РЕАКЦИЯ ДЫХАНИЯ РАСТЕНИЙ ARABIDOPSIS THALIANA С ПОДАВЛЕНИЕМ NPQ1 НА ПОВЫШЕННУЮ ОСВЕЩЕННОСТЬ: НЕКОТОРЫЕ АСПЕКТЫ ФУНКЦИОНАЛЬНОГО ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ ХЛОРОПЛАСТОВ И МИТОХОНДРИЙ

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Энергодиссипирующие системы (ЭДС) фотосинтезирующей клетки — виолаксантиновый цикл (ВКЦ) в хлоропластах и альтернативный путь дыхания (АП) в митохондриях — участвуют в защите от избытка световой энергии. Механизмы функционального взаимодействия ЭДС слабо исследованы. В работе изучено влияние повышенной освещенности (400 мкмоль ФАР/(м2 с) на дыхание и вовлечение АП у растений Arabidopsis thaliana с подавлением NPQ1, кодирующим фермент ВКЦ — виолаксантиндеэпоксидазу. Четырехнедельные растения линии npq1 и дикого типа Columbia-0 (Col-0), выращенные при 90 мкмоль/(м2 с) и используемые в качестве контроля, подвергали воздействию света высокой интенсивности, 400 мкмоль/(м2 с), в течение 8 ч. В ходе эксперимента определяли активность дыхательных путей, относительное содержание транскриптов генов, активность супероксиддисмутазы, содержание супероксид анион-радикала, пероксида водорода, антоцианов. В условиях стресса линия npq1 демонстрировала значительно более низкие величины нефотохимического тушения флуоресценции хлорофилла и уровня деэпоксидации в сравнении с линией дикого типа (Col-0), что свидетельствовало об отсутствии реализации зеаксантин-зависимой защиты фотосинтетического аппарата. Растения мутантной линии реагировали на повышенную освещенность усилением дыхания за счет активации транспорта электронов по обоим путям: альтернативному и цитохромному. При этом доля АП от общего дыхания в линии npq1 была стабильно высокой и составляла около 50% независимо от условий светового режима. Активации АП и накоплению белка альтернативной оксидазы (AOX), очевидно, способствовало усиление экспрессии большинства генов AOX, уровень содержания транскриптов которых был выше в контрольных условиях (0 ч), но снижался к концу эксперимента. При этом количество мРНК наиболее стресс-индуцибельного гена AOX1a было самым низким среди всех генов AOX. Сделано предположение об ослаблении в линии npq1 сигнального пути, поддерживаемого транскрипционным фактором MYB4 — негативным регулятором синтеза фенилпропаноидов. Это могло стать причиной низкой экспрессии AOX1a, содержащего в промоторе большое количество MYB4-связывающих сайтов, и повышенного по сравнению с Col-0 содержания антоцианов в листьях. В отличие от растений Col-0, линия npq1 характеризовалась вдвое меньшей активностью супероксиддисмутазы (СОД) с преобладанием локализованной преимущественно в хлоропластах Fe-СОД. Однако, судя по содержанию супероксид анион-радикала и пероксида водорода, растения линии npq1 в условиях повышенной освещенности демонстрировали более высокий уровень окислительных реакций по сравнению с линией дикого типа. Полученные данные свидетельствовали о пониженной способности растений с подавлением генов двух ключевых компонентов энергодиссипирующих систем (NPQ1 и AOX1a) противостоять стрессу. Результаты указывают на взаиморегуляцию ЭДС митохондрий и хлоропластов для защиты от фотоокисления, участие AOX в модуляции дыхательной функции и существование быстрых адаптивных перестроек метаболизма, обеспечивающих жизнеспособность растений в стрессовых условиях.

Об авторах

Е. В Гармаш

Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Email: garmash@ib.komisc.ru
Сыктывкар, Российская Федерация

К. В Ядрихинский

Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Сыктывкар, Российская Федерация

М. А Шелякин

Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Сыктывкар, Российская Федерация

Е. С Белых

Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Сыктывкар, Российская Федерация

Е. В Силина

Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Сыктывкар, Российская Федерация

Р. В Малышев

Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Сыктывкар, Российская Федерация

Список литературы

  1. Demmig-Adams B. Carotenoids and photoprotection in plants: a role for the xanthophyll zeaxanthin // Biochim. Biophys. Acta — Bioenerg. 1990. V. 1020. P. 1–24. https://doi.org/10.1016/0005-2728(90)90088-L
  2. Niyogi K.K., Grossman A.R., Björkman O. Arabidopsis mutants define a central role for the xanthophyll cycle in the regulation of photosynthetic energy conversion // Plant Cell. 1998. V. 10. P. 1121–1134. https://doi.org/10.1105/tpc.10.7.1121
  3. Raghavendra A.S., Padmasree K. Beneficial interactions of mitochondrial metabolism with photosynthetic carbon assimilation // Trends Plant Sci. 2003. V. 8. P. 546–553. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2003.09.015
  4. Noguchi K., Yoshida K. Interaction between photosynthesis and respiration in illuminated leaves // Mitochondrion. 2008. V. 8. P. 87–99. https://doi.org/10.1016/j.mito.2007.09.003
  5. Гармаш Е.В. Митохондриальное дыхание фотосинтезирующей клетки // Физиология растений. 2016. Т. 63. C. 17–30. https://doi.org/10.7868/S001533031506007X
  6. Vanlerberghe G.C., Dahal K., Alber N.A., Chadee A. Photosynthesis, respiration and growth: a carbon and energy balancing act for alternative oxidase // Mitochondrion. 2020. V. 52. P. 197–211. https://doi.org/10.1016/j.mito.2020.04.001
  7. Гармаш Е.В. Сигнальные пути регуляции экспрессии генов альтернативной оксидазы растений // Физиология растений. 2022. Т. 69. C. 3–19. https://doi.org/10.31857/S001533032010055
  8. Van Aken O. Mitochondrial redox systems as central hubs in plant metabolism and signalling // Plant Physiol. 2021. V. 186. P. 36–52. https://doi.org/10.1093/plphys/kiab101
  9. van Lis R., Atteia A. Control of mitochondrial function via photosynthetic redox signals // Photosynth. Res. 2004. V. 79. P. 133–148. https://doi.org/10.1023/B:PRES.0000015409.14871.68
  10. Юрина Н.П., Одинцов М.С. Ретроградная сигнальная система хлоропластов // Физиология растений. 2019. Т. 66. C. 243–255. https://doi.org/10.1134/S0015330319040146
  11. Garmash E.V., Dymova O.V., Malyshev R.V., Plyusnina S.N., Golovko T.K. Developmental changes in energy dissipation in etiolated wheat seedlings during the greening process // Photosynthetica. 2013. V. 51. P. 497–508. https://doi.org/10.1007/s11099-013-0044-z
  12. Vishwakarma A., Tetali S.D., Selinski J., Scheibe R., Padmasree K. Importance of the alternative oxidase (AOX) pathway in regulating cellular redox and ROS homeostasis to optimize photosynthesis during restriction of the cytochrome oxidase pathway in Arabidopsis thaliana // Ann Bot. 2015. V. 116. P. 555–569. https://doi.org/10.1093/aob/mcv122
  13. Garmash E.V., Dymova O.V., Silina E.V., Malyshev R.V., Belykh E.S., Shelyakin M.A., Velegzhaninov I.O. AOX1a Expression in Arabidopsis thaliana affects the state of chloroplast photoprotective systems under moderately high light conditions // Plants. 2022. V. 11. P. 3030. https://doi.org/10.3390/plants11223030
  14. Garmash E.V. Suppression of mitochondrial alternative oxidase can result in upregulation of the ROS scavenging network: some possible mechanisms underlying the compensation effect // Plant Biol. 2022. V. 25. P. 43–53. https://doi.org/10.1111/plb.13477
  15. Boyes D.C., Zayed A.M., Ascenzi R., McCaskill A.J., Hoffman N.E., Davis K.R., Görlach J. Growth stage-based phenotypic analysis of Arabidopsis: a model for high throughput functional genomics in plants // Plant Cell. 2001. V. 13. P. 1499–1510. https://doi.org/10.2307/3871382
  16. Czechowski T., Stitt M., Altmann T., Udvardi M.K., Scheible W.-R. Genome-wide identification and testing of superior reference genes for transcript normalization in Arabidopsis // Plant Physiol. 2005. V. 139. P. 5–17. https://doi.org/10.1104/pp.105.063743
  17. Livak K.J., Schmittgen T.D. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2(–Delta Delta C(T)) method // Methods. 2001. V. 25. P. 402–408. https://doi.org/10.1006/meth.2001.1262
  18. Bradford M.M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. V. 72. P. 248–254. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3
  19. Chaitanya K.S.K., Naithani S.C. Role of superoxide, lipid peroxidation and superoxide dismutase in membrane perturbation during loss of viability in seeds of Shorea robusta Gaertn.f. // New Phytol. 1994. V. 126. P. 623–627. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1994.tb02957.x
  20. Bellincampi D., Dipierro N., Salvi G., Cervone F., De Lorenzo G. Extracellular H2O2 induced by oligogalacturonides is not involved in the inhibition of the auxin-regulated rolB gene expression in tobacco leaf explants // Plant Physiol. 2000. V. 122. P. 1379–1386. https://doi.org/10.1104/pp.122.4.1379
  21. Libik M., Konieczny R., Surowka E., Miszalski Z. Superoxide dismutase activity in organs of Mesembryanthemum crystallinum L. at different stages of CAM development // Acta Biol. Cracov. Bot. 2005. V. 47. P. 199–204.
  22. Beauchamp C., Fridovich I. Superoxide dismutase: Improved assays and an assay applicable to acrylamide gels // Anal. Biochem. 1971. V. 44. P. 276–287. https://doi.org/10.1016/0003-2697(71)90370-8
  23. Giusti M.M., Wrolstad R.E. Characterization and measurement of anthocyanins by UV-visible spectroscopy // Curr. Protoc. Food Anal. Chem. 2001. V. 00. P. 1.2.1–1.2.13. https://doi.org/10.1002/0471142913.faf0102s00
  24. Külheim C., Jansson S. What leads to reduced fitness in non-photochemical quenching mutants? // Physiol. Plant. 2005. V. 125. P. 202–211. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2005.00547.x
  25. Clifton R., Millar A.H., Whelan J. Alternative oxidases in Arabidopsis: a comparative analysis of differential expression in the gene family provides new insights into function of non-phosphorylating bypasses // Biochim. Biophys. Acta. 2006. V. 1757. P. 730–741. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2006.03.009
  26. Yoshida K., Noguchi K. Differential gene expression profiles of the mitochondrial respiratory components in illuminated Arabidopsis leaves // Plant Cell Physiol. 2009. V. 50. P. 1449–1462. https://doi.org/10.1093/pcp/pcp090
  27. Garmash E.V., Belykh E.S., Velegzhaninov I.O. The gene expression profiles of mitochondrial respiratory components in Arabidopsis plants with differing amounts of ALTERNATIVE OXIDASE1a under high intensity light // Plant Signal Behav. 2021. V. 16. https://doi.org/10.1080/15592324.2020.1864962
  28. Keunen E., Schellingen K., Van Der Straeten D., Remans T., Colpaert J., Vangronsveld J., Cuypers A. ALTERNATIVE OXIDASE1a modulates the oxidative challenge during moderate Cd exposure in Arabidopsis thaliana leaves // J. Exp. Bot. 2015. V. 66. P. 2967–2977. https://doi.org/10.1093/jxb/erv035
  29. Clifton R., Lister R., Parker K.L., Sappl P.G., Elhafez D., Millar A.H., Day D.A., Whelan J. Stress-induced co-expression of alternative respiratory chain components in Arabidopsis thaliana // Plant Mol. Biol. 2005. V. 58. P. 193–212. https://doi.org/10.1007/s11103-005-5514-7
  30. Wang H., Huang J., Liang X., Bi Y. Involvement of hydrogen peroxide, calcium, and ethylene in the induction of the alternative pathway in chilling-stressed Arabidopsis callus // Planta. 2012. V. 235. P. 53–67. https://doi.org/10.1007/s00425-011-1488-7
  31. Rasmusson A.G., Escobar M. Light and diurnal regulation of plant respiratory gene expression // Physiol. Plant. 2007. V. 129. P. 57–67. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00797.x
  32. Florez-Sarasa I., Ostaszewska M., Galle A., Flexas J., Rychter A.M., Ribas-Carbó M. Changes of alternative oxidase activity, capacity and protein content in leaves of Cucumis sativus wild type and MSC16 mutant grown under different light intensities // Physiol. Plant. 2009. V. 137. P. 419–426. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2009.01244.x
  33. Garmash E.V., Grabelhych O.I., Velegzhaninov I.O., Borovik O.A., Dalke I.V., Voinikov V.K., Golovko T.K. Light regulation of alternative oxidase pathway during greening of etiolated wheat seedlings // J. Plant Physiol. 2015. V. 174. P. 75–84. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2014.09.016
  34. Zalutskaya Z., Lapina T., Ermilova E. The Chlamydomonas reinhardtii alternative oxidase 1 is regulated by heat stress // Plant Physiol. Biochem. 2015. V. 97. P. 229–234. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2015.10.014
  35. El-Brolosy M.A., Stainier D.Y.R. Genetic compensation: a phenomenon in search of mechanisms // PLoS Genet 2017. V. 13. P. e1006780. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1006780
  36. Selinski J., Hartmann A., Deckers-Hebestreit G., Day D.A., Whelan J., Scheibe R. Alternative oxidase isoforms are differentially activated by tricarboxylic acid cycle intermediates // Plant Physiol. 2018. V. 176. P. 1423–1432. https://doi.org/10.1104/pp.17.01331
  37. Ambawat S., Sharma P., Yadav N.R., Yadav R.C. MYB transcription factor genes as regulators for plant responses: an overview // Physiol. Mol. Biol. Plants. 2013. V. 19. P. 307–321. https://doi.org/10.1007/s12298-013-0179-1
  38. Zhang X., Ivanova A., Vandepoele K., Radomiljac J., Van de Velde J., Berkowitz O., Willems P., Xu Y., Ng S., Van Aken O., Duncan O., Zhang B., Storme V., Chan K.X., Vaneechoutte D. et al. The transcription factor MYB29 is a regulator of ALTERNATIVE OXIDASE1a // Plant Physiol. 2017. V. 173. P. 1824–1843. https://doi.org/10.1104/pp.16.01494
  39. Jin H. Transcriptional repression by AtMYB4 controls production of UV-protecting sunscreens in Arabidopsis // EMBO J. 2000. V. 19. P. 6150–6161. https://doi.org/10.1093/emboj/19.22.6150
  40. Shams M., Pokora W., Khadivi A., Aksmann A. Superoxide dismutase in Arabidopsis and Chlamydomonas: diversity, localization, regulation, and role // Plant Soil. 2024. V. 53. P. 751–771. https://doi.org/10.1007/s11104-024-06618-6

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».