequencies // Genetics. 2003. V. 16. № 4. P. 1567–1587. https://doi.org/10.1093/genetics/164.4.1567
  28. Hubisz M.J., Falush D., Stephens M., Pri Tchard J. K. Inferring weak population structure with the assistance of sample group information // Mol. Ecol. Res. 2009. № 9. P. 1322–1332. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2009.02591.x
  29. Pritchard J.K., Stephens M., Donnelly P. Inference of population structure using multilocus genotype data // Genetics. 2000. V. 155. № 2. P. 945–959. https://doi.org/10.1093/genetics/155.2.945
  30. Francis R.M. pophelper: An R package and web app to analyse and visualize population structure // Mol. Ecol. Res. 2017 V. 17. P. 27–32. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12509
  31. Evanno G., Regnaut S., Goudet J. Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: A simulation study // Mol. Ecol. 2005. V. 14. № 8. P. 2611–2620. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2005.02553.x
  32. Wang J. An estimator for pairwise relatedness using molecular markers // Genetics. 2002. V. 160. № 3. P. 1203–1215. https://doi.org/10.1093/genetics/160.3.1203
  33. Li C.C., Weeks D.E., Chakravarti A. Similarity of DNA fingerprints due to chance and relatedness // Human Heredity. 1993. V. 43. № 1. P. 45–52. https://doi.org/10.1159/000154113
  34. Queller D.C., Goodnight K.F. Estimating relatedness using genetic markers // Evolution. 1989. V. 43. № 2. P. 258–275. https://doi.org/10.2307/2409206
  35. Lynch M., Ritland K. Estimation of pairwise relatedness with molecular markers // Genetics. 1999. V. 152. № 4. P. 1753–1766. https://doi.org/10.1093/genetics/152.4.1753
  36. Ellegren H. Inbreeding and relatedness in Scandinavian grey wolves Canis lupus // Hereditas. 1999. V. 130. № 3. P. 239–244. https://doi.org/10.1111/j.1601-5223.1999.00239.x
  37. Liberg O., Andren H., Pedersen H.C. et al. Severe inbreeding depression in a wild wolf (Canis lupus) population // Biol. Letters. 2005. V. 1. № 1. P. 17–20. https://doi.org/10.1098/rsbl.2004.0266
  38. Fredrickson R.J., Siminski P., Woolf M., Hedrick P.W. Genetic rescue and inbreeding depression in Mexican wolves // Proc. Royal Soc. B-Biol. Sci. 2007. V. 274. № 1623. P. 2365–2371. https://doi.org/10.1098/rspb.2007.0785
  39. Korablev M.P., Korablev N.P., Korablev P.N. Genetic diversity and population structure of the grey wolf (Canis lupus Linnaeus, 1758) and evidence of wolf× dog hybridisation in the centre of European Russia // Mamm. Biology. 2020. P. 1–14. https://doi.org/10.1007/s42991-020-00074-2
  40. Hindrikson M., Remm J., Pilot M. et al. Wolf population genetics in Europe: A systematic review, meta-analysis and suggestions for conservation and management // Biol. Reviews. 2017. V. 92. № 3. P. 1601–1629. https://doi.org/10.1111/brv.12298
  41. Gompper M.E., Wayne R.K. Genetic relatedness among individuals within carnivore societies // Carnivore Behavior, Ecol. and Evol. V. 2. Ithaca and London: Cornell Univ. Press, 1996. P. 429–452. https://doi.org/10.7591/9781501745829-020
  42. Jędrzejewski W., Branicki W., Veit C. et al. Genetic diversity and relatedness within packs in an intensely hunted population of wolves Canis lupus // Acta Theriologica. 2005. V. 50. № 1. P. 3–22. https://doi.org/10.1007/BF03192614
  43. Кочетков В.В. Филопатрия и дисперсия в популяции волка (Canis lupus L.) // Сиб. экол. журн. 2015. Т. 22. № 3. С. 388–397. https://doi.org/10.15372/SEJ20150306

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure 1. Dependence of the number of unique multilocus genotypes on the number of loci used.

Download (80KB)
Indexing metadata
3. Figure 2. Comparison of different kinship coefficients based on 1000 simulated kinship pairs. Kinship coefficients: L&L - Li; L&R - Lynch-Ritland; Q&G - Queller-Goodnight; W - Wang.

Download (98KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Graph of determining the change point of the linear model by coordinate calculation without (a) and with (b) random noise. Upper graph - dependence of the kinship index on distance in km; middle graph - logarithm of the probability of the model change point position; lower graph - results of the bootstrap analysis of the model change point.

Download (337KB)
Indexing metadata
5. Figure 4. Results of spatial autocorrelation analysis using 200 km size classes. r - spatial autocorrelation index; U, L - upper and lower confidence intervals for no autocorrelation.

Download (190KB)
Indexing metadata
6. Figure 5. Spatial autocorrelation using 25 km size classes. r - spatial autocorrelation index; U, L - upper and lower confidence intervals for no autocorrelation.

Download (77KB)
Indexing metadata
7. Figure 6. Results of Evanno analysis for the full (1) and reduced (2) set of genotypes.

Download (216KB)
Indexing metadata
8. Figure 7. Consensus plot between STRUCTURE iterations for the full (a) and reduced (b) set of genotypes. In each cell, the vertical line is the probability of assigning an individual to the nominal cluster for that iteration, and the horizontal line is the probability of assigning an individual to the nominal cluster for the first iteration. The organization of cells vertically is the K value, horizontally is the serial number of iteration STRUCTURE.

Download (927KB)
Indexing metadata
9. Figure 8. Results of Bayesian analysis of population structure for the full (a) and reduced (b) set of STRUCTURE genotypes.

Download (1MB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».