Влияние вирусной инфекции на кокколитофориду Emiliania huxleyi при разном уровне биогенных элементов в среде

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Кокколитофорида Emiliania huxleyi была выделена в клоновую культуру из планктона прибрежных вод Черного моря в феврале 2023 г. Штамм альговируса EhV-SS2, поражающий этот вид водорослей, изолирован из прибрежных вод в мае 2023 г. С помощью сканирующей электронной микроскопии показано, что вирусные частицы имели форму икосаэдра диаметром 124–174 нм. Выявлено наличие суперкапсида у данного штамма и определен его титр (2.5×105 вирионов/мл). Исследовано влияние альговируса на рост и эффективность работы ФС II (Fv/Fm) E. huxleyi при различном уровне биогенных элементов в среде. На протяжении латентного периода альговируса (0–101 ч) отмечено снижение отношения Fv/Fm водорослей относительно его значений в контроле. В интервале времени с 101 по 168 ч в культуре появились первые лизированные вирусом клетки, выявленные с помощью световой и сканирующей электронной микроскопии. В течение периода с 168 по 264 ч процесс лизиса усилился, а его скорость на полной среде f/2 была в пять раза выше, чем при дефиците азота или фосфора. Скорость лизиса клеток на морской воде, лишенной питательных элементов, была в два раза ниже, чем на полной среде. К концу эксперимента (через 264 ч) в инфицированной культуре наблюдались функционально активные клетки, как покрытые кокколитами, так и лишенные их. Доля последних на среде f/2 составила 95%, тогда как при дефиците азота и фосфора она была незначительной.

Full Text

Restricted Access

About the authors

Л. В. Стельмах

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Федеральный исследовательский центр “Институт биологии южный морей им. А.О. Ковалевского Российской академии наук”

Author for correspondence.
Email: lustelm@mail.ru
Russian Federation, Севастополь

Р. Р. Сагадатова

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Федеральный исследовательский центр “Институт биологии южный морей им. А.О. Ковалевского Российской академии наук”

Email: lustelm@mail.ru
Russian Federation, Севастополь

О. С. Алатарцева

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Федеральный исследовательский центр “Институт биологии южный морей им. А.О. Ковалевского Российской академии наук”

Email: lustelm@mail.ru
Russian Federation, Севастополь

References

  1. Tyrrell T., Merico A. Emiliania huxleyi: bloom observations and the conditions that induce them // Coccolithophores: from molecular processes to global impact / Eds. H.R. Thierstein, J.R. Young. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg. 2004. P. 75. https://doi.org/10.1007/978-3-662-06278-4_4
  2. Mikaelyan A.S., Silkin V.A., Pautova L.A. Coccolithophorids in the Black Sea: their interannual and long-term changes // Russ. Acad. Sci. Oceanol. 2011. V. 51. P. 39. https://doi.org/10.1134/S0001437011010127
  3. Broecker W., Clark E. Ratio of coccolith CaCO3 to foraminifera CaCO3 in late Holocene deep sea sediments // Paleoceanography. 2009. V. 24. P. PA3205. https://doi.org/10.1029/2009PA001731
  4. Brown C.W., Yoder J.A. Coccolithophorid blooms in the global ocean // J. Geophys. Res. Oceans. 1994. V. 99. P. 7467. https://doi.org/10.1029/93JC02156
  5. Taylor A.R., Brownlee C., Wheeler G. Coccolithophore cell biology: chalking up progress // Ann. Rev. Mar. Sci. 2017. V. 9. P. 283. https://doi.org/10.1146/annurev-marine-122414-034032
  6. Mikaelyan A.S., Pautova L.A., Pogosyan S.I., Sukhanova I.N. Summer bloom of coccolithophorids in the northeastern Black Sea // Oceanology. 2005. V. 45. P. 127.
  7. Stelmakh L., Gorbunova T. Emiliania huxleyi blooms in the Black Sea: influence of abiotic and biotic factors // Botanica. 2018. V. 24. P. 172. https://doi.org/10.2478/botlit-2018-0017
  8. Silkin V., Pautova L., Podymov O., Chasovnikov V., Lifanchuk A., Fedorov A., Kluchantseva A. Phytoplankton dynamics and biogeochemistry of the Black Sea // J. Mar. Sci. Eng. 2023. V11. P 1196. https://doi.org/10.3390/jmse11061196
  9. Bratbak G., Egge J.K, Heldal M. Viral mortality of the marine alga Emiliania huxleyi (Haptophyceae) and termination of algal blooms // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1993. V 93. P 39. https://doi.org/10.3354/meps093039
  10. Brussaard C.P., Kempers R.S., Kop A.J., Riegman R., Heldal M. Virus-like particles in a summer bloom of Emiliania huxleyi in the North Sea // Aquat. Microb. Ecol. 1996. V. 10. P. 105. https://doi.org/10.3354/ame010105
  11. Brussaard C.P. Viral Control of phytoplankton populations - a review // J. Eukaryot. Microbiol. 2004. V. 51. P. 125. https://doi.org/10.1111/j.1550-7408.2004.tb00537.x
  12. Wommack K.E., Colwell R.R. Virioplankton: viruses in aquatic ecosystems // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2000. V. 64. P. 69. https://doi.org/10.1128/MMBR.64.1.69-114.2000
  13. Mojica K.D., Brussaard C.P. Factors affecting virus dynamics and microbial host-virus interactions in marine environments // FEMS Microbiol. Ecol. 2014. V. 89. P. 495. https://doi.org/10.1111/1574-6941.12343
  14. Stelmakh L.V., Sagadatova R.R., Alatartseva O.S. The effect of viral infection on the Black Sea microalgae Tetraselmis viridis: the role of nutrients and copper ions // Funct. Plant Biol. 2024. V. 51. P. FP23114. https://doi.org/10.1071/FP23114
  15. Evans C., Brussaard C.P. Regional variation in lytic and lysogenic viral infection in the Southern Ocean and its contribution to biogeochemical cycling // Appl. Environ. Microbiol. 2012. V. 78. P. 6741. https://doi.org/10.1128/AEM.01388-12
  16. Clerissi C., Grimsley N., Subirana L., Maria E., Oriol L., Ogata H., Moreau H., Desdevises Y. Prasinovirus distribution in the Northwest Mediterranean Sea is affected by the environment and particularly by phosphate availability // Virology. 2014. V. 466. P. 146. https://doi.org/10.1016/j.virol.2014.07.016
  17. Mojica K.D., Huisman J., Wilhelm S.W., Brussaard C.P. Latitudinal variation in virus-induced mortality of phytoplankton across the North Atlantic Ocean // ISME J. 2016. V. 10. P. 500. https://doi.org/10.1038/ismej.2015.130
  18. Slagter H.A., Gerringa L.J., Brussaard C.P. Phytoplankton virus production negatively affected by iron limitation // Front. Environ. Sci. 2016. V. 3. P. 156. https://doi.org/10.3389/fmars.2016.00156
  19. Maat D.S., Crawfurd K.J., Timmermans K.R., Brussaard C.P. Elevated CO2 and phosphate limitation favor Micromonas pusilla through stimulated growth and reduced viral impact // Appl. Environ. Microbiol. 2014. V. 80. P. 3119. https://doi.org/10.1128/AEM.03639-13
  20. Maat D.S., Brussaard C.P. Both phosphorus-and nitrogen limitation constrain viral proliferation in marine phytoplankton // Aquat. Microb. Ecol. 2016. V. 77. P. 87. https://doi.org/10.3354/ame01791
  21. Guillard R., Ryther J. Studies of marine planktonic diatoms: I. Cyclotella Nana Hustedt, and Detonula Confervacea (CLEVE) Gran // J. Can. Microbiol. 1962. V. 8. P. 229. https://doi.org/10.1139/m62-029
  22. Jarvis B., Wilrich C., Wilrich P-T. Reconsideration of the derivation of Most Probable Numbers, their standard deviations, confidence bounds and rarity values // J. Appl. Microbiol. 2010. V. 109. P. 1660. https://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2010.04792.x
  23. Arsenieff L., Simon N., Rigaut-Jalabert F., Le Gall F., Chaffron S., Corre E., Com E., Bigeard E., Baudoux A-C. First viruses infecting the marine diatom Guinardia delicatula // Front. Microbiol. 2019. V. 9. P. 3235. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.03235
  24. Bratbak G. Microscope methods for measuring bacterial biovolume: epifluorescence microscopy, scanning electron microscopy, and transmission electron microscopy // Handbook of methods in aquatic microbial ecology / Eds. P.F. Kemp, B.F. Sherr, E.B. Sherr, J.J. Cole. Boca Raton: CRC Press. 1993. P. 309.
  25. Schroeder D.C., Oke J., Malin G., Wilson W. Coccolithovirus (Phycodnaviridae): characterization of a new large dsDNA algal virus that infects Emiliania huxleyi // Arch Virol. 2002. V. 147. P. 1685. https://doi.org/10.1007/s00705-002-0841-3
  26. Castberg T., Thyrhaug R., Larsen A., Sandaa R-A., Heldal M., Van Etten J.L., Bratbak G. Isolation and characterization of a virus that infects Emiliania huxleyi (Haptophyta) // J. Phycol. 2002. V. 38. P. 767. https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.2002.02015.x
  27. Vaughn J.M., Balch W.M., Novotny J.F., Vining C.L., Palmer C.D., Drapeau D.T., Booth E., Vaughn Jr. J.M., Kneifel D.M., Bell A.L. Isolation of Emiliania huxleyi viruses from the Gulf of Maine // Aquat. Microb. Ecol. 2010. V. 58. P. 109. https://doi.org/10.3354/ame01375
  28. Mackinder L.C.M., Worthy C.A., Biggi G., Hall M., Ryan K.R., Varsani A., Harper G.M., Wilson W.H., Brownlee C., Schroeder D.C. A unicellular algal virus, Emiliania huxleyi virus 86, exploits an animal-like infection strategy // J. Gen. Virol. 2009. V. 90. P. 2306. https://doi.org/10.1099/vir.0.011635-0
  29. Bidle K. D., Haramaty L., Barcelos e Ramos J., Falkowski P. Viral activation and recruitment of metacaspases in the unicellular coccolithophore Emiliania huxleyi // PNAS. 2007. V. 104. P. 6049. https://doi.org/10.1073/pnas.0701240104
  30. Clasen J.L., Elser J.J. The effect of host Chlorella NC64A carbon: phosphorus ratio on the production of Paramecium bursaria Chlorella Virus-1 // Freshw. Biol. 1995. V. 52. P. 112. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2006.01677.x
  31. Wilhelm S.W., Matteson A.R. Freshwater and marine virioplankton: a brief overview of commonalities and differences // Freshw. Biol. 2008. V. 53. P. 1076. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2008.01980.x
  32. Nagasaki K., Tomaru Y., Tarutani K., Katanozaka N., Yamanaka S., Tanabe H., Yamaguchi M. Growth characteristics and intraspecies host specificity of a large virus infecting the dinoflagellate Heterocapsa circularisquama // Appl. Environ. Microbiol. 2003. V. 69. P. 2580. https://doi.org/10.1128/AEM.69.5.2580-2586.2003
  33. Lawrence J.E., Brussaard C.P.D., Suttle C.A. Virus-specific responses of Heterosigma akashiwo to infection // Appl. Environ. Microbiol. 2006. V. 72. P. 7829. https://doi.org/10.1128/AEM.01207-06
  34. Slagter H.A., Gerringa L.J.A., Brussaard C.P.D. Phytoplankton virus production negatively affected by iron limitation // Front. Environ. Sci. 2016. V. 3. P. 156. https://doi.org/10.3389/fmars.2016.00156
  35. Jover L.F., Effler T.C., Buchan A., Wilhelm S.W., Weitz J.S. The elemental composition of virus particles: implications for marine biogeochemical cycles // Nat. Rev. Microbiol. 2014. V. 12. P. 519. https://doi.org/10.1038/nrmicro3289
  36. Redfield A.C., Ketchum B.H., Richards F.A. The composition of seawater: comparative and descriptive oceanography // The sea: ideas and observations on progress in the study of the seas / Ed. N.M Hill. New York, USA: Interscience. 1963. P. 26.
  37. Wykoff D.D., Davies J.P., Melis A., Grossman A.R. The regulation of photosynthetic electron transport during nutrient deprivation in Chlamydomonas reinhardtii // Plant Physiol. 1998. V. 117. P. 129. https://doi.org/10.1104/pp.117.1.129
  38. Frada M.J., Rosenwasser S., Ben-Dor S., Shemi A., Sabanay H., Vardi A. Morphological switch to a resistant subpopulation in response to viral infection in the bloom-forming coccolithophore Emiliania huxleyi // PLoS Pathog. 2017. V. 13. P. e1006775. https://doi.org/10.1371/journal. ppat.1006775

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Scanning electron microscopy of healthy Emiliania huxleyi cells (a) and viral particles of the EhV-SS2 strain (b, c, d); the arrow marks the virus on the surface of the coccolith, the size scale is 0.5 microns (g).

Download (164KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Dynamics of the number of cells of Emiliania huxleyi under the influence of viral infection: 1 – uninfected cells; 2 – infected cells; 3 – “naked” cells; a – complete medium f/2; b – medium without nitrogen; c – medium without phosphorus; d – sea water without biogenic elements.

Download (202KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Dynamics of the maximum efficiency of photosystem II (Fv/Fm) under the influence of viral infection: 1 – uninfected cells; 2 – infected cells; a – complete medium f/2; b – medium without nitrogen; c – medium without phosphorus; d – sea water without biogenic elements.

Download (158KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Scanning electron microscopy of Emiliania huxleyi cells at various stages of viral infection: a, b – early stage; c – late stage; d – “naked" cells.

Download (157KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».