Рекомбинантные моноклональные антитела, синтезируемые в растительных системах экспрессии: проблемы и перспективы

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

В последнее десятилетие широкое распространение получили моноклональные антитела (МКА) в качестве диагностических и терапевтических препаратов. Их основное преимущество заключается в высокой специфичности, низкой токсичности и, соответственно, более высокой безопасности при лечении инфекционных и онкологических заболеваний. Широкие возможности использования МКА привели к активной разработке технологий их производства. В обзоре описываются преимущества растительных систем для наработки МКА по сравнению с традиционными системами экспрессии. Особое внимание уделяется исследованиям, направленным на увеличение уровня экспрессии рекомбинантных МКА, приближение профиля гликозилирования к белкам человека, а также на отработку технологических особенностей, позволяющих добиться конкурентоспособности МКА растительного происхождения. Отдельный раздел посвящен успехам, достигнутым в этой области. В заключительной части рассмотрены перспективы исследований, связанные с получением МКА растительного происхождения с улучшенными свойствами.

Full Text

Restricted Access

About the authors

А. А. Загорская

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”

Author for correspondence.
Email: zagorska@bionet.nsc.ru
Russian Federation, Новосибирск

Е. В. Дейнеко

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”

Email: zagorska@bionet.nsc.ru
Russian Federation, Новосибирск

References

  1. Walsh G. Biopharmaceutical benchmarks 2018 // Nat Biotechnol. 2018. V. 36. P. 1136. https://doi.org/10.1038/nbt.4305
  2. Fischer R., Vasilev N., Twyman R.M., Schillberg S. High-value products from plants: the challenges of process optimization // Curr. Opin. Biotechnol. 2015. V. 32. P. 156. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2014.12.018
  3. Fischer R., Schillberg S., Hellwig S., Twyman R.M., Drossard J. GMP issues for recombinant plant-derived pharmaceutical proteins // Biotechnol. Adv. 2012. V. 30. P. 434. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2011.08.007
  4. Göritzer K., Strasser R. Glycosylation of Plant-Produced Immunoglobulins // Antibody Glycosylation. Experientia Supplementum. V. 112 / Ed. Pezer M.Springer, Cham., 2021. https://doi.org/10.1007/978-3-030-76912-3_16
  5. Webster D.E., Thomas M.C. Post-translational modification of plant-made foreign proteins; glycosylation and beyond // Biotechnol. Adv. 2012. V. 30. P. 410. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2011.07.015
  6. DeMuynck B., Navarre C., Boutry M. Production of antibodies in plants: status after twenty years // Plant Biotechnol. J. 2010. V. 8. P. 529. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2009.00494
  7. Moussavou G., Ko K., Lee J. H., Choo Y. K. Production of monoclonal antibodies in plants for cancer immunotherapy // Biomed. Res. Int. 2015. Art. 2015:306164. https://doi.org/10.1155/2015/306164
  8. Bakema J.E., van Egmond M. Immunoglobulin A: a next generation of therapeutic antibodies? // MAbs. 2011. V. 3. P. 352. https://doi.org/10.4161/mabs.3.4.16092
  9. Longet S., Miled S., Lotscher M., Miescher S.M., Zuercher A.W., Corthesy B. Human plasma-derived polymeric IgA and IgM antibodies associate with secretory component to yield biologically active secretory-like antibodies // J. Biol. Chem. 2013. V. 288. P. 4085. https://doi.org/10.1074/jbc.M112.410811
  10. Lomonossoff G.P., D’Aoust M.-A. Plant-produced biopharmaceuticals: a case of technical developments driving clinical deployment // Science. 2016. V. 353. P. 1237. https://doi.org/10.1126/science.aaf6638
  11. Stieger M., Neuhaus G., Momma T., Schell J., Kreuzaler F. Self assembly of immunoglobulins in the cytoplasm of alga Acetabularia mediterranea // Plant Sci. 1991. V. 73. P. 181. https://doi.org/10.1016/0168-9452(91)90027-6
  12. Hiatt A., Cafferkey R., Bowdisk K. Production of antibodies in transgenic plants // Nature. 1989. V. 342. P. 76. https://doi.org/10.1038/342076a0
  13. Twyman RM, Stoger E, Schillberg S, Christou P, Fischer R. Molecular farming in plants: host systems and expression technology // Trends Biotechnol. 2003. V. 21. P. 570. https://doi.org/10.1016/j.tibtech.2003.10.002
  14. Chng J., Wang T., Nian R., Lau A., Hoi K.M., Ho S.C., Gagnon P., Bi X., Yang Y. Cleavage efficient 2A peptides for high level monoclonal antibody expression in CHO cells // MAbs. 2015. V. 7. P. 403. https://doi.org/10.1080/19420862.2015.1008351
  15. Ho S.C., Koh E.Y., van Beers M., Mueller M., Wan C., Teo G., Song Z., Tong Y.W., Bardor M., Yang Y. Control of IgG LC:HC ratio in stably transfected CHO cells and study of the impact on expression, aggregation, glycosylation and conformational stability // J. Biotechnol. 2013. V. 165. P. 157. https://doi.org/10.1016/j.jbiotec.2013.03.019
  16. Ma J.K.-C., Hiatt A., Hein M. Generation and assembly of secretory antibodies in plants // Science. 1995. V. 268. P. 716. https://doi.org/10.1126/science.7732380
  17. Chen L., Marmey P., Taylor N.J., Brizard J.P., Espinoza C., D’Cruz P., Huet H., Zhang S., de Kochko A., Beachy R.N., Fauquet C.M. Expression and inheritance of multiple transgenes in rice plants // Nat. Biotechnol. 1998. V. 16. P. 1060. https://doi.org/10.1038/3511
  18. De Muynck B., Navarre C., Boutry M. Production of antibodies in plants: status after twenty years // Plant Biotechnol. J. 2010. V. 8. P. 529. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2009.00494.x
  19. Luke G.A., Ryan M.D. The protein coexpression problem in biotechnology and biomedicine: virus 2A and 2A-like sequences provide a solution // Future Virol. 2013. V. 8. P. 983. https://doi.org/10.2217/fvl.13.82
  20. Urwin P.E., McPherson M.J., Atkinson H.J. Enhanced transgenic plant resistance to nematodes by dual proteinase inhibitor constructs // Planta 1998. V. 204. P. 472. https://doi.org/10.1007/s004250050281
  21. Ho S.C., Bardor M., Li B., Lee J.J., Song Z., Tong Y.W., Goh L.-T., Yang Y. Comparison of internal ribosome entry site (IRES) and Furin-2A (F2A) for monoclonal antibody expression level and quality in CHO cells // PLOS One 2013. V. 8. Art. e63247. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0063247
  22. Marcos J.F., Beachy R.N. In-vitro characterization of a cassette to accumulate multiple proteins through synthesis of a self-processing polypeptide // Plant Mol. Biol. 1994. V. 24. P. 495. https://doi.org/10.1007/BF00024117
  23. Lin Y., Hung Ch.-Y., Bhattacharya C., Nichols S., Rahimuddin H., Kittur F. S., Leung T.C., Xie J. An effective way of producing fully assembled antibody in transgenic tobacco plants by linking heavy and light chains via a self-cleaving 2A peptide // Front. Plant Sci. 2018. V. 9. P. 1379. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01379
  24. Luke G., Roulston C., Tilsner J., Ryan M. Growing uses of 2A in plant biotechnology // Biotechnology / Eds. D. Ekinci. Rijek: InTech, 2015. P. 165. https://doi.org/10.5772/59878
  25. Ko K. Expression of recombinant vaccines and antibodies in plants // Monoclon. Antib. Immunodiagn. Immunother. 2014. V. 33. P. 192. https://doi.org/10.1089/mab.2014.0049
  26. Chen L., Yang X., Luo D., Yu W. Efficient production of a bioactive Bevacizumab monoclonal antibody using the 2A self-cleavage peptide in transgenic rice callus // Front. Plant Sci. 2016. V. 7. P 1156. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.01156
  27. Chikwamba R.K., Scott M.P., Mejia L.B., Mason H.S., Wang K. Localization of a bacterial protein in starch granules of transgenic maize kernels // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. P. 11127. https://doi.org/10.1073/pnas.1836901100
  28. Denecke J., De Rycke R., Botterman J. Plant and mammalian sorting signals for protein retention in the endoplasmic reticulum contain a conserved epitope // EMBO J. 1992. V. 11. P. 2345. https://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1992.tb05294.x
  29. Denecke J., Botterman J., Deblaere R. Protein secretion in plant cells can occur via a default pathway // Plant Cell. 1990. V. 2. P. 51. https://doi.org/10.1105/tpc.2.1.51
  30. Frigerio L., Vine N.D., Pedrazzini E., Hein M.B., Wang F., Ma J.K., Vitale A. Assembly, secretion, and vacuolar delivery of a hybrid immunoglobulin in plants // Plant Physiol. 2000. V. 123. P. 1483. https://doi.org/10.1104/pp.123.4.1483
  31. Hadlington J.L., Santoro A., Nuttall J., Denecke J., Ma J.K.C., Vitale A., Frigerio L. The C-terminal extension of a hybrid immunoglobulin A/G heavy chain is responsible for its Golgi-mediated sorting to the vacuole // Mol. Biol. Cell. 2003. V. 14. P. 2592. https://doi.org/10.1091/mbc.e02-11-0771
  32. Ellgaard L., Helenius A. Quality control in the endoplasmic reticulum // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2003. V. 4. P. 181. https://doi.org/10.1038/nrm1052
  33. Nicholson L., Gonzalez-Melendi P., vanDolleweerd C., Tuck H., Perrin Y., Ma J.K.C., Fischer R., Christou P., Stoger E. A recombinant multimeric immunoglobulin expressed in rice shows assembly dependent subcellular localization in endosperm cells // Plant Biotechnol. J. 2005. V. 3. P. 115. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2004.00106.x
  34. Chin-Fatt A, Menassa R.A VHH-Fc fusion targeted to the chloroplast thylakoid lumen assembles and neutralizes enterohemorrhagic E. coli O157:H7 // Front. Plant Sci. 2021. V. 28. P. 686421. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.686421
  35. Kubis S.E., Lilley K.S., Jarvis P. Isolation and preparation of chloroplasts from Arabidopsis thaliana plants // 2D PAGE: Sample Preparation and Fractionation. Methods in Molecular Biology. V. 425. / Ed. A. Posch. Humana Press, 2008. P. 171. https://doi.org/10.1007/978-1-60327-210-0_16
  36. Mayfield S.P, Franklin S.E., Lerner R.A. Expression and assembly of a fully active antibody in algae // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 21. P. 438. https://doi.org/10.1073/pnas.0237108100
  37. Grabsztunowicz M., Koskela M.M., Mulo P. Post-translational modifications in regulation of chloroplast function: recent advances // Front. Plant Sci. 2017. V. 8. P. 240. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00240
  38. Stadlmann J., Pabst M., Kolarich D., Kunert R., Altmann F. Analysis of immunoglobulin glycosylation by LC-ESI-MS of glycopeptides and oligosaccharides // Proteomics. 2008. V. 8. P. 2858. https://doi.org/10.1002/pmic.200700968
  39. Stelter S., Paul M. J., Teh A.Y.-H., Grandits M., Altmann F., Vanier J., Bardor M., Castilho A., Allen L. R., Ma J. K-C. Engineering the interactions between a plant-produced HIV antibody and human Fc receptors // Plant Biotechnol. J. 2020. V. 18. P. 402. https://doi.org/10.1111/pbi.13207
  40. Yoo J.Y., Ko K.S., Lee S.Y., Lee K.O. Glycoengineering in plants for the development of N-glycan structures compatible with biopharmaceuticals // Plant Biotechnol. Rep. 2014. V. 8. P. 357. https://doi.org/10.1007/s11816-014-0328-1
  41. Bolton G.R., Ackerman M.E., Boesch A.W. Separation of nonfucosylated antibodies with immobilized FcgammaRIII receptors // Biotechnol. Prog. 2013. V. 29. P. 825. https://doi.org/10.1002/btpr.1717
  42. Loos A., Steinkellner H. IgG-Fc glycoengineering in non-mammalian expression hosts // Arch. Biochem. Biophys. 2012. V. 526. P. 167. https://doi.org/10.1016/j.abb.2012.05.011
  43. Thomann M., Schlothauer T., Dashivets T., Malik S., Avenal C., Bulau P., Ruger P., Reusch D. In vitro glycoengineering of IgG1 and its effect on Fc receptor binding and ADCC activity // PLOS One. 2015. V. 10. Art. e0134949. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0134949
  44. Piron R., Santens F., De Paepe A., Depicker A., Callewaert N. Using GlycoDelete to produce proteins lacking plant-specific N-glycan modification in seeds // Nat. Biotechnol. 2015. V. 33. P. 1135. https://doi.org/10.1038/nbt.3359
  45. Madeira L.M., Szeto T.H., Ma J.K., Drake P.M.W. Rhizosecretion improves the production of Cyanovirin-N in Nicotiana tabacum through simplified downstream processing // Biotechnol. J. 2016. V. 11. P. 910. https://doi.org/10.1002/biot.201500371
  46. Ma J.K., Drossard J., Lewis D., Altmann F., Boyle J., Christou P., Cole T., Dale P., van Dolleweerd C.J., Isitt V., Katinger D., Lobedan M., Mertens H., Paul M.J., Rademacher T. et al. Regulatory approval and a first-in-human phase I clinical trial of a monoclonal antibody produced in transgenic tobacco plants // Plant Biotechnol. J. 2015. V. 13. P. 1106. https://doi.org/10.1111/pbi.12416
  47. Castilho A., Gruber C., Thader A., Oostenbrink C., Pechlaner M., Steinkellner H., Altmann F. Processing of complex N-glycans in IgG Fc-region is affected by core fucosylation // MAbs. 2015. V. 7. P. 863. https://doi.org/10.1080/19420862.2015.1053683
  48. Schneider J., Castilho A., Pabst M., Altmann F., Gruber C., Strasser R., Gattinger P., Seifert G.J., Steinkellner H. Characterization of plants expressing the human beta1,4-galactosyltrasferase gene // Plant Physiol. Biochem. 2015. V. 92. P. 39. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2015.04.010
  49. Buyel J.F., Fischer R. A juice extractor can simplify the downstream processing of plant-derived biopharmaceutical proteins compared to blade-based homogenizers // Process Biochem. 2014. V. 50. P. 859. https://doi.org/10.1016/j.procbio.2015.02.017
  50. McLean M.D., Chen R.J., Yu D.Q., Mah K.Z., Teat J., Wang H.F., Zaplachinski S., Boothe J., Hall J.C. Purification of the therapeutic antibody trastuzumab from genetically modified plants using safflower protein A-oleosin oilbody technology // Transgenic Res. 2012. V. 21. P. 1291. https://doi.org/10.1007/s11248-012-9603-5
  51. Hussack G., Grohs B.M., Almquist K.C., McLean M.D., Ghosh R., Hall J.C. Purification of plant-derived antibodies through direct immobilization of affinity ligands on cellulose // J. Agric. Food Chem. 2010. V. 58. P. 3451. https://doi.org/10.1021/jf9040657
  52. Conley A.J., Joensuu J.J., Richman A., Menassa R. Protein body-inducing fusions for high-level production and purification of recombinant proteins in plants // Plant Biotechnol. J. 2011. V. 9. P. 419. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2011.00596.x
  53. Li W., Prabakaran P., Chen, W., Zhu Z., Feng Y., Dimitrov D.S. Antibody aggregation: insights from sequence and structure // Antibodies. 2016. V. 5. P. 19. https://doi.org/10.3390/antib5030019
  54. Twyman R.M., Schillberg S., Fischer R. Optimizing the yield of recombinant pharmaceutical proteins in plants // Curr. Pharm. Des. 2013. V. 19. P. 5486. https://doi.org/10.2174/1381612811319310004
  55. Xu J., Towler M., Weathers P.J. Platforms for plant-based protein production // Bioprocessing of plant in vitro systems. Reference series in phytochemistry / Eds. A. Pavlov, T. Bley. Springer, Cham. 2018. P. 509. https://doi.org/10.1007/978-3-319-54600-1_14
  56. Matoba N., Davis K.R., Palmer K.E. Recombinant protein expression in Nicotiana // Methods Mol. Biol. 2011. V. 701. P. 199. doi: 10.1007/978-1-61737-957-4_11
  57. Gleba Y., Klimyuk V., Marillonnet S. Viral vectors for the expression of proteins in plants // Curr. Opin. Biotechnol. 2007. V. 18. P. 134. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2007.03.002
  58. Huang C., Xie Y., Zhou X. Efficient virus-induced gene silencing in plants using a modified geminivirus DNA1 component // Plant Biotechnol. J. 2009. V. 7. P. 254. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2008.00395.x
  59. Gleba Y., Klimyuk V., Marillonnet S. Magnifection – a new platform for expressing recombinant vaccines in plants // Vaccine. 2005. V. 23. P. 2042. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2005.01.006
  60. Krenek P., Samajova O., Luptovciak I., Doskocilova A., Komis G., Samaj J. Transient plant transformation mediated by Agrobacterium tumefaciens: principles, methods and applications // Biotechnol. Adv. 2015. V. 33. P. 1024. http://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2015.03.012
  61. Yao J., Weng Y., Dickey A., Wang K.Y. Plants as factories for human pharmaceuticals: applications and challenges // Int. J. Mol. Sci. 2015 V. 16. P. 28549. https://doi.org/10.3390/ijms161226122
  62. Chen Q., Davis K.R. The potential of plants as a system for the development and production of human biologics // F1000Res. 2016. V. 5. P. 912. https://doi.org/10.12688/f1000research.8010.1
  63. Holtz B.R., Berquist B.R., Bennett L.D., Kommineni V.J., Munigunti R.K., White E.L., Wilkerson D.C., Wong K.Y., Ly L.H., Marcel S. Commercial-scale biotherapeutics manufacturing facility for plant-made pharmaceuticals // Plant Biotechnol. J. 2015. V. 13. P. 1180. https://doi.org/10.1111/pbi.12469
  64. Xu J., Dolan M.C., Medrano G., Cramer C.L., Weathers P.J. Green factory: plants as bioproduction platforms for recombinant proteins // Biotechnol. Adv. 2012. V. 30. P. 1171. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2011.08.020
  65. Wongsamuth R., Doran P.M. Production of monoclonal antibodies by tobacco hairy roots // Biotechnol. Bioeng. 1997. V. 54. P. 401. https://doi.org/10.1002/(SICI)1097-0290(19970605) 54:5<401::AID-BIT1>3.0.CO;2-I
  66. Häkkinen S.T., Raven N., Henquet M., Laukkanen M.-L., Anderlei T., Pitkänen J.P., Twyman R.M., Bosch D., Oksman-Caldentey K.M., Schillberg S., Ritala A. Molecular farming in tobacco hairy roots by triggering the secretion of a pharmaceutical antibody // Biotechnol. Bioeng. 2014. V. 111. P. 336. https://doi.org/10.1002/bit.25113
  67. Lonoce C., Marusic C., Morrocchi E., Salzano A.M., Scaloni A., Novelli F., Pioli C., Feeney M., Frigerio L., Donini M. Enhancing the secretion of a glyco-engineered anti-CD20 scFv-Fc antibody in hairy root cultures // Biotechnol. J. 2019. V. 14: e1800081. https://doi.org/10.1002/biot.201800081
  68. Kircheis R., Halanek N., Koller I., Jost W., Schuster M., Gorr G., Hajszan K., Nechansky A. Correlation of ADCC activity with cytokine release induced by the stably expressed, glyco-engineered humanized Lewis Y-specific monoclonal antibody MB314 // MAbs. 2012. V. 4. P. 532. https://doi.org/10.4161/mabs.20577
  69. Reski R., Parsons J., Decker E.L. Moss-made pharmaceuticals: from bench to bedside // Plant Biotechnol. J. 2015. V. 13. P. 1191. https://doi.org/10.1111/pbi.12401
  70. Decker E.L., Parsons J., Reski R. Glyco-engineering for biopharmaceutical production in moss bioreactors // Front. Plant Sci. 2014. V. 9. P. 346. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00346
  71. Schuster M., Jost W., Mudde G.C., Wiederkum S., Schwager C., Janzek E., Altmann F., Stadlmann J., Stemmer C., Gorr G. In vivo glyco-engineered antibody with improved lytic potential produced by an innovative non-mammalian expression system // Biotechnol. J. 2007. V. 2. P. 700. https://doi.org/10.1002/biot.200600255
  72. Kircheis R., Halanek N., Koller I., Jost W., Schuster M., Gorr G., Hajszan K., Nechansky A. Correlation of ADCC activity with cytokine release induced by the stably expressed, glyco-engineered humanized Lewis Y-specific monoclonal antibody MB314 // MAbs. 2012. V. 4. P. 532. https://doi.org/10.4161/mabs.20577
  73. Hempel F., Maier U. G. An engineered diatom acting like a plasma cell secreting human IgG antibodies with high efficiency // Microb. Cell Fact. 2012. V. 11. P. 126. https://doi.org/10.1186/1475-2859-11-126
  74. Vanier G., Hempel F., Chan P., Rodamer M., Vaudry D., Maier U. G., Lerouge P., Bardor M. Biochemical characterization of human anti-hepatitis B monoclonal antibody produced in the microalgae Phaeodactylum tricornutum // PLOS One. 2015. V. 10. Art. e0139282. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0139282
  75. Tran M., Zhou B., Pettersson P.L., Gonzalez M.J., Mayfield S.P. Synthesis and assembly of a full-length human monoclonal antibody in algal chloroplasts // Biotechnol. Bioeng. 2009. V. 1. P. 663. https://doi.org/10.1002/bit.22446
  76. Tran M., Van C., Barrera D.J., Petterson P.L., Peinado C.D., Bui J., Mayfield S.P. Production of unique immunotoxin cancer therapeutics in algal chloroplasts // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013. V. 110. P. E15. https://doi.org/10.1073/pnas.1214638110
  77. Barrera D.J., Rosenberg J.N., Chiu J.G., Chang Y.N., Debatis M., Ngoi S.M., Chang J.T., Shoemaker C.B., Oyler G.A., Mayfield S.P. Algal chloroplast produced camelid VH H antitoxins are capable of neutralizing botulinum neurotoxin // Plant Biotechnol. J. 2015. V. 13. P. 117. https://doi.org/10.1111/pbi.12244
  78. Cox K.M., Sterling J.D., Regan J.T., Gasdaska J.R., Frantz K.K., Peele C.G., Black A., Passmore D., Moldovan-Loomis C., Srinivasan M., Cuison S., Cardarelli P.M., Dickey L.F. Glycan optimization of a human monoclonal antibody in the aquatic plant Lemna minor // Nat. Biotechnol. 2006. V. 24. P. 1591. https://doi.org/10.1038/nbt1260
  79. Gasdaska J.R., Sherwood S., Regan J.T., Dickey L.F. An afucosylated anti-CD20 monoclonal antibody with greater antibody-dependent cellular cytotoxicity and B-cell depletion and lower complement-dependent cytotoxicity than rituximab // Mol. Immunol. 2012. V. 50. P. 134. https://doi.org/10.1016/j.molimm.2012.01.001
  80. Donini M., Marusic C. Current state-of-the-art in plant-based antibody production systems // Biotechnol. Lett. 2019. V. 41. P. 335. https://doi.org/10.1007/s10529-019-02651-z
  81. Xu J., Zhang N. On the way to commercializing plant cell culture platform for biopharmaceuticals: present status and prospect // Pharm. Bioprocess. 2014. V. 2. P. 499. https://doi.org/10.4155/pbp.14.32
  82. Ma J.K., Lehner T. Prevention of colonization of Streptococcus mutans by topical application of monoclonal antibodies in human subjects // Arch. Oral Biol. 1990. V. 35 Suppl. P. 115S. https://doi.org/10.1016/0003-9969(90)90140-6
  83. Vamvaka E., Twyman R.M., Murad A.M., Melnik S., Teh A.Y., Arcalis, E., Altmann F., Stoger E., Rech E., Ma J.K.C., Christou P., Capell T. Rice endosperm produces an underglycosylated and potent form of the hiv‐neutralizing monoclonal antibody 2g12 // Plant Biotechnol. J. 2015. V. 14. P. 97. https://doi.org/10.1111/pbi.12360
  84. Zeitlin L., Olmsted S.S., Moench T.R., Co M.S., Martinell B.J., Paradkar V.M., Russell D.R., Queen C., Cone R.A., Whaley K.J. A humanized monoclonal antibody produced in transgenic plants for immunoprotection of the vagina against genital herpes // Nat Biotechnol. 1998. V. 16. P. 1361. https://doi.org/10.1038/4344
  85. Bulaon C.J.I., Khorattanakulchai N., Rattanapisit K., Sun H., Pisuttinusart N., Strasser R., Tanaka S., Soon-Shiong P., Phoolcharoen W. Antitumor effect of plant-produced anti-CTLA-4 monoclonal antibody in a murine model of colon cancer // Front. Plant Sci. 2023. V. 29. P. 1149455. https://doi.org/10.3389/fpls.2023.1149455
  86. Klimyuk V., Pogue G., Herz S., Butler J., Haydon H. Production of recombinant antigens and antibodies in Nicotiana benthamiana using ‘magnifection’ technology: GMP-compliant facilities for small- and large-scale manufacturing // Curr. Top Microbiol. Immunol. 2014. V. 375. P. 127. https://doi.org/10.1007/82_2012_212
  87. Chen Q. Development of plant-made monoclonal antibodies against viral infections // Curr. Opin. Virol. 2022. V. 52. P. 148. https://doi.org/10.1016/j.coviro.2021.12.005
  88. Kuo Y.C., Tan C.C., Ku J.T., Hsu W.C., Su S.C., Lu C.A., Huang L.F. Improving pharmaceutical protein production in Oryza sativa // Int. J. Mol. Sci. 2013. V. 14. P. 8719. https://doi.org/10.3390/ijms14058719
  89. Hull A.K., Criscuolo C.J., Mett V., Groen H., Steeman W., Westra H., Chapman G., Legutki B., Baillie L., Yusibov V. Human-derived, plant-produced monoclonal antibody for the treatment of anthrax // Vacc. 2005. V. 23. P. 2082. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2005.01.013
  90. Capell T., Twyman R.M., Armario-Najera V., Ma K.C.M., Schillberg S., Christou P. Potential applications of plant biotechnology against SARSCoV-2 // Trends Plant Sci. 2020. V. 25. P. 635. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2020.04.009
  91. Rosales-Mendoza S., Márquez-Escobar V.A., Gonzalez-Ortega O., Nieto-Gomez R., Arevalo-Villalobos J.I. What does plant-based vaccine technology offer to the fight against COVID-19? // Vaccines. 2020. V. 14. P. 183. https://doi.org/10.3390/vaccines8020183
  92. Ramessar K., Sabalza M., Miralpeix B., Capell T., Christou P. Can microbicides turn the tide against HIV? // Curr. Pharm. Des. 2010. V. 16. P. 468. https://doi.org/10.2174/138161210790232202
  93. Ma J.K., Christou P., Chikwamba R., Haydon H., Paul M., Ferrer M.P., Ramalingam S., Rech E., Rybicki E., Wigdorowitz A., Yang D.C., Thangaraj H. Realising the value of plant molecular pharming to benefit the poor in developing countries and emerging economies // Plant Biotechnol. J. 2013. V. 11. P. 1029. https://doi.org/10.1111/pbi.12127
  94. Kaplon H., Reichert J. M. Antibodies to watch in 2019 // MAbs. 2019. V. 11. P. 219. https://doi.org/10.1080/19420862.2018.1556465
  95. Tokuhara D., Alvarez B., Mejima M., Hiroiwa T., Takahashi Y., Kurokawa S., Kuroda M., Oyama M., Kozuka-Hata H., Nochi T., Sagara H., Aladin F., Marcotte H., Frenken L.G., Iturriza-Gomara M. et al. Rice-based oral antibody fragment prophylaxis and therapy against rotavirus infection // J. Clin. Invest. 2013. V. 123. P. 3829. https://doi.org/10.1172/JCI70266
  96. Esqueda A., Jugler C., Chen Q. Design and expression of a bispecific antibody against dengue and chikungunya virus in plants // Methods Enzymol. 2021. V. 660. P. 223. https://doi.org/10.1016/bs.mie.2021.05.00
  97. Arntzen C. Plant-made pharmaceuticals: from ‘Edible Vaccines’ to Ebola therapeutics // Plant Biotechnol. J. 2015. V. 13. P. 1013. https://doi.org/10.1111/pbi.12460
  98. Zeitlin L., Bohorov O., Bohorova N., Hiatt A., Kim D., Pauly M., Velasco J., Whaley K., Barnard D., Bates J., Crowe J., Piedra P., Gilbert B. Prophylactic and therapeutic testing of Nicotiana-derived RSV-neutralizing human monoclonal antibodies in the cotton rat model // MAbs. 2013. V. 5. P. 263. https://doi.org/10.4161/mabs.23281
  99. Brodzik R., Glogowska M., Bandurska K., Okulicz M., Deka D., Ko K., van der Linden J., Leusen J.H.W., Pogrebnyak N., Golovkin M., Steplewski Z., Koprowski H. Plant-derived Anti-Lewis Y mAb exhibits biological activities for efficient immunotherapy against human cancer cells // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006. V. 6. P. 8804. https://doi.org/10.1073/pnas.0603043103
  100. Buyel J.F., Twyman R.M., Fischer R. Very-large-scale production of antibodies in plants: the biologization of manufacturing //Biotechnol. Adv. 2017. V. 35. P. 458. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2017.03.011
  101. Oluwayelu D.O., Adebiyi A.I. Plantibodies in human and animal health: a review // Afr. Health Sci. 2016. V. 16. P. 640. https://doi.org/10.4314/ahs.v16i2.35
  102. Houdelet M., Galinski A., Holland T., Wenzel K., Schillberg S., Buyel J. F. Animal component-free Agrobacterium tumefaciens cultivation media for better GMP-compliance increases biomass yield and pharmaceutical protein expression in Nicotiana benthamiana // Biotechnol. J. 2017. V. 12. Art. 1600721. https://doi.org/10.1002/biot.201600721
  103. Edgue G., Twyman R. M., Beiss V., Fischer R., Sack M. Antibodies from plants for bionanomaterials // Wiley Interdiscip. Rev. Nanomed. Nanobiotechnol. 2017. V. 9. P. 11. https://doi.org/10.1002/wnan.1462
  104. Kopertekh L., Schiemann J. Transient production of recombinant pharmaceutical proteins in plants: evolution and perspectives // Curr. Med. Chem. 2019. V. 26. P. 365. https://doi.org/10.2174/0929867324666170718114724
  105. Mason W. P. Bevacizumab in recurrent glioblastoma: five informative patient scenarios // Can. J. Neurol. Sci. 2015. V. 42. P. 149. https://doi.org/10.1017/cjn.2015.21
  106. Yang X., Li J., Chen L., Louzada E. S., He J., Yu W. Stable mitotic inheritance of rice minichromosomes in cell suspension cultures // Plant Cell Rep. 2015. V. 34. P. 929. https://doi.org/10.1007/s00299-015-1755-3
  107. Corbin J. M., Hashimoto B. I., Karuppanan, K., Kyser Z. R., Wu L., Roberts B. A., Noe A.R., Rodriguez R.L., McDonald K.A., Nandi S. Semicontinuous bioreactor production of recombinant butyrylcholinesterase in transgenic rice cell suspension cultures // Front. Plant Sci. 2016. V. 7. P. 412. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00412
  108. Knödler M., Frank K., Kerpen L., Buyel J.F. Design, optimization, production and activity testing of recombinant immunotoxins expressed in plants and plant cells for the treatment of monocytic leukemia // Bioengineered. 2023. V. 14. Art. 2244235. https://doi.org/10.1080/21655979.2023.2244235
  109. Rademacher T., Sack M., Blessing D., Fischer R., Holland T., Buyel J.F. Plant cell packs: a scalable platform for recombinant protein production and metabolic engineering // Plant Biotechnol. J. 2019. V. 17. P. 1560. https://doi.org/10.1111/pbi.13081
  110. Gengenbach B.B., Keil L.L., Opdensteinen P., Müschen C.R., Melmer G., Lentzen H., Bührmann J., Buyel J.F. Comparison of microbial and transient expression (tobacco plants and plant-cell packs) for the production and purification of the anti-cancer mistletoe lectin viscumin // Biotechnol. Bioeng. 2019. V. 116. P. 2236. https://doi.org/10.1002/bit.27076
  111. Ou J., Si Y., Goh K., Yasui N., Guo Y., Song J., Wang L., Jaskula-Sztul R., Fan J., Zhou L., Liu R., Liu X. Bioprocess development of antibody-drug conjugate production for cancer treatment // PLOS One. 2018. V. 13. Art. e0206246. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0206246
  112. Buyel J.F. Plants as sources of natural and recombinant anti-cancer agents // Biotechnol. Adv. 2018. V. 36. P. 506. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2018.02.002
  113. Francisco J.A., Gawlak S.L., Miller M., Bathe J., Russell D., Chace D., Mixan B., Zhao L., Fell H. P., Siegall C.B. Expression and characterization of bryodin 1 and a bryodin 1-based single-chain immunotoxin from tobacco cell culture // Bioconjugate Chem. 1997. V. 8. P. 708. https://doi.org/10.1021/bc970107k
  114. Mirzaee M., Jalali-Javaran M., Moieni A., Zeinali S., Behdani M. Expression of VGRNb-PE immunotoxin in transplastomic lettuce (Lactuca sativa L.) // Plant Mol. Biol. 2018. V. 97. P. 103. https://doi.org/10.1007/s11103-018-0726-9
  115. Cui L., Peng H., Zhang R., Chen Y., Zhao L., Tang K. Recombinant hHscFv-RC-RNase protein derived from transgenic tobacco acts as a bifunctional molecular complex against hepatocellular carcinoma // Biotechnol. Appl. Biochem. 59. 2012. P. 323. https://doi.org/10.1002/bab.1039

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. IgG structure: CH, CL – domains of terminal amino acid sequences of constant chains; VH, VL – domains of terminal amino acid sequences of variable chains; Fab fragment – antigen-binding fragment; Fc – crystallizing fragment.

Download (90KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».