Биосинтез рекомбинантных вакцин в растительных системах экспрессии

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Успехи генной инженерии способствовали возникновению нового раздела вакцинологии – создание рекомбинантных субъединичных вакцин, инициирующих формирование защитного иммунитета от различных заболеваний. Одной из перспективных и активно развивающихся систем экспрессии рекомбинантных белков медицинского назначения являются растения. В данном обзоре в общих чертах освещается формирование специфического и неспецифического иммунитета, функционирование гуморального и клеточного звеньев иммунитета, а также принципы создания рекомбинантных вакцинных препаратов. Более подробно рассматривается создание вакцинных препаратов для профилактики таких инфекций как грипп, коронавирусы, вирус папилломы человека, вирус гепатита В и норовирусы с примерами растительных рекомбинантных белков, профилактирующих эти заболевания. Дана оценка рынка рекомбинантных вакцин растительного происхождения и приведены примеры наиболее успешных из них. В целом обзор призван подчеркнуть актуальность растительных систем экспрессии для наработки рекомбинантных вакцинных препаратов и их возможности для быстрого реагирования на возникающие вызовы в области профилактики инфекционных заболеваний.

Full Text

Restricted Access

About the authors

Е. А. Уварова

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”

Author for correspondence.
Email: uvarova@bionet.nsc.ru
Russian Federation, Новосибирск

П. А. Белавин

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”

Email: uvarova@bionet.nsc.ru
Russian Federation, Новосибирск

Н. В. Пермякова

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”

Email: uvarova@bionet.nsc.ru
Russian Federation, Новосибирск

Е. В. Дейнеко

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”

Email: uvarova@bionet.nsc.ru
Russian Federation, Новосибирск

References

  1. Tacket C.O., Mason H.S., Losonsky G., Clements J.D., Levine M.M., Arntzen C.J. Immunogenicity in humans of a recombinant bacterial antigen delivered in a transgenic potato // Nat. Med. 1998. V. 4. P. 607. https://doi.org/10.1038/nm0598-607
  2. Mason H.S., Lam D.M., Arntzen C.J. Expression of hepatitis B surface antigen in transgenic plants // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992. V. 89. P. 11745. https://doi.org/10.1073/pnas.89.24.1174
  3. Lai T., Yang Y., Ng S.K. Advances in mammalian cell line development technologies for recombinant protein production // Pharmaceuticals. 2013. V. 26. P. 579. https://doi.org/10.3390/ph6050579
  4. Nielsen J. Production of biopharmaceutical proteins by yeast: advances through metabolic engineering // Bioengineered. 2013. V. 4. P. 207. https://doi.org/10.4161/bioe.22856
  5. Tripathi N.K., Shrivastava A. Recent developments in bioprocessing of recombinant proteins: Expression hosts and process development // Front. Bioeng. Biotechnol. 2019. V. 20. P. 420. https://doi.org/10.3389/fbioe.2019.00420
  6. Kumar M., Kumari N., Thakur N., Bhatia S.K., Saratale G.D., Ghodake G., Mistry B.M., Alavilli H, Kishor D.S., Du X., Chung S.M. A Comprehensive overview on the production of vaccines in plant-based expression systems and the scope of plant biotechnology to combat against SARS-CoV-2 virus pandemics // Plants. 2021. V.15. P. 1213. https://doi.org/10.3390/plants10061213
  7. Gerszberg A., Hnatuszko-Konka K. Compendium on food crop plants as a platform for pharmaceutical protein production // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 17. P. 3236. https://doi.org/10.3390/ijms23063236
  8. Hager K.J., Pérez Marc G., Gobeil P., Diaz R.S., Heizer G., Llapur C., Makarkov A.I., Vasconcellos E., Pillet S., Riera F., Saxena P., Geller Wolff P., Bhutada K., Wallace G., Aazami H., et al. CoVLP study team. Efficacy and safety of a recombinant plant-based adjuvanted Covid-19 vaccine // N. Engl. J. Med. 2022. V. 2. P. 2084. https://doi.org/10.1056/NEJMoa2201300
  9. Kurup V.M., Thomas J. Edible vaccines: Promises and challenges // Mol. Biotechnol. 2020. V. 62. P. 79. doi: 10.1007/s12033-019-00222-1
  10. Paradia P.K., Bhavale R., Agnihotri T., Jain A. A review on edible vaccines and biopharmaceutical products from plants // Curr. Pharm. Biotechnol. 2023. V. 24. P. 495. https://doi.org/10.1007/s12033-019-00222-1
  11. Sahoo A., Mandal A.K., Dwivedi K., Kumar V. A cross talk between the immunization and edible vaccine: Current challenges and future prospects // Life Sci. 2020. V. 15. P. 118343. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2020.118343
  12. Debnath N., Thakur M., Khushboo, Negi N.P., Gautam V., Kumar Yadav A., Kumar D. Insight of oral vaccines as an alternative approach to health and disease management: An innovative intuition and challenges // Biotechnol. Bioeng. 2022. V. 119. P. 327. https://doi.org/10.1002/bit.27987
  13. Singhal D., Mishra R. Edible vaccine – an effective way for immunization // Endocr. Metab. Immune Disord. Drug Targets. 2023. V. 23. P. 458. https://doi.org/10.2174/1871530322666220621102818
  14. Global vaccine action plan 2011–2020. https://www.who.int/publications/i/item/global-vaccine-action-plan-2011-2020
  15. Kennedy J. Should childhood vaccinations be mandatory? // Perspect. Public Health. 2020. V. 140. P. 23. https://doi.org/10.1177/1757913919883303
  16. Moyle P.M. Biotechnology approaches to produce potent, self-adjuvanting antigen-adjuvant fusion protein subunit vaccines // Biotechnol. Adv. 2017. V. 35. P. 375. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2017.03.005
  17. Silva-Gomes S., Decout A., Nigou J. Pathogen-associated molecular patterns (PAMPs) // Encyclopedia of Inflammatory Diseases/ Eds. M. Parnham. Basel: Birkhauser, 2014. https://doi.org/10.1007/978-3-0348-0620-6_35-1
  18. Akira S., Uematsu S., Takeuchi O. Pathogen recognition and innate immunity // Cell. 2006. V. 124. P. 783. https://doi.org/10.1016/j.cell.2006.02.015
  19. Iwasaki A., Medzhitov R. Regulation of adaptive immunity by the innate immune system // Science. 2010 V. 15. P. 291. doi: 10.1126/science.1183021
  20. Takeuchi O., Akira S. Pattern recognition Receptors and Inflammation // Cell. 2010. V. 140. P. 805. https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.01.022
  21. Liew F.Y., Xu D., Brint E.K., O’Neill L.A. Negative regulation of toll-like receptor-mediated immune responses // Nat. Rev. Immunol. 2005. V. 5. P. 446. doi: 10.1038/nri1630
  22. Inohara, Chamaillard, McDonald C., Nuñez G. NOD-LRR proteins: role in host-microbial interactions and inflammatory disease // Annu. Rev. Biochem. 2005. V. 74. P. 355. https://doi.org/10.1146/annurev.biochem.74.082803.133347
  23. Upasani V, Rodenhuis-Zybert I, Cantaert T. Antibody-independent functions of B cells during viral infections // PLOS Pathog. 2021. V. 22. e1009708. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1009708
  24. Rahimi R.A., Luster A.D. Chemokines: critical regulators of memory T cell development, maintenance, and function // Adv. Immunol. 2018. V. 138. P. 71. https://doi.org/10.1016/bs.ai.2018.02.002
  25. Rybicki E.P. Plant molecular farming of virus-like nanoparticles as vaccines and reagents // Wiley Interdiscip. Rev. Nanomed. Nanobiotechn. 2020. V. 12. e1587. https://doi.org/10.1002/wnan.1587
  26. Rozov S.M., Deineko E.V. Recombinant VLP vaccines synthesized in plant expression systems: current updates and prospects // Molecular Biology. 2024. V. 58. P. 402. https://doi.org/10.1134/S0026893324700043
  27. Krammer F., Palese P. Universal influenza virus vaccines that target the conserved hemagglutinin stalk and conserved sites in the head domain // J. Infect. Dis. 2019. V. 8. P. 62. https://doi.org/10.1093/infdis/jiy711
  28. Sautto G. A., Kirchenbaum G. A., Ross T. M. Towards a universal influenza vaccine: Different approaches for one goal // Virol. J. 2018. V. 15. P. 17. https://doi.org/10.1186/s12985-017-0918-y
  29. Soema P.C., Kompier R., Amorij J.P., Kersten G.F.A. Current and next generation influenza vaccines: Formulation and production strategies // Eur. J. Pharm. Biopharm. 2015. V. 94. P. 251. https://doi.org/10.1016/j.ejpb.2015.05.023
  30. Dunkle L.M., Izikson R., Patriarca P., Goldenthal K.L., Muse D., Callahan J., Cox M.M.J. Efficacy of recombinant influenza vaccine in adults 50 years of age or older // N. Engl. J. Med. 2017. V. 376. P. 2427. https://doi.org/10.1056/NEJMoa1608862
  31. Ward B.J., Makarkov A., Séguin A., Pillet S., Trépanier S., Dhaliwall J., Libman M.D., Vesikari T., Landry N. Efficacy, immunogenicity, and safety of a plant-derived, quadrivalent, virus-like particle influenza vaccine in adults (18–64 years) and older adults (≥65 years): two Multicentre, randomised phase 3 trials // Lancet. 2020. V. 396. P. 1491. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(20)32014-6
  32. D’Aoust M.A., Couture M.M., Charland N, Trépanier S., Landry N., Ors F., Vézina L.P. The production of hemagglutinin-based virus‐like particles in plants: A rapid, efficient and safe response to pandemic influenza // Plant Biotechnol. J. 2010. V. 8. P. 607. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2009.00496.x
  33. Blokhina E.A., Mardanova E.S., Stepanova L.A., Tsybalova L.M., Ravin N.V. Plant-produced recombinant influenza A virus candidate vaccine based on flagellin linked to conservative fragments of M2 protein and hemagglutintin // Plants. 2020. V. 9. P. 162. https://doi.org/10.3390/plants9020162
  34. Sohrab S.S., Suhail M., Kamal M.A., Husen A., Azhar E.I. Recent development and future prospects of plant-based vaccines // Curr.t Drug Metab. 2017. V. 18. P. 831. https:doi.org/10.2174/1389200218666170711121810
  35. Eidenberger L., Kogelmann B., Steinkellner H. Plant-based biopharmaceutical engineering // Nat. Rev. Bioeng. 2023. V. 1. P. 426. https:doi.org/10.1038/s44222-023-00044-6
  36. Ward B.J.; Séguin A., Couillard J., Trépanier S., Landry N. Phase III: randomized observer-blind trial to evaluate lot-to-lot consistency of a new plant-derived quadrivalent virus like particle influenza vaccine in adults 18–49 years of age // Lancet. 2021. V. 396. P. 1491. https:doi.org/10.1016/j.vaccine.2021.01.004
  37. Status of COVID-19 vaccines within WHO EUL/PQ evaluation process https:extranet.who.int/prequal/sites/default/files/document_files/Status_COVID_VAX_08AUgust2023.pdf
  38. Mamedov T., Yuksel D., Gurbuzaslan I., Gulec B., Mammadova G., Ozdarendeli A., Pavel S.T.I., Yetiskin H., Kaplan B., Uygut M.A., Hasanova G. SARS-CoV-2 spike protein S1 subunit induces potent neutralizing responses in mice and is effective against Delta and Omicron variants // Fron. Plant Sci. 2023. V. 14. https:doi.org/10.3389/fpls.2023.1290042
  39. Marian A.J. Current state of vaccine development and targeted therapies for COVID-19: impact of basic science discoveries // Cardiovasc. Pathol. 2021. V. 50. P. 107278. https:doi.org/10.1016/j.carpath.2020.107278
  40. Mathew D.S., Pandya T., Pandya H., Vaghela Y., Subbian S. An overview of SARS-CoV-2 etiopathogenesis and recent developments in COVID-19 vaccines // Biomolecules. 2023. V. 24. P. 1565. https:doi.org/10.3390/biom13111565
  41. Chattopadhyay A., Jailani A.A.K., Mandal B. Exigency of plant-based vaccine against COVID-19 emergence as pandemic preparedness // Vaccines. 2023. V. 11. P. 1347. https:doi.org/10.3390/vaccines11081347
  42. Abou Baker D.H., Hassan E.M., El Gengaihi S. An overview on medicinal plants used for combating coronavirus: Current potentials and challenges // J. Agricult. Food Res.. 2023. V. 13. P. 100632. https:doi.org/10.1016/j.jafr.2023.100632
  43. Capell T., Twyman R.M., Armario-Najera V., Ma J.K., Schillberg S., Christou P. Potential applications of plant biotechnology against SARS-CoV-2 // Trends Plant Sci. 2020. V. 25. P. 635. https:doi.org/10.1016/j.tplants.2020.04.009
  44. Ma C., Su S., Wang J., Wei L., Du L., Jiang S. From SARS-CoV to SARS-CoV-2: safety and broad-spectrum are important for coronavirus vaccine development // Microbes Infect. 2020. V. 22. P. 245. https:doi.org/10.1016/j.micinf.2020.05.004
  45. Hodgins B., Pillet S., Landry N., Ward B.J. Prime-pull vaccination with a plant-derived virus-like particle influenza vaccine elicits a broad immune response and protects aged mice from death and frailty after challenge // Immun. Ageing. 2019. V. 16. P. 27. https:doi.org/10.1186/s12979-019-0167-6
  46. Makarkov A.I., Golizeh M., Ruiz-Lancheros E., Gopal A., Costas-Cancelas I.N., Chierzi S., Pillet S., Charland N., Landry N., Rouiller I., Wiseman P.W., Ndao M., Ward B.J. Plant-derived virus-like particle vaccines drive cross-presentation of influenza A hemagglutinin peptides by human monocyte-derived macrophages // NPJ Vaccines. 2019. V. 4. P 17. https:doi.org/10.1038/s41541-019-0111-y
  47. Ward B.J., Gobeil P., Séguin A., Atkins J., Boulay I., Charbonneau P.Y., Couture M., D’Aoust M.A., Dhaliwall J., Finkle C., Hager K., Mahmood A., Makarkov A., Cheng M.P., Pillet S. et al. Phase 1 randomized trial of a plant-derived virus-like particle vaccine for COVID-19 // Nat. Med. 2021. V. 27. P. 1071. https:doi.org/10.3390/life13030617
  48. Pillet S., Couillard J., Trépanier S., Poulin J.F., Yassine-Diab B., Guy B., Ward B.J., Landry N. Immunogenicity and safety of a quadrivalent plant-derived virus like particle influenza vaccine candidate-Two randomized Phase II clinical trials in 18 to 49 and 50 years old adults // PLOS One. 2019. V. 14. https:doi.org/10.1371/journal.pone.0216533
  49. Royal J.M., Simpson C.A., McCormick A.A., Phillips A., Hume S., Morton J., Shepherd J., Oh Y., Swope K., De Beauchamp J.L., Webby R.J., Cross R.W., Borisevich V., Geisbert T.W., Demarco J.K. et al. Development of a SARS-CoV-2 vaccine candidate using plant-based manufacturing and a tobacco mosaic virus-like nano-particle // Vaccines. 2021.V. 9. P. 1347. https:doi.org/10.3390/vaccines9111347
  50. Van Doorslaer K., Chen Z., Bernard H.U., Chan P.K.S., DeSalle R., Dillner J., Forslund O., Haga T., McBride A.A., Villa L.L., Burk R.D. Ictv report consortium. ICTV virus taxonomy profile: Papillomaviridae // J. Gen. Virol. 2018. V. 99. P. 989. https:doi.org/10.1099/jgv.0.001105
  51. Chabeda A., Yanez R.J.R, Lamprecht R., Meyers A.E., Rybicki E.P., Hitzeroth I.I. Therapeutic vaccines for high-risk HPV-associated diseases // Papillomavirus Res. 2018. V. 5 P. 46-58. https:doi.org/10.1016/j.pvr.2017.12.006
  52. Kirnbauer R., Booy F., Cheng N., Lowy D.R., Schiller J.T. Papillomavirus L1 major capsid protein self-assembles into virus-like particles that are highly immunogenic // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992. V. 15. P. 12180. https:doi.org/10.1073/pnas.89.24.12180
  53. Wong-Arce A., González-Ortega O., Rosales-Mendoza S. Plant-made vaccines in the fight against cancer // Trends Biotechnol. 2017. V. 35. P. 241. https:doi.org/10.1016/j.tibtech.2016.12.002
  54. Shanmugaraj B., Malla A., Bulaon C.J.I., Phoolcharoen W., Phoolcharoen N. Harnessing the potential of plant expression system towards the production of vaccines for the prevention of human papillomavirus and cervical cancer // Vaccines. 2022. V. 10. P. 2064. https:doi.org/10.3390/vaccines10122064
  55. Barnabas R.V., Brown E.R., Onono M.A., Bukusi E.A., Njoroge B., Winer R.L., Galloway D.A., Pinder L.F., Donnell D., Wakhungu I., Congo O., Biwott C., Kimanthi S., Oluoch L., Heller K.B. et al. Efficacy of single-dose HPV vaccination among young African women // NEJM Evid. 2022. V. 1. EVIDoa2100056. https:doi.org/10.1056/EVIDoa2100056
  56. Reyburn R., Tuivaga E., Ratu T., Young S., Garland S.M., Murray G., Cornall A., Tabrizi S., Nguyen C.D., Jenkins K., Tikoduadua L., Kado J., Kama M., Rafai E., Devi R. et al. A single dose of quadrivalent HPV vaccine is highly effective against HPV genotypes 16 and 18 detection in young pregnant women eight years following vaccination: a retrospective cohort study in Fiji // Lancet Reg. Health West. Pac. 2023. V. 14. P. 100798. https:doi.org/10.1016/j.lanwpc.2023.100798
  57. Hildesheim A., Gonzalez P., Kreimer A.R., Wacholder S., Schussler J., Rodriguez A.C., Porras C., Schiffman M., Sidawy M., Schiller J.T., Lowy D.R., Herrero R. Costa Rica HPV Vaccine Trial (CVT) Group. Impact of human papillomavirus (HPV) 16 and 18 vaccination on prevalent infections and rates of cervical lesions after excisional treatment // Am. J. Obstet. Gynecol. 2016. V. 215. P. 212. https:doi.org/10.1016/j.ajog.2016.02.021
  58. Hung C.F., Ma B., Monie A., Tsen S.W., Wu T.C. Therapeutic human papillomavirus vaccines: current clinical trials and future directions // Expert Opin. Biol. Ther. 2008. V. 8. P. 421. https:doi.org/10.1517/14712598.8.4.421
  59. de Oliveira C.M., Fregnani J.H.T.G., Villa L.L. HPV vaccine: updates and highlights // Acta Cytol. 2019. V. 63. P. 159. https:doi.org/10.1159/000497617
  60. van der Burg S.H., Melief C.J. Therapeutic vaccination against human papilloma virus induced malignancies // Curr. Opin. Immunol. 2011. V. 23. P. 252. https:doi.org/10.1016/j.coi.2010.12.010
  61. Morrow MP, Yan J, Sardesai NY. Human papillomavirus therapeutic vaccines: targeting viral antigens as immunotherapy for precancerous disease and cancer // Expert Rev. Vaccines. 2013. V. 12. P. 271. https:doi.org/10.1586/erv.13.23
  62. Šmídková M., Holá M., Brouzdová J., Angelis K. J. Plant production of vaccine against HPV: a new perspectives // Human Papillomavirus and Related Diseases-From Bench to Bedside-A Clinical Perspective / Eds. D. Vanden. Broeck. InTech, 2012. P. 7. http://dx.doi.org/10.5772/28948
  63. Rosales R., López-Contreras M., Rosales C., Magallanes-Molina J.R., Gonzalez-Vergara R., Arroyo-Cazarez J.M., Ricardez-Arenas A., Del Follo-Valencia A., Padilla-Arriaga S., Guerrero M.V., Pirez M.A., Arellano-Fiore C., Villarreal F. Regression of human papillomavirus intraepithelial lesions is induced by MVA E2 therapeutic vaccine // Hum. Gene Ther. 2014. V. 25. P. 1035. https:doi.org/10.1089/hum.2014.024
  64. Rybicki E.P. Plant-based vaccines against viruses // Virol. J. 2014. V. 3. P. 205. https:doi.org/10.1186/s12985-014-0205-0
  65. Naupu P.N., van Zyl A.R., Rybicki E.P., Hitzeroth I.I. Immunogenicity of Plant-Produced Human Papillomavirus (HPV) Virus-Like Particles (VLPs) // Vaccines. 2020. V 8. P. 740. https:doi.org/10.3390/vaccines8040740
  66. Muthamilselvan T., Khan M.R.I., Hwang I. Assembly of human papillomavirus 16 L1 protein in Nicotiana benthamiana chloroplasts into highly immunogenic virus-like particles // J. Plant Biol. 2023. V. 6. P. 1. https:doi.org/10.1007/s12374-023-09393-6
  67. Hancock G., Blight J., Lopez-Camacho C., Kopycinski J., Pocock M., Byrne W., Price M.J., Kemlo P., Evans R.I., Bloss A., Saunders K., Kirton R., Andersson M., Hellner K., Reyes-Sandoval A. et al. A multi-genotype therapeutic human papillomavirus vaccine elicits potent T cell responses to conserved regions of early proteins // Sci. Rep. 2019. V. 10. P. 18713. https:doi.org/10.1038/s41598-019-55014-z
  68. Revill P.A., Chisari F.V., Block J.M., Dandri M., Gehring A.J., Guo H., Hu J., Kramvis A., Lampertico P., Janssen H.L.A., Levrero M., Li W., Liang T.J., Lim S.G., Lu F., et al. Members of the ICE-HBV Working Groups; ICE-HBV Stakeholders Group Chairs; ICE-HBV Senior Advisors; Zoulim F. A global scientific strategy to cure hepatitis B // Lancet Gastroenterol. Hepatol. 2019. V. 4. P. 545. https:doi.org/10.1016/S2468-1253(19)30119-0
  69. Joung Y.H., Park S.H., Moon K.B., Jeon J.H., Cho H.S., Kim H.S. The last ten years of advancements in plant-derived recombinant vaccines against hepatitis B // Int. J. Mol. Sci. 2016. V. 13. P. 1715. https:doi.org/10.3390/ijms17101715
  70. Brocke P., Schaefer S., Melber K., Jenzelewski V., Müller F., Dahlems U., Bartelsen O., Park K.-N., Janowicz Z.A., Gellissen G. Recombinant Hepatitis B Vaccines: Disease Characterization and Vaccine Production // Production of Recombinant Proteins: Novel Microbial and Eukaryotic Expression Systems / Eds. G. Gellissen Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, 2004. P. 319.
  71. Shouval D., Ilan Y., Adler R., Deepen R., Panet A., Even-Chen Z., Gorecki M., Gerlich W.H. Improved immunogenicity in mice of a mammalian cell-derived recombinant hepatitis B vaccine containing pre-S1 and pre-S2 antigens as compared with conventional yeastderived vaccines // Vaccine. 1994. V. 12. P. 1453. https:doi.org/10.1016/0264-410X(94)90155-4
  72. Thanavala Y., Yang Y.F., Lyons P., Mason H.S., Arntzen C. Immunogenicity of transgenic plant-derived hepatitis B surface antigen // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995. V. 11. P. 3358. https:doi.org/10.1073/pnas.92.8.3358
  73. Kapusta J., Modelska A., Figlerowicz M., Pniewski T., Letellier M., Lisowa O., Yusibov V., Koprowski H., Plucienniczak A., Legocki A.B. A plant-derived edible vaccine against hepatitis B virus // FASEB J. 1999. V. 13. P. 1796 https:doi.org/10.1096/fasebj.13.13.1796
  74. Bruss V. Envelopment of the hepatitis B virus nucleocapsid // Virus Res. 2004. V 106. P. 199. https:doi.org/10.1016/j.virusres.2004.08.016
  75. Mechtcheriakova I.A., Eldarov M.A., Nicholson L., Shanks M., Skryabin K.G. Lomonossoff GP. The use of viral vectors to produce hepatitis B virus core particles in plants // J. Virol. Methods. 2006. V. 131. P. 10. https:doi.org/10.1016/j.jviromet.2005.06.020
  76. Pumpens P., Grens E. HBV core particles as a carrier for B cell/T cell epitopes // Intervirology. 2001. V. 44. P. 98. https:doi.org/10.1159/000050037
  77. Pniewski T. The twenty-year story of a plant-based vaccine against hepatitis B: stagnation or promising prospects? // Int. J. Mol. Sci. 2013. V. 21. P. 1978. https:doi.org/10.3390/ijms14011978
  78. Dobrica M.O., Lazar C., Paruch L., Skomedal H., Steen H., Haugslien S., Tucureanu C., Caras I., Onu A., Ciulean S., Branzan A., Clarke J.L., Stavaru C., Branza-Nichita N. A novel chimeric Hepatitis B virus S/preS1 antigen produced in mammalian and plant cells elicits stronger humoral and cellular immune response than the standard vaccine-constituent, S protein // Antiviral Res. 2017. V. 144. P. 256. https:doi.org/10.1016/j.antiviral.2017.06.017
  79. Pantazica A.M., Dobrica M.O., Lazar C, Scurtu C., Tucureanu C., Caras I., Ionescu I., Costache A., Onu A., Clarke J.L., Stavaru C., Branza-Nichita N. Efficient cellular and humoral immune response and production of virus-neutralizing antibodies by the Hepatitis B Virus S/preS116-42 antigen // Front. Immunol. 2022. V. 22. P. 941243. https:doi.org/10.3389/fimmu.2022.941243
  80. Sherwood J., Mendelman P.M., Lloyd E., Liu M., Boslego J., Borkowski A., Jackson A., Faix D., US Navy study team. Efficacy of an intramuscular bivalent norovirus GI.1/GII.4 virus-like particle vaccine candidate in healthy US adults // Vaccine. 2020. V. 22. P. 6442. https:doi.org/10.1016/j.vaccine.2020.07.069
  81. Mason H.S., Ball J.M., Shi J.J., Jiang X., Estes M.K., Arntzen C.J. Expression of Norwalk virus capsid protein in transgenic tobacco and potato and its oral immunogenicity in mice // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996. V. 28. P. 5335. https:doi.org/10.1073/pnas.93.11.5335
  82. Zhang X., Buehner N.A., Hutson A.M., Estes M.K., Mason H.S. Tomato is a highly effective vehicle for expression and oral immunization with Norwalk virus capsid protein // Plant Biotechnol. J. 2006. V. 4. P. 419. https:doi.org/10.1111/j.1467-7652.2006.00191.x
  83. Tusé D., Malm M., Tamminen K., Diessner A., Thieme F., Jarczowski F., Blazevic V., Klimyuk V. Safety and immunogenicity studies in animal models support clinical development of a bivalent norovirus-like particle vaccine produced in plants // Vaccine. 2022. V. 11. P. 977. https:doi.org/10.1016/j.vaccine.2022.01.009
  84. Klimyuk V., Pogue G., Herz S., Butler J., Haydon H. Production of recombinant antigens and antibodies in Nicotiana benthamiana using ‘magnifection’ technology: GMP-compliant facilities for small- and large-scale manufacturing // Curr. Top. Microbiol. Immunol. 2014. V. 375. P. 127. https:doi.org/10.1007/82_2012_212
  85. Shahid N., Daniell H. Plant-based oral vaccines against zoonotic and non-zoonotic diseases // Plant Biotechnol. J. 2016. V. 14. P. 2079. https:doi.org/10.1111/pbi.12604
  86. Hadj Hassine I., Ben M’hadheb M., Almalki M.A., Gharbi J. Virus-like particles as powerful vaccination strategy against human viruses // Rev. Med. Virol. 2024. V. 34. P. e2498. https:doi.org/10.1002/rmv.2498
  87. Mallajosyula V.V., Citron M., Ferrara F., Lu X., Callahan C., Heidecker G.J., Sarma S.P., Flynn J.A., Temperton N.J., Liang X., Varadarajan R. Influenza hemagglutinin stem-fragment immunogen elicits broadly neutralizing antibodies and confers heterologous protection // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2014. V. 24. P. E2514. https:doi.org/10.1073/pnas.1402766111
  88. Laughlin R.C., Madera R., Peres Y., Berquist B.R., Wang L., Buist S., Burakova Y., Palle S., Chung CJ., Rasmussen M.V., Martel E., Brake D.A., Neilan J.G., Lawhon S.D., Adams L.G. et al. Plant-made E2 glycoprotein single-dose vaccine protects pigs against classical swine fever // Plant Biotechnol. J. 2019. V. 17. P. 410. https:doi.org/10.1111/pbi.12986
  89. Park Y., An D.J., Choe S., Lee Y., Park M., Park S., Gu S., Min K., Kim N.H., Lee S., Kim J.K., Kim H.Y., Sohn E.J., Hwang I. Development of recombinant protein-based vaccine against classical swine fever virus in pigs using transgenic Nicotiana benthamiana // Front. Plant Sci. 2019. V. 16. P. 624. https:doi.org/10.3389/fpls.2019.00624
  90. Oh Y., Park Y., Choi B.H., Park S., Gu S., Park J., Kim J.K., Sohn E.J. Field application of a new CSF vaccine based on plant-produced recombinant E2 marker proteins on pigs in areas with two different control strategies // Vaccines. 2021. V. 21. P. 537. https:doi.org/10.3390/vaccines9060537
  91. Shohag M.J.I., Khan F.Z., Tang L., Wei Y., He Z., Yang X. COVID-19 сrisis: How can plant biotechnology help? // Plants. 2021. V. 12. P. 352. https:doi.org/10.3390/plants10020352
  92. Takeyama N., Kiyono H., Yuki Y. Plant-based vaccines for animals and humans: recent advances in technology and clinical trials // Ther. Adv. Vaccines. 2015. V. 3. P. 139. https:doi.org/10.1177/2051013615613272
  93. Thanavala Y., Mahoney M., Pal S., Scott A., Richter L., Natarajan N., Goodwin P., Arntzen C.J., Mason H.S. Immunogenicity in humans of an edible vaccine for hepatitis B // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005. V. 1. P. 3378. https:doi.org/10.1073/pnas.040989910
  94. Nochi T., Takagi H., Yuki Y., Yang L., Masumura T., Mejima M., Nakanishi U., Matsumura A., Uozumi A., Hiroi T., Morita S., Tanaka K., Takaiwa F., Kiyono H. Rice-based mucosal vaccine as a global strategy for cold-chain- and needle-free vaccination// Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007. V. 26. P. 10986. https:doi.org/10.1073/pnas.0703766104
  95. Yuki Y., Mejima M., Kurokawa S., Hiroiwa T., Takahashi Y., Tokuhara D., Nochi T., Katakai Y., Kuroda M., Takeyama N., Kashima K., Abe M., Chen Y., Nakanishi U., Masumura T. et al. Induction of toxin-specific neutralizing immunity by molecularly uniform rice-based oral cholera toxin B subunit vaccine without plant-associated sugar modification // Plant Biotechnol J. 2013. V. 11. P. 799. https:doi.org/10.1111/pbi.12071
  96. Yusibov V., Hooper D.C., Spitsin S.V., Fleysh N., Kean R.B., Mikheeva T., Deka D., Karasev A., Cox S., Randall J., Koprowski H. Expression in plants and immunogenicity of plant virus-based experimental rabies vaccine // Vaccine. 2002. V. 19 P. 3155. https:doi.org/10.1016/S0264-410X(02)00260-8
  97. Lu L., Duong V.T., Shalash A.O., Skwarczynski M., Toth I. Chemical conjugation strategies for the development of protein-based subunit nanovaccines // Vaccines. 2021. V. 28. P. 563. https:doi.org/10.3390/vaccines9060563
  98. Rybicki E.P. Plant-produced vaccines: promise and reality // Drug Discov. Today. 2009. V. 14. P. 16. https:doi.org/10.1016/j.drudis.2008.10.002
  99. Eidenberger L, Kogelmann B, Steinkellner H Plant-based biopharmaceutical engineering // Nat. Rev. Bioeng. 2023. V 1 P. 426. https:doi.org/10.1038/s44222-023-00044-6

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Cascades of immune reactions of the nonspecific defense system. LPS – lipopolysaccharides; TLR4 and TLR5 – transmembrane receptors; MyD88, TIRAP, TRAM, TRIF – adapter molecules; NFkB – universal transcription factor; MAPK – mitogen-activated protein kinase; IFN-type 1 – interferon of the first type.

Download (202KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Initiation and development of cellular and humoral links of a specific defense system: a – reactions of cellular immunity; b –reactions of humoral immunity. Ag– antigen; APC – antigen–presenting cell; MHCI/II - the main histocompatibility complex of types I or II; TCR – T-cell receptor; T-0 – immature T-cell; T-CD4+ – T-cell with CD4 coreceptor; T-CD8+ – T-cell with CD8 coreceptor; Tk – T-killer; Tx – T-helper; Tkp – T-memory cell; B-0 – immature B-cell; slgIgM – membrane form of IgM; B – activated B-cell; PK – plasma cell; KP – memory cell; IgG – G antibodies in soluble form; IL-2, IL-3, IL-5, IL-10, and INFu are cytokines that affect the cascades of cellular and humoral immunity.

Download (188KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».