Genetic Variability of the Laxmann’s Shrew (Sorex caecutiens Laxmann, 1788) of the Kolyma River Basin and Chukotka

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Nucleotide sequence polymorphism and haplotypic diversity of the cytochrome b gene were studied in samples of the Laxmann’s Shrew Sorex caecutiens koreni from the populations of the Kolyma River basin and Chukotka. 56 cytb-haplotypes differing among themselves by 87 mutations in 84 sites were found. The cytb-haplotypes of individuals of the subspecies S. c. koreni and S. c. macropygmaeus were shown to belong to the same maternal mtDNA lineage, their monophyletic origin from the same ancestral haplotype Scb1, and the presence of identical cytb-haplotypes in both subspecies. The mutual isolation of the shrew populations in the upper basin of the Kolyma River and Chukotka is shown. The proportion of intrapopulation genetic variability is 95.74%, intergroup variability is 5.74%, and intragroup variability is –1.48%, which reflects a very high level of intrapopulation variability of cytb haplotypes in the studied groups of S. c. koreni, their monophyletic origin, and the genetic unity of the Chukchi samples. The values of molecular diversity indices testify to the stability of populations that have a high value of effective abundance for a long time.

Full Text

Ареал средней бурозубки (Sorex caecutiens Laxmann, 1788) простирается от Скандинавии до Чукотки и о. Хоккайдо. На материковой части северо-востока Азии вид представлен двумя подвидами – S. caecutiens koreni Gl. Allen, 1914 и S. caecutiens macropygmaeus Miller, 1901 [1–3]. Бассейны рек Индигирки, Колымы и Анадыря населяет S. c. koreni, а S. c. macropygmaeus – п-ов Камчатка и Северное Приохотье. На о-вах Парамушир и Карагинский обитают подвиды S. c. insularis Okhotina, 1993 и S. c. orii Kuroda, 1933 соответственно [4]. В таежной зоне Северо-Восточной Азии среди насекомоядных средняя бурозубка по численности занимает лидирующее положение [5], однако особенности генетической структуры популяций средней бурозубки этой части ареала малоизучены.

Трансмембранный фермент цитохром b (Сytb) является ключевым звеном дыхательной цепи переноса электронов. Возможность адаптации организма к различным экологическим условиям зависит от уровня функциональной активности этого энзима. В настоящее время вариабельность нуклеотидной последовательности гена цитохрома b (сytb), кодирующего этот полипептид, широко используется в области популяционной генетики и молекулярной филогеографии различных видов, в том числе и рода Sorex [6–16]. Изучение генетической изменчивости популяций является важной частью комплексного анализа внутривидового полиморфизма и относится к приоритетным научным направлениям. Генетический мониторинг популяций позволяет реконструировать историю экспансии видов [13].

Ранее нами была исследована изменчивость сytb и кодируемого им полипептида одной выборки средней бурозубки из Северного Приохотья, относящейся к подвиду S. c. macropygmaeus [17]. Было установлено, что изученная популяция имеет монофилетическое происхождение и относится к митохондриальной линии, распространенной от Финляндии до о. Сахалин. Эта гаплогруппа была выделена как сахалино-евразийский кластер [9]. В исследованной нами популяции S. c. macropygmaeus был найден высокий уровень полиморфизма нуклеотидной последовательности гена и аминокислотного состава данного полипептида. Полученные результаты свидетельствуют о действии стабилизирующего отбора на структуру фермента Сytb в исследованной популяции средней бурозубки Северного Приохотья [17].

В настоящей работе анализируется изменчивость нуклеотидной последовательности гена сytb популяций средней бурозубки подвида S. c. koreni, населяющих бассейн Колымы и Чукотку.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Карта-схема мест сбора материала приведена на рис. 1. Характеристики выборок из исследованных популяций и обобщенные сведения о молекулярном разнообразии S. c. koreni бассейна р. Колымы и п-ова Чукотки представлены в табл. 1. В верховьях Колымы отловлена 31 особь: в бас. рек Кулу – 9 экз.; Детрин – 4 экз.; Среднекан – 9 экз.; а также в районе озер Урультун – 9 экз., Малык и Момонтай – по 1 экз. Выборки из популяций этого вида верховьев Колымы объединены в одну группу. На Чукотке, в бас. р. Омолон добыты 43 особи, в окрестностях г. Анадырь – 15 экз. Река Омолон – самый крупный правый приток Колымы (рис. 1). Нами рассматривались выборки средней бурозубки как отдельно – отловленные в бас. р. Омолон и окрестностях г. Анадыря, так и объединенно – чукотского региона в целом (табл. 1).

 

Рис. 1. Карта-схема мест сбора проб средней бурозубки подвида S. c. koreni. Цифрами обозначены: бас. рек 1 – Кулу, 2 – Детрин, 3 – Среднекан; 4 – окрестности озер Урультун, Малык и Момонтай; 5 – бас. р. Омолон; 6 – окрестности г. Анадырь

 

Таблица 1. Характеристика выборок средней бурозубки из популяций бассейна р. Колымы и Чукотки

Места сбора материала

N

n

V

k

Индексы молекулярного разнообразия

Параметры тестов

Pi ± sd

π ± sd

h ± sd

Fu Fs

Tajima’s D

Верховья Колымы

31

21

41

41

4.2323 ± 2.1579

0.003713 ± 0.002106

0.9505 ± 0.0243

–12.77048***

–2.15542***

Бассейн р. Омолон

43

30

47

48

3.1783 ± 1.6763

0.002788 ± 0.001633

0.9657 ± 0.0172

–26.23284***

–2.48485***

Окрестности г. Анадырь

15

8

10

10

1.4476 ± 0.9313

0.001270 ± 0.000916

0.7905 ± 0.1049

–4.36420***

–2.01460***

Суммарно Чукотка

58

36

53

54

2.7350 ± 1.4721

0.002399 ± 0.001432

0.9359 ± 0.0250

–26.59215***

–2.58526***

Общая выборка

89

56

84

87

3.3225 ± 1.7227

0.002914 ± 0.001674

0.9492 ± 0.0174

–14.45584***

–2.21829***

Примечание. N – объем выборок из популяций, n – число гаплотипов, V – число вариабельных сайтов в гене cytb мтДНК, k – число нуклеотидных замен, Pi – среднее число попарных различий между гаплотипами, π – нуклеотидное разнообразие, h – гаплотипическое разнообразие, sd – стандартное отклонение, D – параметр теста Tajima, Fs – параметр теста Fu, *** – P ≤ 0.001 (P – статистическая значимость различий).

 

Биоматериал, использованный в работе, взят из музейной коллекции лаборатории экологии млекопитающих, в которой работают авторы. Образцы мышечной ткани хранились в 96%-ном этаноле. Методы выделения, очистки тотальной ДНК, амплификации нуклеотидной последовательности cytb, очистки продукта полимеразной цепной реакции, секвенирования полной нуклеотидной последовательности cytb мтДНК и определения филогенетических отношений гаплотипов средней бурозубки представлены в нашей предыдущей статье [17]. Сайты расположения нуклеотидов на карте гена cytb мтДНК приведены в соответствии с полной нуклеотидной последовательностью данного гена S. caecutiens (GenBank № MF374796 [18]). Как и в предыдущей публикации [17], гаплотипам cytb средней бурозубки присвоена аббревиатура Scb. Статистическая обработка и анализ генетических данных проводили с помощью пакетов программ MEGA 6.0.2.74 [19], Arlequin ver. 3.5 [20]. В пакете программ MEGA провели выравнивание нуклеотидных последовательностей, определили сайты нуклеотидных замен (нз), локализацию и категорию (транзиция или трансверсия) нз в триплетах. Выявили cytb-гаплотипы, долю вариабельных сайтов и вариантов нуклеотидных последовательностей в выборках из исследуемых популяций. В пакете программ Arlequin определили индексы молекулярного разнообразия, параметры D и Fs, рассчитали матрицу генетических дистанций методом попарной дифференциации гаплотипов, на основании которой рассчитали коэффициент Fst. Соответствие гипотезе нейтральности определили с использованием тестов D и Fs. Tajima и Fs Y.X. Fu [21, 22]. Значение Fst характеризует уровень дивергенции исследуемых популяций. Медианная сеть cytb-гаплотипов построена с применением пакета программ Network 4.5.1.0 [23].

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Полная нуклеотидная последовательность cytb исследована у 89 особей S. c. koreni (табл. 1). Ген cytb у S. caecutiens состоит из 1140 пар нуклеотидов (пн) и расположен с 14213-ой пн по 15352-ю пн полного генома мтДНК. Найдено 56 cytb-гаплотипов, различающихся между собой 87 мутациями в 84 сайтах. Все обнаруженные у S. c. koreni cytb-гаплотипы, как и определенные в предыдущем исследовании у S. c. macropygmaeus [17], принадлежат сахалино-евразийскому кластеру. Нз относительно полной нуклеотидной последовательности Scb1, номера обнаруженных cytb-гаплотипов в электронной базе данных GenBank и места отлова носителей вариантов cytb приведены на рис. 2. Найденные cytb-гаплотипы отличаются от последовательности Scb1 от 1 нз (cytb-варианты обнаружены у особей всех выборок) до 8 нз (Scb120, носитель отловлен возле оз. Урультун). Доля вариабельных сайтов в нуклеотидной последовательности cytb средней бурозубки в выборке из бас. Колымы составляет 0.03596 от всей длины cytb, из бас. р. Омолон – 0.0088, из окрестностей г. Анадырь – 0.0071. В сумме из чукотского региона – 0.0379. В общей выборке – 0.0600.

 

Рис. 2. Гаплотипы гена цитохрома b средней бурозубки S. c. koreni из популяций верховьев Колымы и Чукотки. Нуклеотидные замены представлены относительно последовательности варианта Scb1. Сайты замен показаны от начала гена цитохрома b

 

Характеристики нз представлены в табл. 2. В нуклеотидной последовательности cytb S. c. koreni транзиций (0.8966) найдено в 8.66 раза больше, чем трансверсий (0.1035), что согласуется с литературными данными [24, 25]. Известно, что вырожденность генетического кода определяет большую вариабельность третьего нуклеотида кодона в транслируемых участках гена [26] и что в большинстве триплетов распределение нз в первой, второй и третьей позициях соответствует 2 : 1 : 9 [27]. Полученные нами результаты отличаются от этого соотношения. У особей, отловленных в бас. Колымы транзиции в первой, второй и третьей позициях триплетов относятся как 6 : 1 : 29. Трансверсии во второй позиции кодона не обнаружены, а в первой и третьей найдены в долях 1 : 1.5. В выборке средней бурозубки из популяции окрестностей г. Анадырь трансверсии не определены. Транзиции выявлены только в первой и третьей позициях триплета в отношении 1 : 2.33. У экземпляров, отловленных в бас. р. Омолон, трансверсии найдены только в третьей позиции триплета, а транзиции распределены в позициях кодона как 5 : 1 : 16.48. В сумме, у исследованных особей S. c. koreni чукотского региона, соотношение мутаций в сайтах триплета составляет 5.5 : 1 : 18.01, трансверсии имеют место только в третьей позиции кодона.

 

Таблица 2. Локализация нуклеотидных замен в кодонах гена цитохрома b у средней бурозубки верховьев Колымы и Чукотки

Локальность

Доля замен

транзиция

трансверсия

позиция замены в кодоне

1

2

3

1

3

Верховье Колымы

0.1463

0.0244

0.7073

0.0488

0.0732

Окрестности г. Анадырь

0.3000

–

0.7000

–

–

Бассейн р. Омолон

0.1875

0.0417

0.6875

–

0.0833

Суммарно Чукотка

0.2075

0.0377

0.6792

–

0.0755

Всего

0.1839

0.0345

0.6782

0.0230

0.0805

Примечание: “–” – замена не обнаружена.

 

На рис. 3 показаны доли cytb-гаплотипов в выборках из исследованных популяций S. c. koreni. Вариант Scb1, определенный как предковый и превалирующий в изученной ранее популяции S. c. macropygmaeus Северного Приохотья [17], наиболее распространен и в выборках S. c. koreni. Кроме того, у особей обоих подвидов найдены Scb2 (носители отловлены в бас. рек Кулу, Среднекан и оз. Момонтай), Scb5 (бас. р. Среднекан), Scb6 (р-н оз. Урультун), Scb24 (бас. р. Кулу) и Scb9 (бас. р. Омолон, Чукотка) (рис. 3). Остальные гаплотипы обнаружены у особей S. c. koreni и специфичны для каждой исследованной выборки. Исключение составляет Scb49, выявленный у бурозубок бас. р. Омолон и г. Анадырь. Количество найденных гаплотипов cytb (n) и вариабельных сайтов (V) в каждой из групп пропорциональны размеру выборок (N) (табл. 1). Основная часть вариантов cytb во всех выборках представлена единичными экземплярами (рис. 3). Значительный уровень полиморфизма нуклеотидных последовательностей cytb-вариантов определяет высокие значения индексов молекулярного разнообразия (табл. 1), что указывает на стабильность популяций, имеющих в течение длительного времени высокое значение эффективной численности [28]. Нуклеотидное разнообразие (π) и среднее число попарных различий между гаплотипами (Pi) – оказались выше у бурозубок бас. верховьев Колымы, гаплотипическое разнообразие (h) выше в выборке из бас. р. Омолон. Наименьшие значения всех индексов – в группе бурозубок из окрестностей г. Анадырь – могут быть связаны с небольшим числом исследованных особей.

 

Рис. 3. Доли гаплотипов гена цитохрома b в выборках средней бурозубки S. c. koreni из популяций верховьев Колымы и Чукотки

 

Для определения филогенетических отношений cytb-гаплотипов S. c. koreni построена медианная сеть по принципу минимального числа нз (рис. 4). Полученная диаграмма имеет четкую радиальную структуру, что, по-видимому, может свидетельствовать о происхождении всех исследованных нуклеотидных последовательностей от родоначального гаплотипа Scb1. Сопоставление данных рис. 2–4 показывает, что cytb-гаплотипы S. c. koreni бас. Колымы отличаются от Scb1 в основном 1–2 нз, за исключением Scb31 (6 нз, носитель отловлен в бас. р. Детрин); Scb70 (5 нз, бас. р. Кулу) и Scb120, Scb121, Scb123 (соответственно – 8, 6 и 4 нз, добыты возле оз. Урультун). Пойманные в окрестностях г. Анадырь и большинство добытых в бас. р. Омолон бурозубок имеют Scb1 и cytb-гаплотипы, разнящиеся от него 1–2 нз. Исключение – отловленные в пойме р. Омолон особи с гаплотипами Scb86 и Scb98, которые отличаются от Scb1 5 нз.

 

Рис. 4. Медианная сеть гаплотипов гена цитохрома b средней бурозубки S. c. koreni из популяций верховьев Колымы и Чукотки. Размер кругов пропорционален доле варианта мтДНК. * – транзиция в 1-й позиции кодона, ** – транзиция во 2-й позиции кодона, # – трансверсия в 1-й позиции кодона, ### – трансверсия в 3-й позиции кодона. Цифрами обозначены сайты мутаций от начала гена цитохрома b; mv – медианный вектор

 

Между исследованными выборками были рассчитаны генетические дистанции (популяционные попарные Fst). Нуклеотидные последовательности cytb-гаплотипов S. c. koreni верховьев Колымы и окрестностей г. Анадырь не имеют достоверно значимых различий (Fst = 0.02728, р = 0.07207 ± 0.0227), что может быть связано с небольшим количеством отловленных вблизи г. Анадырь особей и отличием всех обнаруженных у этих экземпляров cytb-гаплотипов от Scb1 1–2 нз (рис. 2–4).

Наличие у пойманных в бас. Омолона бурозубок ряда гаплотипов, отличающихся от Scb1 не только количеством, но и значимостью нз – транзициями в первой и второй позициях кодона (рис. 3, 4) обусловливает генетическое различие между выборками S. c. koreni верховьев Колымы и бас. р. Омолон (Fst = 0.04026) с высокой степенью достоверности (р = 0.00 ± 0.00). Уровень различий между двумя чукотскими выборками (Fst = –0.00999, р = 0.77477 ± 0.0412) свидетельствует о генетическом единстве этих групп и правомерности их объединения. В сумме нуклеотидные последовательности cytb-гаплотипов S. c. koreni верховьев Колымы и Чукотки различаются с высокой степенью достоверности (Fst = 0.04553, р = 0.00 ± 0.00), что свидетельствует о взаимной изоляции популяций бурозубок этих локальностей.

В модуле AMOVA в пакете программ Arlequin методом попарной дифференциации рассчитана генетическая изменчивость групп популяций S. c. koreni, составленных по географическому критерию (рис. 1). В первую группу вошла выборка бурозубок с верховьев Колымы, во вторую – выборки с Чукотки.

Доля внутрипопуляционной генетической изменчивости составляет 95.74%, межгрупповая изменчивость 5.74%, внутригрупповая доля –1.48%. Полученные результаты показывают очень высокую долю внутрипопуляционной изменчивости cytb-гаплотипов в исследованных группах S. c. koreni. Отрицательное значение внутригрупповой доли изменчивости свидетельствует о генетическом единстве чукотских выборок.

Для построения гипотетической реконструкции истории формирования и расселения подвида S. c. koreni в бассейне Колымы и на Чукотке был проведен тест на нейтральность, давший статистически достоверные высокие отрицательные значения параметров Fs и D (тестов Fu и Tajima соответственно) для всех выборок (табл. 1). Показано, что экспансия вида при отсутствии эффекта основателя и дрейфа генов приводит к большим отрицательным значениям D- и Fs-параметров [21, 22]. По-видимому, полученные нами результаты свидетельствуют как об отсутствии в процессе формирования генофондов исследованных популяций значительного вклада дрейфа генов, так и об относительно недавней позднеплейстоценовой-голоценовой экспансии S. c. koreni в пределы Чукотки.

Ранее было показано [29, 30], что в период Сартанского оледенения позднего плейстоцена в бассейне Колымы отдельные виды бурозубок сохранились в рефугиуме. Учитывая достаточно обширную площадь рефугиума и особенности биологии бурозубок (3–4 помета за сезон, высокая численность), отсутствие дрейфа генов, свойственного для небольших изолированных популяций, вполне закономерно. Следует отметить, что для других видов мелких млекопитающих (в частности, полевок), освоивших этот регион и также переживших оледенения, характерно наличие разных генетических линий мтДНК [31–33]. Принадлежность cytb-гаплотипов особей двух подвидов S. caecutiens к одной cytb-материнской линии, происхождение от одного родоначального Scb1, отсутствие кластеров на медианной сети гаплотипов, возможно, является особенностью этого вида бурозубок. Полученные в настоящем исследовании результаты свидетельствуют о необходимости дальнейших исследований.

Исследования проведены в ходе выполнения государственного задания по теме “Млекопитающие Арктики и Субарктики: структура и динамика сообществ, проблемы охраны” № гос. регистрации АААА-А18-118010990006-3 (Институт биологических проблем Севера ДВО РАН).

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с использованием в качестве объекта животных. Биоматериал, использованный в работе, взят из музейной коллекции нашей лаборатории (заспиртованные образцы тканей).

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием в качестве объекта людей.

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

×

About the authors

V. V. Pereverzeva

Institute of Biological Problems of the North, Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: vvpereverzeva@mail.ru
Russian Federation, Magadan

N. E. Dokuchaev

Institute of Biological Problems of the North, Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: vvpereverzeva@mail.ru
Russian Federation, Magadan

A. A. Primak

Institute of Biological Problems of the North, Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: vvpereverzeva@mail.ru
Russian Federation, Magadan

E. A. Dubinin

Institute of Biological Problems of the North, Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: vvpereverzeva@mail.ru
Russian Federation, Magadan

References

  1. Чернявский Ф.Б. Млекопитающие крайнего северо-востока Сибири. М.: Наука, 1984. 389 с.
  2. Юдин Б.С. Насекомоядные млекопитающие Сибири. Новосибирск: Наука, 1989. 360 с.
  3. Докучаев Н.Е. Сравнительный анализ двух подвидовых форм средней бурозубки материковой части Северо-Восточной Азии // Эволюционные и генетические исследования млекопитающих. Тез. докл. Всесоюзн. совещ. (Владивосток, 22–28 сентября 1990 г.). Владивосток: ДВО АН СССР, 1990б. Ч. 2. С. 80–82.
  4. Охотина М.В. Подвидовая таксономическая ревизия дальневосточных бурозубок (Insectivora, Sorex) с описанием новых подвидов // Вопр. систематики, фаунистики и палеонтологии мелких млекопитающих. Тр. Зооло. ин-та АН СССР. Т. 243. 1991. СПб.: Издательство Академии наук СССР. С. 58–70.
  5. Докучаев Н.Е. Экология бурозубок Северо-Восточной Азии. М.: Наука, 1990а. 160 с.
  6. Григорьева О.О., Борисов Ю.М., Стахеев В.В. и др. Генетическая структура популяций обыкновенной бурозубки Sorex araneus L. 1758 (Mammalia, Lipotyphla) на сплошных и фрагментированных участках ареала // Генетика. 2015. Т. 51. № 6. С. 711–723. https://doi.org/10.7868/S0016675815030042
  7. Ковалева В.Ю., Литвинов Ю.Н., Ефимов В.М. Землеройки (Soricidae, Eulipotyphla) Сибири и Дальнего Востока: комбинирование и поиск конгруэнтности молекулярно–генетических и морфологических данных // Зоологический журнал. 2013. Т. 92. № 11. С. 1383–1398. https://doi.org/10.7868/S0044513413110081
  8. Ohdachi S., Masuda R., Abe H. et al. Phylogeny of Eurasian soricine shrews (Insectivora, Mammalia) inferred from the mitochondrial cytochrome b gene sequences // Zool. Sci. 1997. V. 14. P. 527–532.
  9. Ohdachi S.D., Dokuchaev N.E., Hasegawa M., Masuda R. Intraspecific phylogeny and geographical variation of six species of northeastern Asiatic Sorex shrews based on the mitochondrial cytochrome b sequences // Mol. Ecology. 2001. V. 10. P. 2199–2213. https://doi.org/10.1046/j.1365-294x.2001.01359.x
  10. Ohdachi S.D., Abe H., Han S.H. Phylogenetic positions of Sorex sp. (Insectivora, Mammalia) from Cheju Island and S. caecutiens from the Korean Peninsula, inferred from mitochondrial cytochrome b gene sequences // Zool. Sci. 2003. V. 20. P. 91–95. https://doi.org/10.2108/zsj.20.91
  11. Ohdachi S.D., Yoshizawa K., Hanski I. et al. Intraspecific phylogeny and nucleotide diversity of the least shrews, the Sorex minutissimus–S. yukonicus complex, based on nucleotide sequences of the mitochondrial cytochrome b gene and the control region // Mammal Study. 2012. V. 37. P. 281–297. https://doi.org/10.3106/041.037.0403
  12. Demboski J.R., Cook J.A. Phylogenetic diversification within the Sorex cinereus group (Soricidae) // J. Mammalogy. 2003. V. 84. № 1. Р. 144–158. https://doi.org/10.1644/1545-1542(2003)084<0144:PDWTSC>2.0.CO;2
  13. Bannikova A.A., Dokuchaev N.E., Yudina E.V. et al. Holarctic phylogeography of the tundra shrew (Sorex tundrensis) based on mitochondrial genes // Biol. J. of the Linnean Society. 2010. V. 101. № 3. P. 721–746. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.2010.01510.x
  14. Bannikova A.A., Chernetskaya D.M., Raspopova A.A. et al. Evolutionary history of the genus Sorex as inferred from multigene data and molecular clock of major divergence events with the implications for systematics // Zool. Scripta. 2018. V. 47. № 5. P. 518–538. https://doi.org/10.1111/zsc.12302
  15. Esteva M., Cervantes F.A., Brant S.V., Cook J.A. Molecular phylogeny of long-tailed shrews (genus Sorex) from México and Guatemala // Zootaxa. 2010. V. 2615. № 1. Р. 47–65. https://doi.org/10.11646/zootaxa.2615.1.3
  16. Koh H.S., Jang K.H., In S.T. et al. Genetic distinctness of Sorex caecutiens hallamontanus (Soricomorpha: Mammalia) from Jeju island in Korea: Cytochrome oxidase I and cytochrome b sequence analyses // Anim. Syst. Evol. Divers. 2012. V. 28. №. 3. P. 215–219. https://doi.org/10.5635/ASED.2012.28.3.215
  17. Переверзева В.В., Докучаев Н.Е., Примак А.А., Киселев С.В. Генетическая изменчивость средней бурозубки (Sorex caecutiens Laxmann, 1788) Северного Приохотья // Вестник СВНЦ ДВО РАН. 2019. № 1. С. 103–115.
  18. Jin Z-M., Zhu L., Ma J-Z. Sequencing and analysis of the complete mitochondrial genome of the masked shrew (Sorex caecutiens) from China // Mitochondrial DNA. Part B. 2017. V. 2. №. 2. P. 486–488.
  19. Tamura K., Stecher G., Peterson D. et al. MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 6.0 // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 2725–2729. https://doi.org/10.1093/molbev/mst197
  20. Excoffier L., Laval G., Schneider S. Arlequin ver. 3.0: An integrated software package for population genetics data analysis // Evol. Bioinformatics Online. 2005. V. 1. P. 47–50.
  21. Tajima F. Statistical method for testing the neutral mutation hypothesis by DNA polymorphism // Gen. Soc. Am. 1989. V. 123. P. 585–595.
  22. Fu Y.X. Statistical tests of neutrality of mutations against population growth, hitchhiking and background selection // Genetics. 1997. V. 147. P. 915–925. https://doi.org/10.1093/genetics/147.2.915
  23. Bandelt H.J., Forster P., Rőhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16. P. 37–48.
  24. Nei M. Molecular Evolutionary Genetics. N. Y.: Columbia Univ. Press, 1987. 495 р.
  25. Nei M., Kumar S. Molecular evolution and phylogenetic. N.Y.: Oxford Univ. Press, 2000. 333 p.
  26. Zardoya R., Meyer A. Phylogenetic performance of mitochondrial protein-coding genes in resolving relationships among vertebrates // Mol. Biol. Evol. 1996. V. 13. № 7. P. 933–942.
  27. Hassanin A., Lecointre G., Tiller S. Related articles, links abstract. The “evolutionary signal” of homoplasy in protein-coding gene sequences and its consequences for a priori weighting in phylogeny // C. R. Acad. Sci. 1998. V. 321. № 7. Р. 611–620.
  28. Абрамсон Н.И. Филогеография: итоги, проблемы, перспективы // Вестник ВОГиС. 2007. Т. 11. № 2. С. 307–331.
  29. Докучаев Н.Е. Роль Берингийской суши в расселении и образовании новых форм у землероек-бурозубок // Вестник ДВО РАН. 1997. № 2. С. 54–61.
  30. Докучаев Н.Е., Гуляев В.Д. Четвертичная история землероек-бурозубок Северо-Восточной Азии в свете гельминтологических данных // Биология насекомоядных млекопитающих. Мат. III всерос. науч. конф. по биологии насекомоядных млекопитающих (15–20 сентября 2007 г., Новосибирск). Новосибирск: Изд-во “ЦЭРИС”, 2007. С. 38–40.
  31. Переверзева В.В., Примак А.А., Дубинин Е.А. Филогенетические отношения популяций красной полевки Myodes (=Clethrionomys) rutilus Pallas, 1779 Северного Приохотья и Колымского региона // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2013. Т. 17. № 3. С. 444–451.
  32. Переверзева В.В., Примак А.А., Докучаев Н.Е. и др. Изменчивость гена цитохрома b мтДНК красно-серой полевки (Craseomys rufocanus Sundevall, 1846) Северного Приохотья и бассейна р. Колыма // Вестник СВНЦ ДВО РАН. 2018. № 1. С. 101–112.
  33. Переверзева В.В., Докучаев Н.Е., Примак А.А. и др. Изменчивость гена цитохрома b мтДНК полевки-экономки (Alexandromys oeconomus Pallas, 1776) Северного Охотоморья // Усп. совр. биологии. 2022. Т. 142. № 1. С. 90–104. https://doi.org/10.31857/0042132422010057 (0042-1324 ISSN).

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Map-scheme of sampling sites of the Middle Storm-Petrel subspecies S. c. koreni. Numbers indicate: river basins 1 - Kulu, 2 - Detrin, 3 - Srednekan; 4 - vicinity of Urultun, Malyk and Momontai lakes; 5 - basin of Omolon river; 6 - vicinity of Anadyr

Download (163KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Haplotypes of the cytochrome b gene of the medium rodent S. c. koreni from the populations of the upper Kolyma and Chukotka. Nucleotide substitutions are presented relative to the sequence of the Scb1 variant. The substitution sites are shown from the beginning of the cytochrome b gene

Download (1024KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Fraction of haplotypes of the cytochrome b gene in samples of the medium-sized rodent S. c. koreni from the populations of the upper Kolyma and Chukotka rivers

Download (317KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Median network of haplotypes of the cytochrome b gene of the medium rodent S. c. koreni from the populations of the upper Kolyma and Chukotka. The size of circles is proportional to the share of mtDNA variant. * - transit in the 1st codon position, ** - transit in the 2nd codon position, # - transversion in the 1st codon position, ### - transversion in the 3rd codon position. Numbers denote mutation sites from the beginning of cytochrome b gene; mv - median vector

Download (451KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».