Genetic Diversity of the Field Vole Microtus agrestis (Arvicolinae, Rodentia) in the Central Part of Northern Eurasia According to the Cytochrome b Gene Data

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

An analysis of the genetic diversity of the field vole was carried out with the inclusion of new data on the complete sequences of the cytochrome b gene from the least studied area of the species range – the central part of Northern Eurasia (20 localities of the East European Plain, the Urals, Western and Eastern Siberia). The obtained results are generally consistent with modern view on the species phylogeography, but indicate the previously not investigated genetic heterogeneity of the Eastern clade, which occupies the entire Asian part of the species’ range and its European part to Northern and Eastern Europe. The comparison of the genetic diversity analysis results with the age of paleontological findings, carried out using the Urals territory as the example, allows to assume that climatic changes in the late Pleistocene and Holocene could not lead to the complete extinction of the species in the region, but to the spatial redistribution of its populations and to the complete or partial replacement of some genetic groups by others.

Full Text

Исследования генетической структуры широко распространенных видов представляют интерес для изучения внутривидовой дифференциации и микроэволюционных процессов, оценки роли глобальных климатических изменений и динамики физико-географических условий отдельных регионов, а также антропогенного влияния в формировании современного биоразнообразия.

Пашенная полевка (Microtus agrestis Linnaeus, 1761) – один из наиболее широко распространенных в Палеарктике представителей рода Microtus, ареал которого занимает практически всю территорию Европы и Северо-Западной Азии от Атлантического побережья до оз. Байкал [1–3]. M. agrestis населяет преимущественно лесную зону, где занимает открытые биотопы (поляны, опушки, поймы, сельскохозяйственные угодья, вырубки и т.д.), но за счет пойменных лесов проникает в субарктическую тундру и лесостепь и может рассматриваться как вид с полизональным характером распространения [4].

Генетические исследования ядерного и митохондриального геномов выявили дифференциацию пашенной полевки на три филогруппы: Португальскую, Южную (Средиземноморскую) и Северную [5–7], которые в настоящий момент рассматриваются в качестве криптических видов [8]. Португальская (M. rozianus) и Южная (M. lavernedii) полевки представлены на территории Португалии и Испании, Франции и Швейцарии, соответственно. Наиболее широко распространенной является Северная филогруппа (M. agrestis), занимающая территорию от Великобритании и Западной Европы до восточных границ видового ареала. Анализ последовательностей гена цитохрома b (cytb) показал наличие у M. agrestis шести клад, названных соответственно их распространению Северо-Британской, Скандинавской, Французской, Западно-Европейской, Центрально-Европейской и Восточной [7, 9, 10]. Формирование современного генетического разнообразия вида согласно данным молекулярных часов произошло в результате недавней экспансии после критического сокращения численности (“бутылочного горлышка”) в позднем дриасе около 12000 лет назад [9, 10].

Изучению генетической структуры и эволюционной истории M. agrestis на территории Европы посвящен ряд научных исследований [7, 9–14]. Однако Восточная клада, территория распространения которой занимает около двух третьих видового ареала (от Северной и Восточной Европы до оз. Байкал), остается практически неизученной в этом отношении. Это связано с почти полным отсутствием данных из центральной части Северной Евразии, в частности Урала и Западной Сибири, которые благодаря своему географическому положению и геологической истории играли важную роль в становлении биомов северного полушария [4, 15, 16], в том числе в формировании современного генетического разнообразия представителей рода Microtus [17–19]. Для пашенной полевки исследования на территориях Урала и Западной Сибири могут быть ключевыми при реконструкции эволюционной истории восточных популяций. В частности, могут способствовать устранению несоответствия между данными о времени появления современных M. agrestis в азиатской части ареала по молекулярным часам [9, 10] и возрастом палеонтологических находок на Урале и прилегающих равнинах, согласно которым первое появление вида в регионе датируется средним плейстоценом [20, 21], при этом пашенная полевка широко встречается в ископаемых фаунах как холодных, так и теплых временных интервалов еще с позднего плейстоцена (последние 130 тыс. лет) [22].

Уральские горы, протянувшиеся субмеридионально на границе Европы и Азии, занимают центральную часть области распространения Восточной клады M. agrestis. На протяжении позднего плейстоцена и всего голоцена этот вид был неотъемлемым элементом фауны Южного, Среднего и Северного Урала, о чем свидетельствуют многочисленные находки в пещерных местонахождениях от 51° до 62° с.ш. [23, 24]. Возраст находок подтвержден радиоуглеродными датировками [23, 25–29], которые указывают на непрерывную историю вида на Урале по крайней мере с позднего плейстоцена.

В настоящей работе представлены результаты филогеографического анализа пашенной полевки на основе полных последовательностей cytb с включением данных из ранее неизученных локалитетов Урала и Западной Сибири, а также Восточно-Европейской равнины и Восточной Сибири, которые в настоящее время практически не представлены в генетических исследованиях вида. В задачи также входило получение данных о генетическом разнообразии M. agrestis в Уральском регионе, определение степени дивергенции гаплотипов, встречающихся на Южном, Среднем и Северном Урале, и обсуждение наблюдаемой картины географического распределения гаплотипов в контексте имеющихся данных о распространении вида в регионе, как в настоящее время, так и в прошлом.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Материал представлен образцами мышечной и костной ткани 54 особей M. agrestis из 20 локалитетов Восточно-Европейской равнины, Урала, Западной и Восточной Сибири (рис. 1, табл. 1). В работе использованы сборы авторов и коллекция музея Института экологии растений и животных УрО РАН (номера использованных музейных экземпляров: ИЭРиЖ169576, ИЭРиЖ24996454, ИЭРиЖ78589, ИЭРиЖ86631, ИЭРиЖ296092, ИЭРиЖ366505, ИЭРиЖ366572), на базе которого хранится весь использованный материал.

 

Рис. 1. Ареал M. agrestis [3], точки сбора нового материала и географическая локализация данных базы GenBank, анализируемых в работе

 

Таблица 1. Географическое положение точек сбора нового материала, число анализируемых особей и гаплотипы cytb (1140 пн) M. agrestis

Точки сбора материала

N

Гаплотип (№ acess.)

Восточно-Европейская равнина

1. п. Отрадное, Калининградская обл. (54.93° с.ш. 20.09° в.д.)

1

Magr36 (OR882682)

2. Средний Тиман, Коми (64.88° с.ш. 51.47° в.д.)

1

Magr29 (OR882675)

Полярный Урал

3. Окрестности г. Воркута, Коми (67.02° с.ш. 64.07° в.д.)

1

Magr11 (OR882657)

Северный Урал

4. Печоро-Илычский заповедник, Коми (62.06° с.ш. 58.47° в.д.)

5

Magr7 (OR882653)

Magr8 (OR882654)

Magr9 (OR882655)

5. Окрестности г. Ивдель, Свердловская обл. (60.39° с.ш. 60.31° в.д.)

2

Magr6 OR882652)

Предуралье

6. п. Черная Холуница, Кировская обл. (58.50° с.ш. 55.41° в.д.)

7

Magr10 (OR882656)

Magr11 (OR882657)

Magr24 (OR882670)

Средний Урал

7. Лысьвенский р-н, Пермский край (57.93° с.ш., 58.09° в.д.)

1

Magr27 (OR882673)

8. Висимский биосферный заповедник (57.22° с.ш. 59.47° в.д.)

8

Magr4 (OR882650)

Magr5 (OR882651)

Magr25 (OR882671)

Magr26 (OR882672)

Magr28 (OR882674)

9. Окрестности г. Ревда, Свердловская обл. (56.52° с.ш. 59.50° в.д.)

1

Magr20 (OR882669)

10. г. Екатеринбург (56.48° с.ш. 60.32° в.д.)

2

Magr15 (OR882661)

Magr16 (OR882662)

11. с. Черданцево, Сысертский р-н, Свердловская обл. (56.60° с.ш. 60.95° в.д.)

1

Magr37 (OR882683)

Южный Урал

12. гора Иремель, Белорецкий р-н, Башкирия (54.31° с.ш. 58.51° в.д.)

3

Magr21 (OR882665)

Magr22 (OR882666)

Magr23 (OR882667)

13. Южно-Уральский государственный природный заповедник (55.06° с.ш. 58.28° в.д.)

4

Magr30 (OR882676)

Magr31 (OR882677)

Magr32 (OR882678)

Magr33 (OR882679)

14. Ильменский государственный заповедник (55.10° с.ш. 60.17° в.д.)

4

Magr17 (OR882663)

Magr18 (OR882664)

15. Окрестности п. Метлино, Челябинская обл. (55.45° с.ш. 60.54° в.д.)

5

Magr1 (OR882647)

Magr3 (OR882649)

Magr12 (OR882658)

16. Окрестности г. Карабаш, Челябинская обл. (55.28° с.ш. 60.13° в.д.)

1

Magr2 (OR882648)

Западная Сибирь

17. с. Питляр, Шурышкарский р-н, ЯНАО (65.80° с.ш. 65.87° в.д.)

1

Magr14 (OR882660)

18. д. Хашгорт, Шурышкарский р-н, ЯНАО (65.39° с.ш. 65.63° в.д.)

1

Magr13 (OR882659)

19. Окрестности г. Пыть-Ях, Нефтеюганский р-н, ХМАО (60.43° с.ш. 72.45° в.д.)

2

Magr19 (OR882668)

Восточная Сибирь

20. Окрестности г. Иркутск (52.26° с.ш. 104.42° в.д.)

3

Magr34 (OR882680)

Magr35 (OR882681)

Примечание. Номера локалитетов соответствуют представленным на рис. 1; N – число особей; № acess – номер гаплотипа в базе GenBank

 

Помимо собственных данных в анализ включены 313 гаплотипов полной последовательности cytb M. agrestis (AY167149–167159, AY167165–167185 [30]; AY167188–167213, FJ619746–619786 [11]; GU563195-563299 [9]; JX284248–284252 [6]; KF218851–218952 [10]; KP190261 [31]; MF099552 [32]), представленных в базе GenBank (рис. 1). В качестве внешней группы при филогенетических реконструкциях использованы M. lavernedii и M. rozianus (AY167186, AY167149–167187, AY167160–167164, JX284253–284283 [6, 30]).

Тотальная ДНК выделена методом солевой экстракции [33] из образцов мышечной ткани, зафиксированных в 96%-ном этаноле, черепов и шкур. Амплификацию участков мтДНК, содержащих cytb, проводили с двумя парами праймеров: L7 (5’-ACCAATGACATGAAAAATCATCGTT-3’) и H2 (5’-TAGTTGTCTGGGTCTCC-3’); L8 (5’-CTGCCATGAGGACAAATATCATT-3’) и H6 (5’-TCTCCATTTCTGGTTTACAAGAC-3’) [34]. Амплификацию проводили в 25 мкл реакционной смеси, содержащей dNTP’s (SibEnzyme) 2.5 мM каждого, 10-кратный ASBuffer (SibEnzyme), 50 мM MgCl2 (Fermentas), 2.5 пM каждого праймера, 5U Taq DNA Polymerase (SibEnzyme), 50–100 нг матрицы ДНК по температурному протоколу (94°C – 3 мин, [94°C – 20 с, 58°C – 15 с, 72°C – 1 мин 20 с] – 35 циклов; 72°C – 10 мин) на амплификаторах MyCycler (BioRad) и T100 (BioRad). ПЦР-продукт очищали с помощью QIAquick® Gel Extraction Kit (Qiagen, Германия). Секвенирование проводили с набором реактивов BrilliantDye® Terminator Cycle Sequencing Kit V3.1 (NimaGen, Нидерланды) в двух направлениях с праймерами, использованными при ПЦР, на генетическом анализаторе “Нанофор-05” (Синтол, Россия) в центре коллективного пользования ИЭРиЖ УрО РАН.

Анализ хроматограмм выполнен в программе BioEdit v. 7.2.0 (4.30.2013) [35], выравнивание последовательностей и расчет генетических дистанций – в программе MEGA v6 [36]. Филогенетические реконструкции методом Байесова анализа (Bayesian Inference – BI) проводили в программе MrBayes v3.2.2 [37]. При построении филогенетического дерева использовали комплексный подход с выбором оптимальной модели эволюции нуклеотидных последовательностей отдельно для каждой из трех позиций в кодоне в программе MrModeltest 2.3 [38]. Для всех позиций оптимальной была модель GTR+I. Для построения медианной сети (алгоритм median-joining [39]) использовали Popart v1.7 [40]. Расчет индексов генетического разнообразия и тесты на селективную нейтральность выполнены в программах Arlequin v3.1 [41] и DnaSP v5.10 [42].

При обсуждении результатов использовали данные по биологии и распространению пашенной полевки в современных экосистемах Уральского региона [43, 44], учитывали упоминания M. agrestis в ископаемой летописи Урала [22–29]. Границы Северного, Среднего и Южного сегментов Урала определены по физико-географическим критериям [45].

РЕЗУЛЬТАТЫ

Для 54 полных последовательностей cytb (1140 пн), полученных в ходе работы, число полиморфных сайтов составило 83 (42 сайта информативны для парсимонического анализа), число транзиций – 78, трансверсий – 8. Содержание цитозина и гуанина в последовательности 0.43. Всего описано 37 гаплотипов (табл. 1). Все – новые для вида. С учетом последовательностей, представленных в базе данных GenBank, общее число гаплотипов cytb, анализируемых в работе, составило 348 (число полиморфных сайтов – 273, из которых 196 информативны для парсимонического анализа).

На филогенетическом дереве M. agrestis выделяются шесть групп гаплотипов I–VI (рис. 2), соответствующих описанным ранее Восточной (I), Центрально-Европейской (II), Скандинавской (III), Западно-Европейской (IV), Французской (V) и Северо-Британской (VI) кладам [7, 9, 10].

 

Рис. 2. Филогенетическое дерево M. agrestis, реконструированное методом Байесова анализа для 348 гаплотипов cytb (1140 пн). I–VI – клады: I – Восточная, II – Центрально-Европейская, III – Скандинавская, IV – Западно-Европейская, V – Французская, VI – Северо–Британская. Ia–Ic – группы гаплотипов Восточной клады. Черные круги – оригинальные гаплотипы (Magr1–Magr37). Цифры над ветвями – постериорные вероятности (BI > 0.70). Окружности с цифрами на ветвях гаплогруппы Ic – постериорные вероятности (BI > 0.65) для подгрупп, включающих гаплотипы с территории Урала

 

Среди секвенированных нами последовательностей один из гаплотипов Magr36, обнаруженный у особи из самой западной из исследуемых в работе популяций (Калининградская обл.), принадлежит Центрально-Европейской кладе (рис. 2), сформированной гаплотипами из центрально- и восточноевропейской областей распространения M. agrestis (Германия, Дания, Польша, Чехия, Румыния, Литва, Беларусь). Остальные 36 гаплотипов с востока Восточно-Европейской равнины, Урала, Западной и Восточной Сибири принадлежат Восточной кладе, в которую также входят последовательности из северо- и восточноевропейских популяций и всей азиатской части видового ареала (Приложение). Медианная сеть также демонстрирует дифференциацию M. agrestis на шесть вышеописанных клад и принадлежность гаплотипа из Калининградской области к Центрально-Европейской кладе, а остальных полученных в работе гаплотипов – к Восточной кладе (рис. 3).

 

Рис. 3. Медианная сеть 348 гаплотипов cytb (1140 пн) M. agrestis. I–VI клады: I – Восточная, II – Центрально-Европейская, III – Скандинавская, IV – Западно-Европейская, V – Французская, VI – Северо–Британская. Ia–Ic – гаплогруппы Восточной клады. Черные круги – оригинальные гаплотипы (Magr1–Magr37)

 

Полученные результаты в целом согласуются с современными представлениями о филогеографической структуре вида [7, 9, 10]. Однако включение в анализ данных из ранее неисследованных территорий области распространения Восточной клады, выявило ее внутреннюю неоднородность, не описанную в предыдущих исследованиях. Так, на филогенетическом дереве в пределах Восточной клады с разной степенью поддержки выделяются две крупные группы гаплотипов Ia и Ib (рис. 2). Группа Ia (BI = 0.77) представлена преимущественно гаплотипами с территории Урала (Северный, Средний и Южный Урал) и Западной Сибири, а также двумя гаплотипами из Алтая. Базальным для гаплогруппы является гаплотип Magr9 из Печоро-Илычского заповедника (Северный Урал) (рис. 3). Группу Ib (BI = 0.91) формируют североевропейские гаплотипы (Норвегия, Швеция, Финляндия, Литва, Республика Карелия). Остальные гаплотипы Восточной клады из европейской и азиатской частей ареала M. agrestis (Финляндия, Предуралье, Средний и Южный Урал, Западная и Восточная Сибирь, Алтай, Китай) могут быть отнесены к третьей группе Ic, что демонстрирует расположение гаплотипов в пределах клады на медианной сети (рис. 3). Географическое распространение гаплотипов выделившихся гаплогрупп представлено на рис. 4.

 

Рис. 4. Географическое положение гаплогрупп Восточной клады M. agrestis

 

Межгрупповые генетические дистанции, рассчитанные для гаплогрупп Ia, Ib и Ic, превосходят внутригрупповые, однако они несколько ниже, чем межгрупповые дистанции у Восточной, Центрально-Европейской, Скандинавской, Западно-Европейской, Французской и Северо-Британской клад (табл. 2).

 

Таблица 2. Средние внутригрупповые и межгрупповые генетические дистанции для шести клад M. agrestis и гаплогрупп Восточной клады

Клады

I

II

III

IV

V

VI

Группы

Ia

Ib

Ic

I

7.92/1.10

13.93

13.59

19.86

14.90

14.50

II

2.19

8.84/1.20

11.03

16.89

12.50

11.52

III

2.29

1.77

6.76/1.05

15.41

10.74

9.99

IV

3.29

2.86

2.80

6.66/1.19

14.81

13.80

Ia

6.21/1.20

9.49

8.55

V

2.78

2.37

2.11

2.92

6.59/1.65

9.33

Ib

2.00

5.99/1.13

8.25

VI

2.55

2.07

1.86

2.60

1.88

6.12/0.94

Ic

1.43

1.49

6.82/1.00

Примечание. I – Восточная клада, II – Центрально-Европейская клада, III – Скандинавская клада, IV – Западно-Европейская клада, V – Французская клада, VI – Северо-Британская клада, Ia–Ic – гаплогруппы Восточной клады. Над диагональю – средние межгрупповые дистанции (х10–3), под диагональю – S.E. (х10–3), на диагонали – средние внутригрупповые дистанции / S.E (х10–3)).

 

Индексы генетического разнообразия гаплогрупп Ia, Ib, Ic в целом сходны и находятся в пределах значений, обнаруженных у шести клад M. agrestis (табл. 3). На фоне высоких значений гаплотипического разнообразия нуклеотидное разнообразие относительно невысоко. Тесты на селективную нейтральность имеют статистически значимые отрицательные значения как для трех гаплогрупп, так и для большинства клад. Исключение составила Французская клада, что, по-видимому, связано с малым размером выборки (N = 6). Результаты указывают на прохождение M. agrestis в недавнем прошлом через стадию увеличения эффективного размера популяции и последующего быстрого расселения в пределах современного ареала.

 

Таблица 3. Индексы генетического разнообразия и результаты тестов на селективную нейтральность для шести клад M. agrestis и трех гаплогрупп Восточной клады

Клада, гаплогруппа

N

Nh

h ± SD

π ± SD

k

D

Fs

Клады

I

96

76

0.993 ± 0.003

0.008 ± 0.004

8.96

−2.14**

−24.61****

II

127

90

0.994 ± 0.002

0.009 ± 0.004

9.70

−1.79*

−24.42****

III

32

26

0.986 ± 0.012

0.007 ± 0.005

7.66

−1.80*

−14.51****

IV

112

71

0.932 ± 0.021

0.007 ± 0.003

8.04

−2.09**

−24.70****

V

6

4

0.800 ± 0.172

0.007 ± 0.004

7.47

−0.33

1.97

VI

133

81

0.979 ± 0.006

0.006 ± 0.003

6.93

−2.04**

−24.84****

Гаплогруппы

Ia

31

22

0.976 ± 0.014

0.006 ± 0.003

7.03

−1.58*

−8.95***

Ib

22

22

1.000 ± 0.014

0.006 ± 0.003

6.79

−1.77*

−18.86****

Ic

43

32

0.979 ± 0.012

0.007 ± 0.004

7.72

−2.04*

−18.41****

Примечание. I–VI – клады: Восточная, Центрально-Европейская, Скандинавская, Западно-Европейская, Французская, Северо-Британская соответственно; Ia–Ic – гаплогруппы Восточной клады; N – число особей; Nh – число гаплотипов; h – гаплотипическое разнообразие; π – нуклеотидное разнообразие; k – среднее число парных различий между гаплотипами; SD – стандартное отклонение. D – тест Таджимы на селективную нейтральность; Fs – тест Фу на селективную нейтральность. *P < 0.05; ** P < 0.01; ***P < 0.001; **** P < 0.0001

 

На территории Урала встречаются две из трех гаплогрупп Восточной клады – Iа и Iс (рис. 4). Наиболее распространены в регионе гаплотипы группы Ia. На Среднем и Южном Урале также представлена группа Ic, значительная область распространения которой и группировка гаплотипов внутри нее (существование групп гаплотипов с поддержкой BI > 0.65 (рис. 2)) позволяют предполагать наличие нескольких дифференцированных подгрупп, в которые входят уральские гаплотипы: Ic1 – Magr10, Magr11, Magr20, Magr23, Magr24, Magr31, Magr33; Ic2 – Magr13–Magr15; Ic3 – Magr1, Magr2; Ic4 – Magr27, Magr37; Ic5 – недифференцированные гаплотипы. Географическая приуроченность групп гаплотипов разного ранга, обнаруженных на Урале, проиллюстрирована на рис. 5.

 

Рис. 5. Группы гаплотипов, обнаруженные у M. agrestis в трех локалитетах Северного, пяти локалитетах Среднего и пяти локалитетах Южного Урала (а) и разнообразие ландшафтов (б), в которых рассматриваемый вид встречается (+) или не встречается (−) на Северном, Среднем и Южном Урале (на примере западного склона)

 

ОБСУЖДЕНИЕ

Полученные нами новые данные для пашенной полевки из центральной части Северной Евразии позволили впервые провести анализ генетического разнообразия Восточной клады, область распространения которой включает как европейские территории, так и всю азиатскую часть ареала вида. В пределах данной клады выделяются как минимум три гаплогруппы (рис. 2, 3), одна из которых распространена преимущественно на Урале и в Западной Сибири, вторая – в Северной Европе, а область распространения третьей группы включает территории Европы и Азии (рис. 4).

Согласно филогенетическим реконструкциям с включением новых данных, индексам генетического разнообразия и демографии M. agrestis (рис. 2, 3, табл. 3) экспансия Восточной клады и формирование ее современного генетического разнообразия – относительно недавнее событие, произошедшее, по-видимому, уже после LGM. Полученные результаты не противоречат предположению, сделанному на основе данных молекулярных часов, о том, что современная генетическая структура вида является результатом расселения после критического сокращения численности и фрагментации ареала в период климатического пессимума, для Восточной клады этот интервал рассчитан в пределах 16907–8480 лет назад [9, 10]. Экспансии M. agrestis в восточном направлении, на которые указывают палеонтологические находки на Урале и в Западной Сибири [20–22], могли закончиться полным или частичным вымиранием и замещением одних генетических линий на другие.

В связи с этим более подробно остановимся на особенностях современного генетического разнообразия вида в Уральском регионе, где палеонтологические находки на Южном, Среднем и Северном Урале [23–29] показывают непрерывное существование M. agrestis на протяжении позднего плейстоцена и голоцена.

Гаплотипы группы Ia обнаружены на Северном Урале на восточном склоне (окрестности городов Ивдель и Серов) и в западных предгорьях (Печоро-Илычский заповедник); на Среднем Урале – в Висимском заповеднике и в окрестностях г. Екатеринбург; на Южном Урале – в Ильменском заповеднике, на горе Иремель и в окрестностях пос. Метлино. Эти локалитеты относятся к зонам северной, средней, южной тайги, предлесостепных лесов и горно-лесостепному участку Южного Урала. Расположение группы Ia на территории Евразии и особенности пространственного распределения гаплотипов на Урале (рис. 4) позволяют охарактеризовать область ее распространения как субаркто-бореальную. Поскольку гаплотипы с разных склонов Урала близки, можно предполагать, что формирование Ia связано с развитием современного таежного биома. Базальное положение для группы имеет гаплотип из Печоро-Илычского заповедника, расположенного на границе средней и северной тайги.

В пределах группы Ic гаплотипы, относящиеся к подгруппе Ic1, встречались на Южном Урале (Южно-Уральский заповедник и гора Иремель), Среднем Урале (окрестности г. Ревда), в Кировской области (пос. Черная Холуница), в Полярном Предуралье (окрестности г. Воркута). Примечательно, что в окрестностях г. Воркута и в пос. Черная Холуница обнаружен один и тот же гаплотип Magr11, хотя локалитеты удалены более чем на 1000 км. Базальным для подгруппы Iс1 является гаплотип Magr23 (рис. 3), обнаруженный на Южном Урале на горе Иремель. Подгруппа 1с2 объединяет гаплотипы с восточного склона Среднего Урала и с севера Западной Сибири; подгруппы 1с3 и 1с4 – гаплотипы Среднего и Южного Урала, обнаруженные на западном и восточном склонах.

Таким образом, наибольшее генетическое разнообразие M. agrestis прослеживается на Южном и Среднем Урале (рис. 5). По всей видимости, это связано с бóльшим разнообразием доступных ландшафтов при контакте нескольких природных зон: на Среднем Урале прослеживается широтная зональность, на Южном – высотная поясность. Разнообразие ландшафтов и история их развития могли способствовать формированию более сложных путей расселения вида на Среднем и Южном Урале, по сравнению с Северным, и как следствие – более выраженной генетической дифференциации.

В то же время уровень дивергенции гаплотипов, встречающихся у M. agrestis на Урале, невысок. Степень дифференциации выделенных подгрупп несколько ниже, чем у других представителей подсемейства полевочьих, обитающих на Северном, Среднем и Южном Урале, например Clethrionomys glareolus и Cl. rutilus [46, 47], а также Microtus arvalis кариоформы obscurus [19]. Это может объясняться недавней экспансией и недостаточно долгим для накопления генетических различий разобщением популяции пашенной полевки. Кроме того, высокая биотопическая мобильность вида [43] могла способствовать сохранению потока генов даже в условиях фрагментации местообитаний, в результате чего географические границы между подгруппами стираются, но продолжается накопление различий между ними.

Генетическая дифференциация M. agrestis в пределах Восточной клады, по-видимому, произошла в ходе расселения по территории ее современной области распространения, о чем свидетельствует сравнительный анализ межгрупповых дистанций, показавший более низкие значения между гаплогруппами Восточной клады, чем между кладами (табл. 2). Наличие внутривидовой генетической дифференциации у мелких млекопитающих обычно связывают с климатическими изменениями позднего плейстоцена и голоцена. Если согласиться с реконструированным по молекулярным часам временем дивергенции Восточной клады [9–10], то для территории Северной Евразии после позднего дриаса периоды похолодания, характеризовавшиеся сменой растительного покрова, документированы около 8 и 4 тыс. лет назад (cold event 8.2 k, 4.2 k [48, 49]). Изменение границ таежного биома могло приводить к трансформации местообитаний M. agrestis, по крайней мере, на отдельных территориях значительной области распространения Восточной клады. В то же время физико-географические особенности некоторых регионов могли способствовать выживанию изолированных популяций. В центральной части Северной Евразии такими регионами могли быть Северный, Средний и Южный сегменты Урала. Последующая экспансия в результате наступления благоприятных климатических условий привела к исчезновению возникших ранее изолятов и восстановлению непрерывной области распространения, а предшествовавшая фрагментация ареала отразилась на современной генетической структуре Восточной клады.

В то же время отсутствие перерывов в позднеплейстоценовой и голоценовой ископаемой летописи M. agrestis на Урале подтверждено методами относительного датирования и радиоуглеродными датировками. Известно, как минимум, четыре находки на Среднем и Северном Урале в позднем дриасе [23, 26, 28] и подтверждено присутствие вида в фаунах Урала в течение последнего ледникового максимума [25]. Возможно, на особенности пространственного распределения M. agrestis в регионе влияли не только изменения климата, но и динамика региональных условий, например градиенты влажности. Для Южного, Среднего и Северного Урала показано изменение влажности местообитаний полевочьих, прослеживаемое по составу их экологических групп от позднего плейстоцена до современности [50]. Пашенная полевка отнесена к группе видов мезофитных местообитаний, упадок которых в неблагоприятные периоды наблюдался в различных сегментах Урала неодновременно. Так, на Южном Урале фиксируется резкое снижение встречаемости видов мезофитных местообитаний 17–16 тыс. лет назад, что соответствует раннему дриасу – холодному и сухому климатическому интервалу. Однако на Среднем Урале в это время пашенная полевка присутствует в ископаемых фаунах возрастом 16400 ± 165 лет назад [28]. Можно предполагать, что трансформация местообитаний могла приводить не к полному исчезновению вида в регионе, а к его перераспределению в пространстве и постепенному замещению одних генетических групп другими.

В настоящее время в европейской и в азиатской частях ареала пашенной полевки остаются неисследованными территории, которые потенциально важны для верификации выдвигаемых нами гипотез. Так, включение в анализ данных из популяций, обитающих вблизи границ области распространения вида и на территориях, подвергавшихся наименьшим трансформациям ландшафта во время глобальных климатических изменений, может позволить с большей вероятностью оценить степень внутривидовой генетической дифференциации M. agrestis и вклада предыдущих волн экспансии в современное генетическое разнообразие вида. Перспективным для дальнейших исследований в этом направлении может стать анализ ядерной ДНК, который по сравнению с митохондриальными маркерами позволяет выявить более древние дивергенции, а также анализ палео-ДНК для определения генетической преемственности ископаемых и современных популяций в пределах области распространения вида.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Проведенное исследование направлено на анализ генетического разнообразия самой широкораспространенной и наименее изученной из митохондриальных линий (Восточная клада) пашенной полевки, занимающей значительную территорию Палеарктики от Восточной и Северной Европы до оз. Байкал. Полученные результаты с включением данных из локалитетов Восточно-Европейской равнины, Урала, Западной и Восточной Сибири указывают на генетическую неоднородность линии, обусловленную, наиболее вероятно, недавними событиями в эволюционной истории вида, происходившими на территории центральной части Северной Евразии в течение позднего плейстоцена.

Современное внутривидовое генетическое разнообразие пашенной полевки в Уральском регионе формируется за счет гаплотипов одной клады – Восточной. По результатам филогенетической реконструкции эта клада является самой молодой. Наибольшее разнообразие гаплогрупп прослеживается на Южном и Среднем Урале, что, по-видимому, связано с большим, по сравнению с Северным Уралом, разнообразием доступных ландшафтов, формирующимся при контакте нескольких природных зон.

Сопоставление результатов анализа генетического разнообразия пашенной полевки на территории Урала с возрастом палеонтологических находок, свидетельствующим о непрерывной истории вида в регионе, по крайней мере с позднего плейстоцена, позволяет предположить, что трансформация местообитаний в результате климатических изменений позднего плейстоцена и голоцена могла приводить не к полному вымиранию вида на этих территориях, а к перераспределению его популяций в пространстве, в результате чего происходило постепенное замещение одних генетических групп другими.

Авторы выражают благодарность заведующему музеем ИЭРиЖ УрО РАН Н.Г. Ерохину за предоставленный материал; сотрудникам ИЭРиЖ УрО РАН: д.б.н. Л.Е. Лукьяновой, д.б.н., Е.В. Зиновьеву, к.б.н. С.В. Зыкову, С.В. Булычевой, А.Т. Галимову за помощь в отловах грызунов.

Работа выполнена при финансовой поддержке РНФ (проект № 22-14-00332).

Исследование одобрено Этическим комитетом Института экологи растений и животных УрО РАН 12 мая 2023 г., протокол №14.

Все применимые международные, национальные и/или институциональные принципы ухода и использования животных были соблюдены.

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Приложение. GenBank haplotypes included in Eastern clade (fig. 2): name used in the study, GenBank accession (№), geographic localization, the belonging to haplogroups identified within the clade

Haplotype

№

Geographic localization

Group

CRus1

AY167213

Russia, Yamal peninsula 68.2500 N 70.0000 E

Ia

Fin3

AY167205

Finland, Kuhmo 64.1167 N 29.5167 E

Ib

Swd10

AY167201

Sweden, Gala 63.3667 N 18.4500 E

Ib

Swd11

AY167200

Sweden, Ume 63.7667 N 20.2833 E

Ib

Fin2

AY167199

Finland, Lapua 62.9833 N 22.9833 E

Ib

Fin1

AY167198

Finland, Tornio 65.8500 N 24.1667 E

Ib

Fin5

AY167196

Finland, Loppi 60.7167 N 24.4333 E

Ib

Fin4

AY167195

Ib

CRus2

AY167180

Russia, Kavka River, Serov 59.8333 N 60.3667 E

Ia

Lithu3

AY167178

Lithuania, Vilnius 54.6667 N 25.3167 E

Ib

Lithu2

AY167177

Ib

CRus6

AY167175

Russia, Novosibirsk 55.0000 N 82.9167 E

Ia

WRus3

AY167174

Russia, Penza region 53.6667 N 42.2500 E

Ic

Fin8

AY167173

Finland, Eland Mellanon, 60.2500 N 19.5000 E

Ic

CRus7

AY167171

Russia, Bratsk 56.2833 N 101.7000 E

Ic

Fin6

AY167169

Finland, Luumäki 60.9167 N 27.6333 E

Ic

WRus4

AY167166

Russia, Velsk, Archangel region 61.0500 N 42.1000E

Ic

WRus5

AY167165

Russia, Chernogolovka, Moscow region 56.000 N 38.3667 E

Ic

CRus5

AY167157

Russia, Novosibirsk 55.0000 N 82.9167 E

Ia

CRus4

AY167156

Ia

WRus2

AY167154

Russia, Pertozero, Karelia 62.0833 N 34. 0000 E

Ib

WRus1

AY167153

Ic

CRus3

AY167149

Russia, Novosibirsk 55.0000 N 82.9167 E

Ia

CRus10

KF218952

Russia, Altai, Artybash 51.7978 N 87.2262 E

Ic

CRus9

KF218951

Ia

CRus8

KF218950

Ia

Nor24

KF218873

Norway: Finnmark, Sor-Varanger, Svanvik 69.4565 N 30.0431 E

Ib

Nor23

KF218872

Norway: Finnmark, Kvalsund, Sennalandet 70.2800 N 24.0800 E

Ib

Nor22

KF218871

Norway: Finnmark, Sor-Varanger, Korpfjellet 69.5667 N 30.8500 E

Ib

Nor21

KF218870

Norway: Finnmark, Kvalsund, Sennalandet 70.2800 N 24.0800 E

Ib

Nor20

KF218869

Norway Troms, Balsfjord, Malangen 69.3522 N 18.8475 E

Ib

Nor19

KF218868

Norway Finnmark, Kvalsund, Sennalandet 70.2800 N 24.0800 E

Ib

Nor18

KF218867

Norway Finnmark, Kvalsund, Sennalandet 70.2800 N 24.0800 E

Ib

Chi

KP190261

China Habahe, Xinjiang

Ic

Fin13

JX284252

Finland Jyvaskyla

Ib

Fin12

JX284251

Finland

Ib

Fin11

JX284250

Finland Koli

Ib

Fin9

JX284249

Finland Koli

Ib

Fin10

JX284248

Finland Jyvaskyla

Ib

Rus

MF099552

Russia Krasnoyarsky Kray 54.8508 N 93.6757 E

Ic

The GenBank haplotypes having in the accession number the AY abbreviation [30]; KF [10]; KP [31]; JX [6]; MF [32].

×

About the authors

L. E. Yalkovskaya

Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: lida@ipae.uran.ru
Russian Federation, Ekaterinburg

P. A. Sibiryakov

Institute of Zoology of the Republic of Kazakhstan

Email: lida@ipae.uran.ru
Kazakhstan, Almaty

M. A. Krohaleva

Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: lida@ipae.uran.ru
Russian Federation, Ekaterinburg

E. A. Markova

Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: lida@ipae.uran.ru
Russian Federation, Ekaterinburg

A. V. Borodin

Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: lida@ipae.uran.ru
Russian Federation, Ekaterinburg

S. A. Borisov

Irkutsk Antiplague Research Institute of Siberia and Far East

Email: lida@ipae.uran.ru
Russian Federation, Irkutsk

M. V. Chibiryak

Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: lida@ipae.uran.ru
Russian Federation, Ekaterinburg

A. V. Bobretsov

Pechora-Ilych State Nature Reserve

Email: lida@ipae.uran.ru
Russian Federation, Yaksha

References

  1. Млекопитающие России: систематико-географический справочник. М.: Т-во научн. изданий КМК, 2012. 604 с.
  2. Shenbrot G.I., Krasnov B.R. An Atlas of the Geographic Distribution of the Arvicoline Rodents of the World (Rodentia, Muridae: Arvicolinae). Sofia & Moscow: Pensoft Publ., 2005. 336 p.
  3. Kryštufek B., Vohralik V., Zima J., Zagorodnyuk I. Microtus agrestis (errata version published in 2017) // The IUCN Red List of Threatened Species. 2016. https://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016-3.RLTS.T13426A22349665.en
  4. Borodin A., Markova E., Zinovyev E. et al. Quaternary rodent and insect faunas of the Urals and Western Siberia: connection between Europe and Asia // Quat. Inter. 2013. V. 284. P. 132-150. https://doi.org/10.1016/j.quaint.2011.07.050
  5. Jaarola M., Searle J.B. A highly divergent mitochondrial DNA lineage of Microtus agrestis in southern Europe // Heredity. 2004. V. 92. P. 228–234.
  6. Paupério J., Herman J.S., Melo-Ferreira J. et al. Cryptic speciation in the field vole: A multilocus approach confirms three highly divergent lineages in Eurasia // Mol. Ecol. 2012. V. 21. P. 6015–6032. https://doi.org/10.1111/mec.12024
  7. Herman J.S., Stojak J., Paupério J. et al. Genetic variation in field voles (Microtus agrestis) from the British Isles: selective sweeps or population bottlenecks? // Biol. J. Linn. Soc. 2019. V. 126. № 4. P. 852–865. https://doi.org/10.1093/biolinnean/bly213
  8. Kryštufek B., Shenbrot G.I. Voles and Lemmings (Arvicolinae) of the Palaearctic Region. Univ. Maribor: Univ. Press, 2022. 437 p.
  9. Herman J.S., Searle J.B. Post-glacial partitioning of mitochondrial genetic variation in the field vole // Proc. R. Soc. B. 2011. V. 278. P. 3601–3607. https://doi.org/10.1098/rspb.2011.0321
  10. Herman J.S., McDevitt A.D., Kawałko A. et al. Land-bridge calibration of molecular clocks and the Post-Glacial colonization of Scandinavia by the eurasian field vole Microtus agrestis // PLoS One. 2014. V. 9. № 8. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0103949
  11. Searle J.B., Kotlík P., Rambau R.V. et al. The Celtic fringe of Britain: Insights from small mammal phylogeography // Proc. R. Soc. B. 2009. V. 276. P. 4287–4294. https://doi.org/10.1098/rspb.2009.1422
  12. Beysard M., Perrin N., Jaarola M. et al. Asymmetric and differential gene introgression at a contact zone between two highly divergent lineages of field voles (Microtus agrestis) // J. Evol. Biol. 2012. V. 25. P. 400–408. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2011.02432.x
  13. Stojak J., Borowik T., Górny M. et al. Climatic influences on the genetic structure and distribution of the common vole and field vole in Europe // Mammal. Res. 2018. V. 64. P. 19–29. https://doi.org/10.1007/s13364-018-0395-8
  14. Stojak J., Tarnowska E. Polish suture zone as the goblet of truth in post-glacial history of mammals in Europe // Mammal. Res. 2019. V. 64. P. 463–475. https://doi.org/10.1007/s13364-019-00433-6
  15. Равкин Ю.С., Богомолова И.Н., Шубилин С.М. и др. Пространственно-типологическая неоднородность населения мелких млекопитающих Западной Сибири (равнинная и горная территория) // Сиб. экол. журн. 2009. № 3. С. 475–487.
  16. Zinovyev E.V., Gilev A.V., Khantemirov R.M. Changes in the entomofauna of the southern Yamal Peninsula in connection with shifts of the northern timberline in the Holocene // Entomological Revi. 2001. V. 81. № 9. P. 1146–1152.
  17. Haynes S., Jaarola M., Searle J.B. Phylogeography of the common vole (Microtus arvalis) with particular emphasis on the colonization of the Orkney archipelago // Mol. Ecol. 2003. V. 12. P. 951–956. https://doi.org/10.1046/j.1365-294x.2003.01795.x
  18. Brunhoff C., Galbreath K.E., Fedorov V.B. et al. Holarctic phylogeography of the root vole (Microtus oeconomus): Implications for late Quaternary biogeography of high latitudes // Mol. Ecol. 2003. V. 12. P. 957–968. https://doi org/10.1046/j.1365-294x.2003.01796.x
  19. Сибиряков П.А., Товпинец Н.Н., Дупал Т.А. и др. Филогеография обыкновенной полевки Microtus arvalis (Rodentia, Arvicolinae) формы obscurus: новые данные по изменчивости митохондриальной ДНК // Генетика. 2018. Т. 54. № 10. С. 1162–1176. https://doi.org/10.1134/S0016675818100132
  20. Markova A.K., Puzachenko A.Yu., Glushankova N.I. The Likhvin (=Holsteinian, =Hoxnian) small mammal faunas of Europe (MIS 11) with reference to the easternmost Likhvin small mammal locality Rybnaya Sloboda (Volga basin, Russia) // Quat. Int. 2022. V. 674-675. P.18–30. https://doi.org/10.1016/j.quaint.2022.12.002
  21. Смирнов Н.Г., Большаков В.Н., Бородин А.В. Плейстоценовые грызуны севера Западной Сибири. М.: Наука, 1986. 146 с.
  22. Бородин А.В. Полевки (Arvicolinae, Rodentia) Урала и Западной Сибири (эоплейстоцен–голоцен): Дис. ... док. биол. наук. Екатеринбург: ИЭРиЖ УрО РАН, 2012. 585 с.
  23. Смирнов Н.Г. Разнообразие мелких млекопитающих Северного Урала в позднем плейстоцене и голоцене // Материалы и исследования по истории современной фауны Урала. Екатеринбург: Екатеринбург, 1996. С. 39–83.
  24. Kuzmina E.A., Smirnov N.G., Ulitko A.I. New data on Late Pleistocene–Holocene small mammal communities from the Ural–Sakmara interfluve, Southern Urals // Quat. Int. 2016. V. 420. P. 56–64. https://doi.org//10.1016/j.quaint.2016.02.007
  25. Смирнов Н.Г., Большаков В.Н., Косинцев П.А. и др. Историческая экология животных гор Южного Урала. Свердловск: УрО АН СССР, 1990. 224 с.
  26. Смирнов Н.Г., Кузьмина Е.А., Коурова Т.П. Новые данные о грызунах Северного Урала в позднеледниковье // Биота Приуральской Субарктики в позднем плейстоцене и голоцене. Екатеринбург: 1999, С. 68–77.
  27. Смирнов Н.Г. Мелкие млекопитающие Среднего Урала в позднем плейстоцене и голоцене. Екатеринбург: Наука, Уральское отд., 1993. 62 с.
  28. Изварин Е.П. Формирование фауны мелких растительноядных млекопитающих западного склона Среднего Урала в позднем плейстоцене и голоцене: Автореф. дис. … канд. биол. наук. Екатеринбург: ИЭРиЖ УрО РАН, 2017. 20 с.
  29. Фадеева Т.В., Смирнов Н.Г. Мелкие млекопитающие Пермского Предуралья в позднем плейстоцене и голоцене. Екатеринбург: Гощицкий, 2008. 172 с.
  30. Jaarola M., Searle J.B. Phylogeography of field voles (Microtus agrestis) in Eurasia inferred from mitochondrial DNA sequences // Mol. Ecol. 2002. V. 11. P. 2613–2621. https://doiorg/10.1046/j.1365-294x.2002.01639.x
  31. Liu Sh., Jin W., Liu Y. et al. Taxonomic position of Chinese voles of the tribe Arvicolini and the description of 2 new species from Xizang, China // J. Mammal. 2017. V. 98. № 1. P. 166–182. https://doi.org/10.1093/jmammal/gyw170
  32. Lissovsky A.A., Petrova T.V., Yatsentyuk S.P. et al. Multilocus phylogeny and taxonomy of East Asian voles Alexandromys (Rodentia, Arvicolinae) // Zool. Scr. 2018. V. 47. № 1. P. 9–20. https://doi.org/10.1111/zsc.12261
  33. Aljanabi S.M., Martinez I. Universal and rapid salt-extraction of high-quality genomic DNA for PCR-based techniques // Nucl. Acids Res. 1997. V. 25. P. 4692–4693. https://doi.org/10.1093/nar/25.22.4692
  34. Tougard C., Brunet–Lecomte P., Fabre M., Montuire S. Evolutionary history of two allopatric Terricola species (Arvicolinae, Rodentia) from molecular, morphological, and palaeontological data // Biol. J. Linn. Soc. 2008. V. 93. P. 309–323. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.2007.00926.x
  35. Hall T.A. Bio-Edit: A user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT // Nucl, Acids Symp. Series. 1999. V. 41. P. 95–98.
  36. Tamura K., Peterson D., Peterson N. et al. MEGA6: Molecular evolutionary genetics analysis version 6.0 // Mol. Biol. Evol. 2013.V. 30. P. 2725–2729. https://doi.org/10.1093/molbev/mst197
  37. Ronquist F., Teslenko M., Van Der Mark P. et al. MrBayes 3.2: Efficient Bayesian phylogenetic inference and model choice across a large model space // Systematic Biol. 2012. V. 61. P. 539–542. https://doi.org/10.1093/sysbio/sys029
  38. Nylander J.A.A. MrModeltest v2. Program distributed by the author. 2004. Evolutionary Biology Centre, Uppsala Univ.
  39. Bandelt H.-J., Forster P., Röhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16. P. 37–48.
  40. Leigh J.W., Bryant D. POPART: Full-feature software for haplotype networkconstruction // Methods Ecol. Evol. 2015. V. 6. P. 1110–1116. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12410
  41. Excoffier L., Laval G., Schneider S. Arlequin (version 3.0): An integrated software package for population genetics data analysis // Evol. Bioinformatics Online. 2005. V. 1. P. 47–50. https://doi.org/10.1177/117693430500100003
  42. Librado P., Rozas J. DnaSP v5: A software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data // Bioinformatics. 2009. V. 25. P. 1451–1452. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp187
  43. Бердюгин К.И., Большаков В.Н., Балахонов В.С. и др. Млекопитающие Полярного Урала. Екатеринбург: изд-во Уральского ун-та, 2007. 384 с.
  44. Бобрецов А.В. Популяционная экология мелких млекопитающих равнинных и горных ландшафтов северо-востока Европейской части России. М.: Т-во науч. изданий КМК, 2016. 381 с.
  45. Кривцов В.А., Водорезов А.В. Физическая география и ландшафты России. Электронное учебное пособие. Рязань: Изд-во РГУ им. С.А. Есенина, 2016. 408 с.
  46. Абрамсон Н.И., Родченкова Е.Н., Костыгов А.Ю. Генетическая изменчивость и филогеография рыжей полевки (Clethrionomys glareolus, Arvicolinae, Rodentia) на территории России с анализом зоны интрогреcсии мтДНК близкородственного вида красной полевки (Сl. rutilus) // Генетика. 2009. Т. 45. № 5. С. 610–623. https://doi.org/10.1134/S1022795409050044
  47. Melnikova (Rodchenkova) E.N., Kshnyasev I.A., Bodrov S.Yu. et al. Sympatric area of Myodes glareolus and M. rutilus (Rodentia, Cricetidae): historic and recent hybridization// Proc. Zool. Institute RAS. 2012. V. 316. № 4. P. 307–323.
  48. Kobashi T., Severinghausa J.P., Brook E.J. et al. Precise timing and characterization of abrupt climate change 8200 years ago from air trapped in polar ice // Quat. Sci. Rev. 2007. V. 26. № 9–10. P. 1212–1222. https://doi.org/10.1016/j.quascirev.2007.01.009
  49. Li C., Li Y.-X., Zheng Y. et al. A high-resolution pollen record from East China reveals large climate variability near the Northgrippian-Meghalayan boundary (around 4200 years ago) exerted societal influence // Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology. 2018. V. 512. С. 156–165. https://doi.org/10.1016/j.palaeo.2018.07.031
  50. Markova E.A., Strukova T.V., Borodin A.V. Can we infer humidity gradients across the Ural Mountains during the Late Quaternary using Arvicoline rodents as an Environmental Proxy? // Rus. J. Ecol. 2022. V. 53. № 6. P. 485–499. https://doi.org/10.1134/s1067413622060108

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. M. agrestis areal [3], points of collection of new material and geographical localisation of the GenBank database data analysed in this work

Download (704KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Phylogenetic tree of M. agrestis reconstructed by Bayesian analysis for 348 cytb haplotypes (1140 bp). I-VI - clades: I - Eastern, II - Central European, III - Scandinavian, IV - Western European, V - French, VI - North British. Ia-Ic - groups of haplotypes of the Eastern clade. Black circles - original haplotypes (Magr1-Magr37). Numbers above branches are posterior probabilities (BI > 0.70). Circles with numbers on the branches of haplogroup Ic - posterior probabilities (BI > 0.65) for the subgroups including haplotypes from the Ural territory

Download (402KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Median network of 348 cytb haplotypes (1140 bp) of M. agrestis. I-VI clades: I - Eastern, II - Central European, III - Scandinavian, IV - Western European, V - French, VI - North British. Ia-Ic - haplogroups of the Eastern clade. Black circles - original haplotypes (Magr1-Magr37)

Download (665KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Geographical position of haplogroups of the Eastern clade of M. agrestis

Download (712KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Haplotype groups detected in M. agrestis in three localities of the Northern, five localities of the Middle and five localities of the Southern Urals (a) and the diversity of landscapes (b) in which the species occurs (+) or does not occur (-) in the Northern, Middle and Southern Urals (on the example of the western slope)

Download (202KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».