Экспрессия генов циркадных ритмов, активность фотосистем и биосинтез каротиноидов в проростках двух инбредных линий кукурузы в условиях измененного фотопериода

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Циркадная система растений как результат адаптационной эволюции тесно связана с чувствительностью их к фотопериоду. Вид Zea mays L. исходно принадлежит к короткодневным, при этом современные культивируемые образцы кукурузы считаются нейтральными по отношению к фотопериоду. В работе проанализировано воздействие смены режима длинного дня на ультракороткий день и длинную ночь на уровень транскриптов ключевых генов циркадного ритма (GIGZ1a, GIGZ1b), фотосистемы I (psaA), фотосистемы II (psbA) и биосинтеза каротиноидов (ZmPSY1, ZmPSY2, ZmLCYE, ORANGE-GREEN) в листьях двух средне-позднеспелых инбредных линий кукурузы (Л-5580-1 и Л-5739), сходных по морфофизиологическим характеристикам. В тех же листьях определено содержание хлорофиллов и каротиноидов. Обнаружено, что исследуемые линии существенно различаются по динамике изменения уровня транскриптов генов и содержания пигментов в ответ на смену фотопериода. Уровень транскриптов GIGZ1a и GIGZ1b у обеих линий возрастает спустя 1 ч после завершения ультракороткого дня и далее характеризуется ростом или падением в зависимости от линии. Экспрессия генов фотосистемы psaA и psbA различается между линиями, как по уровню, так и по динамике ответа на смену фотопериода. Активность генов каротиногенеза ZmPSY1, ZmPSY2, ZmLCYE и ORANGE-GREEN повышается у обеих линий при смене дня ночью (кроме ZmPSY2 у Л-5580-1) и снижается в разной степени в зависимости от линии к завершению ночного периода. Содержание пигментов спустя 1 ч после смены режима растет у Л-5580-1 и не меняется у Л-5739, а к концу ночи снижается у обеих линий. Полученные данные свидетельствуют о сохранении циркадного ритма у Л-5580-1 и повышенной адаптивности Л-5739 и могут быть использованы для поиска доноров признака высокой адаптивности к изменению фотопериода среди образцов кукурузы.

Full Text

Restricted Access

About the authors

Д. Х. Архестова

Федеральный исследовательский центр Фундаментальные основы биотехнологии Российской академии наук; Федеральный научный центр “Кабардино-Балкарский научный центр Российской академии наук”

Author for correspondence.
Email: shchennikova@yandex.ru

Институт биоинженерии; Институт сельского хозяйства

Russian Federation, Москва; Нальчик

О. К. Анисимова

Федеральный исследовательский центр Фундаментальные основы биотехнологии Российской академии наук

Email: shchennikova@yandex.ru

Институт биоинженерии

Russian Federation, Москва

Е. З. Кочиева

Федеральный исследовательский центр Фундаментальные основы биотехнологии Российской академии наук

Email: shchennikova@yandex.ru

Институт биоинженерии

Russian Federation, Москва

А. В. Щенникова

Федеральный исследовательский центр Фундаментальные основы биотехнологии Российской академии наук

Email: shchennikova@yandex.ru

Институт биоинженерии

Russian Federation, Москва

References

  1. Hut R.A., Beersma D.G. Evolution of time-keeping mechanisms: early emergence and adaptation to photoperiod // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 2011. V. 366. P. 2141. https://doi.org/10.1098/rstb.2010.0409
  2. Bendix C., Marshall C.M., Harmon F.G. Circadian clock genes universally control key agricultural traits // Mol. Plant. 2015. V. 8. P. 1135. https://doi.org/10.1016/j.molp.2015.03.003
  3. Miller T.A., Muslin E.H., Dorweiler J.E. A maize CONSTANS-like gene, conz1, exhibits distinct diurnal expression patterns in varied photoperiods // Planta. 2008. V. 227. P. 1377. https://doi.org/1007/s00425-008-0709-1
  4. Harmer S.L., Hogenesch J.B., Straume M., Chang H.S., Han B., Zhu T., Wang X., Kreps J.A., Kay S.A. Orchestrated transcription of key pathways in Arabidopsis by the circadian clock // Sci. 2000. V. 290. P. 2110. https://doi.org/10.1126/science.290.5499.2110
  5. Mishra P., Panigrahi K.C. GIGANTEA – an emerging story // Front. Plant Sci. 2015. V. 6 P. 8. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00008
  6. Ronald J., McCarthy K., Davis S.J. GIGANTEA integrates photoperiodic and temperature signals to time when growth occurs // Mol. Plant. 2020. V. 13. P. 357. https://doi.org/10.1016/j.molp.2020.02.008
  7. Ke Q., Kim H.S., Wang Z., Ji C.Y., Jeong J.C., Lee H.S., Choi Y.-I., Xu B., Deng X., Yun D.-J., Kwak S.S. Down regulation of GIGANTEA like genes increases plant growth and salt stress tolerance in poplar // Plant Biotech. J. 2017. V. 15. P. 331. https://doi.org/10.1111/pbi.12628
  8. Siemiatkowska B., Chiara M., Badiger B.G., Riboni M., D’Avila F., Braga D., Salem M.A.A., Martignago D., Colanero S., Galbiati M., Giavalisco P., Tonelli C., Juenger T.E., Conti L. GIGANTEA is a negative regulator of abscisic acid transcriptional responses and sensitivity in Arabidopsis // Plant Cell Physiol. 2022. V. 63. P. 1285. https://doi.org/10.1093/pcp/pcac102
  9. Baek D., Kim W.Y., Cha J.Y., Park H.J., Shin G., Park J., Lim C.J., Chun H.J., Li N., Kim D.H., Lee S.Y., Pardo J.M., Kim M.C., Yun D.J. The GIGANTEA-ENHANCED EM LEVEL complex enhances drought tolerance via regulation of abscisic acid synthesis // Plant Physiol. 2020. V. 184. P. 443. https://doi.org/10.1104/pp.20.00779
  10. Alp F.N., Arikan B., Ozfidan-Konakci C., Balci M., Yildiztugay E., Cavusoglu H. Multiwalled carbon nanotubes alter the PSII photochemistry, photosystem-related gene expressions, and chloroplastic antioxidant system in Zea mays under copper toxicity // J. Agric. Food Chem. 2022. V. 70. P. 11154. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.2c02608
  11. Steiner S., Dietzel L., Schröter Y., Fey V., Wagner R., Pfannschmidt T. The role of phosphorylation in redox regulation of photosynthesis genes psaA and psbA during photosynthetic acclimation of mustard // Mol. Plant. 2009. V. 2. P. 416. https://doi.org/10.1093/mp/ssp007
  12. Li J., Lu Y., Chen H., Wang L., Wang S., Guo X., Cheng X. Effect of photoperiod on vitamin E and carotenoid biosynthesis in mung bean (Vigna radiata) sprouts // Food Chem. 2021. V. 358: 129915. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.129915
  13. Khajepour F., Hosseini S.A., Nasrabadi R.G., Markou G. Effect of light intensity and photoperiod on growth and biochemical composition of a local isolate of Nostoc calcicola // Appl. Biochem. Biotech. 2015. V. 176. P. 2279. https://doi.org/ 10.1007/s12010-015-1717-9
  14. Lefsrud M.G., Kopsell D.A., Augé R.M., Both A.J. Biomass production and pigment accumulation in kale grown under increasing photoperiods // HortSci. 2006. V. 41. P. 603. https://doi.org/ 10.3389/fpls.2023.1190945
  15. Simkin A.J., Kapoor L., Doss C.G.P., Hofmann T.A., Lawson T., Ramamoorthy S. The role of photosynthesis related pigments in light harvesting, photoprotection and enhancement of photosynthetic yield in planta // Photosynth. Res. 2022. V. 152. P. 23. https://doi.org/10.1007/s11120-021-00892-6
  16. Nambara E., Marion-Poll A. Abscisic acid biosynthesis and catabolism // Annu. Rev. Plant Biol. 2005. V. 56. P. 165. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.56.032604.144046
  17. Rosas-Saavedra C., Stange C. Biosynthesis of carotenoids in plants: enzymes and color // Subcell. Biochem. 2016. V. 79. P. 35. https://doi.org/10.1007/978-3-319-39126-7_2
  18. Dhar M.K., Mishra S., Bhat A., Chib S., Kaul S. Plant carotenoid cleavage oxygenases: structure-function relationships and role in development and metabolism // Brief. Funct. Genomics. 2020. V. 19. P. 1. https://doi.org/10.1093/bfgp/elz037
  19. Hayes K.R., Beatty M., Meng X., Simmons C.R., Habben J.E., Danilevskaya O.N. Maize global transcriptomics reveals pervasive leaf diurnal rhythms but rhythms in developing ears are largely limited to the core oscillator // PLoS One. 2020. V. 5 P. e12887. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0012887
  20. Khan S., Rowe S.C., Harmon F.G. Coordination of the maize transcriptome by a conserved circadian clock // BMC Plant Biol. 2010. V. 10: 126. https://doi.org/10.1186/1471-2229-10-126
  21. Matsuoka Y., Vigouroux Y., Goodman M.M., Sanchez G.J., Buckler E., Doebley J. A single domestication for maize shown by multilocus microsatellite genotyping // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002. V. 99. P. 6080. https://doi.org/10.1073/pnas.052125199
  22. Chen Q., Zhong H., Fan X.W., Li Y.Z. An insight into the sensitivity of maize to photoperiod changes under controlled conditions // Plant Cell Environ. 2015. V. 38. P. 1479. https://doi.org/10.1111/pce.12361
  23. Bendix C., Mendoza J.M., Stanley D.N., Meeley R., Harmon F.G. The circadian clock-associated gene gigantea1 affects maize developmental transitions // Plant Cell Environ. 2013. V. 36. P. 1379. https://doi.org/10.1111/pce.12067
  24. Li Z., Gao F., Liu Y., Abou-Elwafa S.F., Qi J., Pan H., Hu X., Ren Z., Zeng H., Liu Z., Zhang D., Xi Z., Liu T., Chen Y., Su H., Xiong S., Ku L. ZmGI2 regulates flowering time through multiple flower development pathways in maize // Plant Sci. 2023. V. 332: 111701. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2023.111701
  25. Cazzonelli C.I., Pogson B.J. Source to sink: regulation of carotenoid biosynthesis in plants // Trends Plant Sci. 2010. V. 15. P. 266. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2010.02.003
  26. Gallagher C.E., Matthews P.D., Li F., Wurtzel E.T. Gene duplication in the carotenoid biosynthetic pathway preceded evolution of the grasses (Poaceae) // Plant Physiol. 2004. V. 135. P. 1776. https://doi.org/10.1104/pp.104.039818
  27. Li F., Vallabhaneni R., Wurtzel E.T. PSY3, a new member of the phytoene synthase gene family conserved in the Poaceae and regulator of abiotic stress-induced root Carotenogenesis // Plant Physiol. 2008. V. 146. P. 1333. https://doi.org/10.1104/pp.107.111120
  28. Li F., Vallabhaneni R., Yu J., Rocheford T., Wurtzel E.T. The maize phytoene synthase gene family: overlapping roles for carotenogenesis in endosperm, photomorphogenesis, and thermal stress tolerance // Plant Physiol. 2008. V. 147. P. 1334. https://doi.org/10.1104/pp.108.122119
  29. Welsch R., Zhou X., Koschmieder J., Schlossarek T., Yuan H., Sun T., Li L. Characterization of cauliflower OR mutant variants // Front. Plant Sci. 2020. V. 10. Р. 1. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.01716,
  30. Kim S.-E., Lee C.-J., Park S.-U., Lim Y.-H., Park W.S., Kim H.-J., Ahn M.J., Kwak S.S., Kim H.S. Overexpression of the golden SNP-carrying orange gene enhances carotenoid accumulation and heat stress tolerance in sweetpotato plants // Antioxidants. 2021. V. 10: 51. https://doi.org/10.3390/antiox10010051
  31. Yazdani M., Croen M.G., Fish T.L., Thannhauser T.W., Ahner B.A. Overexpression of native ORANGE (OR) and OR mutant protein in Chlamydomonas reinhardtii enhances carotenoid and ABA accumulation and increases resistance to abiotic stress // Metab. Eng. 2021. V. 68. P. 94. https://doi.org/10.1016/j.ymben.2021.09.006
  32. Lopez A.B., Van Eck J., Conlin B.J., Paolillo D.J., O’Neill J., Li L. Effect of the cauliflower Or transgene on carotenoid accumulation and chromoplast formation in transgenic potato tubers // J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 213. https://doi.org/10.1093/jxb/erm299
  33. Berman J., Zorrilla-López U., Medina V., Farré G., Sandmann G., Capell T., Christou P., Zhu C. The Arabidopsis ORANGE (AtOR) gene promotes carotenoid accumulation in transgenic corn hybrids derived from parental lines with limited carotenoid pools // Plant Cell Rep. 2017. V. 36. P. 933. https://doi.org/10.1007/s00299-017-2126-z
  34. Zunjare R.U., Hossain F., Muthusamy V., Baveja A., Chauhan H.S., Bhat J.S., Thirunavukkarasu N., Saha S., Gupta H.S. Development of biofortified maize hybrids through marker-assisted stacking of β-Carotene Hydroxylase, Lycopene-ε-Cyclase and Opaque2 genes // Front. Plant Sci. 2018. V. 9: 178. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00178
  35. Efremov G.I., Slugina M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Differential regulation of phytoene synthase PSY1 during fruit carotenogenesis in cultivated and wild tomato species (Solanum section Lycopersicon) // Plants. 2020. V. 9: 1169. https://doi.org/10.3390/plants9091169
  36. Li J., Lu Y., Chen H., Wang L., Wang S., Guo X., Cheng X. Effect of photoperiod on vitamin E and carotenoid biosynthesis in mung bean (Vigna radiata) sprouts // Food Chem. 2021. V. 358: 129915. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.129915
  37. Kayanja G.E., Ibrahim I.M., Puthiyaveetil S. Regulation of Phaeodactylum plastid gene transcription by redox, light, and circadian signals // Photosynth. Res. 2021. V. 147. P. 317. https://doi.org/10.1007/s11120-020-00811-1
  38. Sun T.H., Liu C.Q., Hui Y.Y., Wu W.K., Zhou Z.G., Lu S. Coordinated regulation of gene expression for carotenoid metabolism in Chlamydomonas reinhardtii // J. Integr. Plant Biol. 2010. V. 52. P. 868. https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2010.00993.x
  39. Pupillo P., Sparla F., Melandri B.A, Trost P. The circadian night depression of photosynthesis analyzed in a herb, Pulmonaria vallarsae. Day/night quantitative relationships // Photosynth. Res. 2022. V. 154. P. 143. https://doi.org/10.1007/s11120-022-00956-1
  40. Vedalankar P., Tripathy B.C. Evolution of light-independent protochlorophyllide oxidoreductase // Protoplasma. 2019. V. 256. P. 293. https://doi.org/10.1007/s00709-018-1317-y

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Results of RT-PCR analysis of the expression profile of the GIGZ1a (a) and GIGZ1b (b) genes in the leaves of corn seedlings (lines 5580-1 and 5739) in response to the change from a 16-hour photoperiod to an ultrashort 4-hour day and 12-hour night. Values P < 0.05 (c) correspond to significant differences in the level of gene transcripts between measurement points (“4/0”, “1”, “12”) for each line, as well as at similar points between lines. 1 – L-5580-1, 2 – L-5739, 3 – night, 4 – day.

Download (64KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Results of RT-PCR analysis of the expression profile of the psaA (a) and psbA (b) genes in the leaves of maize seedlings (lines 5580-1 and 5739) in response to the change from a 16-hour photoperiod to an ultrashort 4-hour day and 12-hour night. Values P < 0.05 (c) correspond to significant differences in the level of gene transcripts between measurement points (“4/0”, “1”, “12”) for each line, as well as at similar points between lines. 1 – L-5580-1, 2 – L-5739, 3 – night, 4 – day.

Download (64KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Results of RT-PCR analysis of the expression profile of the genes ZmPSY1 (a), ZmPSY2 (b), ZmLCYE (c) and ORANGE-GREEN (d) in the leaves of corn seedlings (lines 5580-1 and 5739) in response to a change in 16-hour photoperiod with an ultra-short 4-hour day and 12-hour night. Values ​​P < 0.05 (d) correspond to significant differences in the level of gene transcripts between measurement points (“4/0”, “1”, “12”) for each line, as well as at similar points between lines. 1 – L-5580-1, 2 – L-5739, 3 – night, 4 – day.

Download (103KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. The content of chlorophylls a (a) and b (b) and the sum of carotenoids (c) in the leaves of corn seedlings (lines 5580-1 and 5739) in response to the change from a 16-hour photoperiod to an ultrashort 4-hour day and a 12-hour night. Values ​​P < 0.05 (g) correspond to significant differences between measurement points (“4/0”, “1”, “12”) at each line, as well as at similar points between lines. 1 – L-5580-1, 2 – L-5739, 3 – night, 4 – day.

Download (75KB)
Indexing metadata
6. Table S1. Sequences of gene-specific primer pairs for RT-PCR.
Download (15KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».