N-гликозилирование растительных белков

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

N-гликозилирование является одной из самых распространенных и наиболее сложной среди пост трансляционных модификаций белков, которая играет ключевую роль в их укладке, контроле качества и деградации, а также оказывает влияние на активность, транспорт, локализацию и взаимодействие с другими белками. Более того, N-гликозилирование модулирует многие важные биологические процессы, включая рост, развитие, морфогенез, и участвует в процессах передачи стрессовых сигналов. При этом если роль N-гликозилирования в целом и функции отдельных N-гликанов на клетках млекопитающих хорошо изучены, исследования этого процесса в растениях значительно отстают. В обзоре обобщена имеющаяся информация о процессе N-гликозилирования белков, описан путь биосинтеза и функции различных N-гликанов в растениях в контексте роста, развития и влияния внешних факторов. Делается акцент на основных моментах, которые необходимо учитывать при исследовании этого процесса в растениях и обсуждаются возможности практического использования полученных знаний для гликоинжиниринга растительных белков.

Full Text

Restricted Access

About the authors

И. А. Ларская

Казанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Author for correspondence.
Email: pzl@mail.ru
Russian Federation, Казань

Е. О. Федина

Казанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: pzl@mail.ru
Russian Federation, Казань

П. В. Микшина

Казанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: pzl@mail.ru
Russian Federation, Казань

Т. А. Горшкова

Казанский институт биохимии и биофизики – обособленное структурное подразделение Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”; Институт физиологии Федерального исследовательского центра Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Email: pzl@mail.ru
Russian Federation, Казань; Сыктывкар

References

  1. Hashiguchi A., Komatsu S. Impact of post-translational modifications of crop proteins under abiotic stress // Proteomes. 2016. V. 4. P. 42. https://doi.org/10.3390/proteomes4040042
  2. Chang Y., Zhu D., Duan W., Deng X., Zhang J., Ye X., Yan Y. Plasma membrane N-glycoproteome analysis of wheat seedling leaves under drought stress // Int. J. Biol. Macromol. 2021. V. 193. P. 1541. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2021.10.217
  3. Muleya V., Lois L.M., Chahtane H., Thomas L., Chiapello M., Marondedze C. (De)activation (ir)reversibly or degradation: dynamics of post-translational protein modifications in plants // Life. 2022. V. 12. P. 324. https://doi.org/10.3390/life12020324
  4. Nguema-Ona E., Vicre-Gibouin M., Gotte M., Plancot B., Lerouge P., Bardor M., Driouich A. Cell wall O-glycoproteins and N-glycoproteins: aspects of biosynthesis and function // Front. Plant Sci. 2014. V. 5. P. 499. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00499
  5. Nagashima Y., von Schaewen A., Koiwa H. Function of N-glycosylation in plants // Plant Sci. 2018. V. 274. P. 70. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2018.05.007
  6. Mellquist J., Kasturi L., Spitalnik S., Shakin-Eshleman S. The amino acid following an Asn-X-Ser/Thr sequon is an important determinant of N-linked core glycosylation efficiency // Biochem. 1998. V. 37. P. 6833. https://doi.org/10.1021/bi972217k
  7. Shakin-Eshleman S., Spitalnik S., Kasturi L. The amino acid at the X position of an Asn-X-Ser sequon is an important determinant of N-linked core-glycosylation efficiency // J. Biol. Chem. 1996. V. 271. P. 6363. https://doi.org/10.1074/jbc.271.11.6363
  8. Hebert D., Lamriben L., Powers E., Kelly J. The intrinsic and extrinsic effects of N-linked glycans on glycoproteostasis // Nat. Chem. Biol. 2014. V. 10. P. 902. https://doi.org/10.1038/nchembio.1651
  9. Toustou С., Walet-Balieu M.-L., Kiefer-Meyer M.-C., Houdou M., Lerouge P., Foulquier F. BardorM. Towards understanding the extensive diversity of protein N-glycan structures in eukaryotes // Biol. Rev. 2022. V. 97. P. 732. https://doi.org/10.1111/brv.12820
  10. Kang J.S., Frank J., Kang C.H., Kajiura H., Vikram M., Ueda A., Kim S., Bahk J.D., Triplett B., Fujiyama K., Lee S.Y., von Schaewen A., Koiwa H. Salt tolerance of Arabidopsis thaliana requires maturation of N-glycosylated proteins in the Golgi apparatus // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008. V. 105. P. 5933. https://doi.org/10.1073/pnas.0800237105
  11. Lannoo N., Van Damme E.J.M. Review/N-glycans: the making of a varied toolbox // Plant Sci. 2015. V. 239. P. 67. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2015.06.023
  12. Morales-Quintana L., Méndez-Yáñez A. α-Mannosidase and β-D-N-acetylhexosaminidase outside the wall: partner exoglycosidases involved in fruit ripening process // Plant Mol. Biol. 2023. V. 112. P. 107. https://doi.org/10.1007/s11103-023-01356-2
  13. Jiao Q.-S., Niu G.-T., Wang F.-F., Dong J.-Y., Chen T.-S., Zhou C.-F., Hong Z. N-glycosylation regulates photosynthetic efficiency of Arabidopsis thaliana // Photosynthetica. 2020. V. 58. P. 72. https://doi.org/10.32615/ps.2019.153
  14. Frank M., Kaulfürst-Soboll H., Fischer K., von Schaewen A. Complex-type N-glycans influence the root hair landscape of Arabidopsis seedlings by altering the auxin output // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. P. 635714. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.635714
  15. Kaulfürst-Soboll H., Mertens-Beer M., Brehler R., Albert M., von Schaewen A. Complex N-glycans are important for normal fruit ripening and seed development in tomato // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. P. 635962. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.635962
  16. Jansing J., Sack M., Augustine S.M., Fischer R., Bortesi L. CRISPR/Cas9-mediated knockout of six glycosyltransferase genes in Nicotiana benthamiana for the production of recombinant proteins lacking b-1,2-xylose and core a-1,3-fucose // Plant Biotechnol. J. 2019. V. 17. P. 350. https://doi.org/10.1111/pbi.12981
  17. Herman X., Far J., Courtoy A., Bouhon L., Quinton L., De Pauw E., Chaumont F., Navarre C. Inactivation of N-acetylglucosaminyltransferase I and α1,3-fucosyltransferase genes in Nicotiana tabacum BY-2 cells results in glycoproteins with highly homogeneous, high-mannose N-glycans // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. P. 634023. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.634023
  18. Fanata W.I., Lee K.H., Son B.H., Yoo J.Y., Harmoko R., Ko K.S., Ramasamy N.K., Kim K.H., Oh D.-B., Jung H.S., Kim J-Y., Lee S.Y., Lee K.O. N-glycan maturation is crucial for cytokinin-mediated development and cellulose synthesis in Oryza sativa // Plant J. 2013. V. 73. P. 966. https://doi.org/10.1111/tpj.12087
  19. Harmoko R., Yoo J.Y., Ko K.S., Ramasamy N.K., Hwang B.Y., Lee E.J., Kim H.S., Lee K.J., Oh D.-B., Kim D.-J., Lee S., Li Y., Lee S.Y., Lee K.O. N-glycan containing a core α1,3-fucose residue is required for basipetal auxin transport and gravitropic response in rice (Oryza sativa) // New Phytol. 2016. V. 212. P. 108. https://doi.org/10.1111/nph.14031
  20. Strasser R. Recent developments in deciphering the biological role of plant complex N-glycans // Front. Plant Sci. 2022. V. 13. P. 897549. https://doi.org/10.3389/fpls.2022.897549
  21. Strasser R. Plant protein glycosylation // Glycobiology. 2016. V. 26. P. 926. https://doi.org/10.1093/glycob/cww023
  22. Strasser R., Altmann F., Mach L., Glössl J., Steinkellner H. Generation of Arabidopsis thaliana plants with complex N-glycans lacking b-1,2-linked xylose and core a-1,3-linked fucose // FEBS Lett. 2004. V. 561. P. 132. https://doi.org/10.1016/S0014-5793(04)00150-4
  23. Johnson K.D., Chrispeels M.J. Substrate specificities of N-acetylglucosaminyl-, fucosyl-, and xylosyltransferases that modify glycoproteins in the Golgi apparatus of bean cotyledon // Plant Physiol. 1987. V. 84. P. 1301. https://doi.org/10.1104/pp.84.4.1301
  24. Beihammer G., Maresch D., Altmann F., Van Damme E.J.M., Strasser R. Lewis A glycans are present on proteins involved in cell wall biosynthesis and appear evolutionarily conserved among natural Arabidopsis thaliana accessions // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. P. 630891. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.630891
  25. Fitchette-Lainé A.C., Gomord V., Cabanes M., Michalski J-C., Saint Macary M., Foucher B., Cavelier B., Hawes C., Lerouge P., Faye L. N-glycans harboring the Lewis a epitope are expressed at the surface of plant cells // Plant J. 1997. V. 12. P. 1411. https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.1997.12061411.x
  26. Ruiz-May E., Kim S.-J., Brandizzi F., Rose J.K.C. The secreted plant N-glycoproteome and associated secretory pathways // Front. Plant Sci. 2012. V. 3. P. 117. https://doi.org/10.3389/fpls.2012.00117
  27. Liebminger E., Veit C., Pabst M., Batoux M., Zipfel C., Altmann F., Mach L., Strasser R. Beta-N-acetylhexosaminidases HEXO1 and HEXO3 are responsible for the formation of paucimannosidic N-glycans in Arabidopsis thaliana// J. Biol. Chem. 2011. V. 286. P. 10793. https://doi.org/10.1074/jbc.M110.178020
  28. Melo N.S., Nimtz M., Conradt H.S., Fevereiro P.S., Costa J. Identification of the human Lewis (a) carbohydrate motif in a secretory peroxidase from a plant cell suspension culture (Vaccinium myrtillus L.) // FEBS Lett. 1997. V. 415. P. 186. https://doi.org/10.1016/s0014-5793(97)01121-6
  29. Gomord V., Fitchette A.-C., Menu-Bouaouiche L., Saint-Jore-Dupas C., Plasson C., Michaud D., Faye L. Plant-specific glycosylation patterns in the context of therapeutic protein production // Plant Biotechnol. J. 2010. V. 8. P. 564. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2009.00497.x
  30. Lerouge P., Cabanes-Macheteau M., Rayon C., Fischette-Laine A.-C., Gomord V., Faye L. N-Glycoprotein biosynthesis in plants: recent developments and future trends // Plant Mol. Biol. 1998. V. 38. P. 31. https://doi.org/10.1023/A:1006012005654
  31. Fitchette A.C., Cabanes-Macheteau M., Marvin B., Satiat-Jeunemaitre B., Gomord V., Lerouge P., Faye L., Hawes C. Biosynthesis and immunolocalization of Lewis a-containing N-glycans in the plant cells // Plant Physiol. 1999. V. 121. P. 333. https://doi.org/10.1104/pp.121.2.333
  32. Gutternigg M., Kretschmer-Lubich D., Paschinger K., Rendi,ć D., Hader J., Geier P., Ranftl R., Jantsch V., Lochnit G., Wilson I.B.H. Biosynthesis of truncated N-linked oligosaccharides results from non-orthologous hexosaminidase-mediated mechanisms in nematodes, plants and insects // J. Biol. Chem. 2007. V. 282. P. 27825. https://doi.org/10.1074/jbc.M704235200
  33. Zeng W., Ford K.L., Bacic A., Heazlewood J.L. N-linked glycan micro-heterogeneity in glycoproteins of Arabidopsis // Mol. Cell. Proteomics. 2018. V. 17. P. 413. https://doi.org/10.1074/mcp.RA117.000165
  34. Wang X., Deng X., Zhu D., Duan W., Zhang J., Yan Y. N-linked glycoproteome analysis reveals central glycosylated proteins involved in wheat early seedling growth // Plant Physiol. Biochem. 2021. V. 163. P. 327. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2021.04.009
  35. Zhang X., Tang H., Du H., Liu Z., Bao Z., Shi Q. Comparative N-glycoproteome analysis provides novel insights into the regulation mechanism in tomato (Solanum lycopersicum L.) during fruit ripening process // Plant Sci. 2020. V. 293. P. 110413. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2020.110413
  36. Yoo J.Y., Ko K.S., Vu B.N., Lee Y.E., Yoon S.H., Pham T.T., Kim J-Y., Lim J-M., Kang Y.J. Hong J.C., Lee K.O. N-acetylglucosaminyltransferase II is involved in plant growth and development under stress conditions // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. P. 761064. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.761064
  37. Kang B.S., Baek J.H., Macoy D.M., Chakraborty R., Cha J.-Y., Hwang D.-J., Lee Y.H., Lee S.Y., Kim W.Y., Kim M.G. N-glycosylation process in both ER and Golgi plays pivotal role in plant immunity // J. Plant Biol. 2015. V. 58. P. 374. https://doi.org/10.1007/s12374-015-0197-3
  38. Lin B., Qing X., Liao J., Zhuo K. Role of protein glycosylation in host-pathogen interaction // Cells. 2020. V. 9. P. 1022. https://doi.org/10.3390/cells9041022
  39. Mustafa G., Komatsu S. Quantitative proteomics reveals the effect of protein glycosylation in soybean root under flooding stress // Front. Plant Sci. 2014. V. 5. P. 627. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00627
  40. Zhang X., Tang H., Du H., Bao Z., Shi Q. Sugar metabolic and N-glycosylated profiles unveil the regulatory mechanism of tomato quality under salt stress // Environ. Exp. Bot. 2020. V. 177. P. 104145. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2020.104145
  41. Zhang L., Xu Y., Yao H., Xie L., Yang P. Boronic acid functionalized core–satellite composite nanoparticles for advanced enrichment of glycopeptides and glycoproteins // Chem. Eur. J. 2009. V. 15. P. 10158. https://doi.org/10.1002/chem.200901347
  42. Beihammer G., Romero-Pérez A., Maresch D., Figl R., Mócsai R., Grünwald-Gruber C., Altmann F., Van Damme E.J.M., Strasser R. Pseudomonas syringae DC3000 infection increases glucosylated N-glycans in Arabidopsis thaliana // Glycoconjugate. J. 2023. V. 40. P. 97. https://doi.org/10.1007/s10719-022-10084-6
  43. Trempel F., Kajiura H., Ranf S., Grimmer J., Westphal L., Zipfel C., Scheel D., Fujiyama K., Lee J. Altered glycosylation of exported proteins, including surface immune receptors, compromises calcium and downstream signaling responses to microbe-associated molecular patterns in Arabidopsis thaliana // BMC Plant Biol. 2016. V. 16. P. 31. https://doi.org/10.1186/s12870-016-0718-3
  44. Haweker H., Rips S., Koiwa H., Salomon S., Saijo Y., Chinchilla D., Robatzek S., von Schaewen A. Pattern recognition receptors require N-glycosylation to mediate plant immunity // J. Biol. Chem. 2010. V. 285. P. 4629. https://doi.org/10.1074/jbc.M109.063073
  45. Joshi R., Paul M., Kumar A., Pandey D. Role of calreticulin in biotic and abiotic stress signalling and tolerance mechanisms in plants // Gene. 2019. V. 714. P. 144004. https://doi.org/10.1016/j.gene.2019.144004
  46. Matsukawa M., Shibata Y., Ohtsu M., Mizutani A., Mori H., Wang P., Ojika M., Kawakita K., Takemoto D. Nicotiana benthamiana calreticul in 3a is required for the ethylene mediated production of phytoalexins and disease resistance against oomycete pathogen Phytophthora infestans // Mol. Plant-Microbe Interact. 2013. V. 26. P. 880. https://doi.org/10.1094/MPMI-12-12-0301-R
  47. Takano S., Matsuda S., Funabiki A., Furukawa J., Yamauchi T., Tokuji Y., Nakazono M., Shinohara Y., Takamure I., Kato K. The rice RCN11 gene encodes β1,2-xylosyltransferase and is required for plant responses to abiotic stresses and phytohormones // Plant Sci. 2015. V. 236. P. 75. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2015.03.022
  48. Veit C., König J., Altmann F., Strasser R. Processing of the terminal alpha-1,2-linked mannose residues from oligomannosidic N-glycans is critical for proper root growth // Front. Plant Sci. 2018. V. 9. P. 1807. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01807
  49. Liu C., Niu G., Zhang H., Sun Y., Sun S., Yu F., Lu S., Yang Y., Li J., Hong Z. Trimming of N-glycans by the Golgi-localized a-1,2-mannosidases, MNS1 and MNS2, is crucial for maintaining RSW2 protein abundance during salt stress in Arabidopsis // Mol. Plant. 2018. V. 11. P. 678. https://doi.org/10.1016/j.molp.2018.01.006
  50. Sturm A., Van Kuik J.A., Vliegenthar J.F., Chrispeels M.J. Structure, position, and biosynthesis of the high mannose and the complex oligosaccharide side chains of the bean storage protein phaseolin // J. Biol. Chem. 1987. V. 262. P. 13392. https://doi.org/10.1016/S0021-9258(19)76439-4
  51. Kajiura H., Hiwasa-Tanase K., Ezura H., Fujiyama K. Effect of fruit maturation on N-glycosylation of plant-derived native and recombinant miraculin // Plant Physiol. Biochem. 2022. V. 178. P. 70. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2022.02.026
  52. Rips S., Bentley N., Jeong I.S., Welch J.L., von Schaewen A., Koiwa H. Multiple N-glycans cooperate in the subcellular targeting and functioning of Arabidopsis KORRIGAN1 // Plant Cell. 2014. V. 26. P. 3792. https://doi.org/10.1105/tpc.114.129718
  53. Rubin E., Ben-Dor S., Sharon N. Biases and complex patterns in the residues flanking protein N-glycosylation site // Glycobiology. 2004. V. 14. P. 95. https://doi.org/10.1093/glycob/cwh004
  54. Dwek R.A. Glycobiology: towards understanding the function of sugars // Chem. Rev. 1996. V. 96. P. 683. https://doi.org/10.1021/cr940283b
  55. Petrescu A.J., Milac A.L., Petrescu S.M., Dwek R.A., Wormald M.R. Statistical analysis of the protein environment of N-glycosylation sites: implications for occupancy, structure, and folding // Glycobiology. 2004. V. 14. P. 103. https://doi.org/10.1093/glycob/cwh008
  56. Zielinska D.F., Gnad F., Schropp K., Wisniewski J.R., Mann M. Mapping N-glycosylation sites across seven evolutionarily distant species reveals a divergent substrate proteome despite a common core machinery // Mol. Cell. 2012. V. 46. P. 542. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2012.04.031
  57. Zielinska D.F., Gnad F., Wisniewski J.R., Mann M. Precision mapping of an in vivo N-glycoproteome reveals rigid topological and sequence constraints // Cell. 2010. V. 141. P. 897. https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.04.012
  58. Hofbauer A., Stoger E. Subcellular accumulation and modification of pharmaceutical proteins in different plant tissues // Curr. Pharm. Des. 2013. V. 19. P. 5495. https://doi.org/10.2174/1381612811319310005
  59. Ko K., Ahn M.-H., Song M., Choo Y.-K., Kim H.S., Ko K., Joung H. Glyco-engineering of biotherapeutic proteins in plants // Mol. Cells. 2008. V. 25. Р. 494.
  60. Montero-Morales L., Steinkellner H. Advanced plant-based glycan engineering // Front. Bioeng. Biotechnol. 2018. V. 6. P. 81. https://doi.org/10.3389/fbioe.2018.00081
  61. Dammen-Brower K., Epler P., Zhu S., Bernstein Z.J., Stabach P.R., Braddock D.T., Spangler J.B., Yarema K.J. Strategies for glycoengineering therapeutic proteins // Front. Chem. 2022. V. 10. P. 863118. https://doi.org/10.3389/fchem.2022.863118
  62. Fang Z., Qin H., Mao J., Wang Z., Zhang N., Wang Y., Liu L., Nie Y., Dong M., Ye M. Glyco-Decipher enables glycan database-independent peptide matching and in-depth characterization of site-specific N-glycosylation // Nat. Commun. 2022. V. 13. P. 1900. https://doi.org/10.1038/s41467-022-29530-y
  63. Haslam S.M., Freedberg D.I., Mulloy B., Dell A., Stanley P., Prestegard J.H. Structural analysis of glycans // Essentials of Glycobiology [Internet] 4th ed./ Eds. A. Varki et al. Cold Spring Harbor (NY): Cold Spring Harbor Laboratory Press. 2022. Chapter 50.
  64. Pedrazzini E., Caprera A., Fojadelli I., Stella A., Rocchetti A., Bassin B., Martinoia E., Vitale A. The Arabidopsis tonoplast is almost devoid of glycoproteins with complex N-glycans, unlike the rat lysosomal membrane // J. Exp. Bot. 2016.V. 67. P. 1769. https://doi.org/10.1093/jxb/erv567
  65. Elbers I.J., Stoopen G.M., Bakker H., Stevens L.H., Bardor M., Molthoff J.W., Jordi W.J., Bosch D., Lommen A. Influence of growth conditions and developmental stage on N-glycan heterogeneity of transgenic immunoglobulin G and endogenous proteins in tobacco leaves // Plant Physiol. 2001. V. 126. P. 1314. https://doi.org/10.1104/pp.126.3.1314
  66. Lim C.-Y., Lee K.J., Oh D.-B., Ko K. Effect of the developmental stage and tissue position on the expression and glycosylation of recombinant glycoprotein GA733-FcK in transgenic plants // Front. Plant Sci. 2015. V. 5. P. 2014. https://doi.org/103389/fpls.2014.00778
  67. Arcalis E., Stadlmann J., Marcel S., Drakakaki G., Winter V., Rodriguez J., Fischer R., Altmann F., Stoger E. The changing fate of a secretory glycoprotein in developing maize endosperm // Plant Physiol. 2010. V. 153. P. 693. https://doi.org/10.1104/pp.109.152363
  68. Pedersen C.T., Loke I., Lorentzen A., Wolf S., Kamble M., Kristensen S.K., Munch D., Radutoiu S., Spillner E., Roepstorff P., Thaysen-Andersen M., Stougaard J., Dam S. N-glycan maturation mutants in Lotus japonicus for basic and applied glycoprotein research // Plant J. 2017. V. 91. P. 394. https://doi.org/10.1111/tpj.13570
  69. Shin Y.J., Castilho A., Dicker M., Sadio F., Vavra U., Grunwald-Gruber C., Kwon T.H., Altmann F., Steinkellner H., Strasser R. Reduced paucimannosidic N-glycan formation by suppression of a specific beta-hexosaminidase from Nicotiana benthamiana // Plant Biotechnol. J. 2017. V. 15. P. 197. https://doi.org/10.1111/pbi.12602
  70. Lattova E., Brabcova A., Bartova V., Potesil D., Barta J., Zdrahal Z. N-glycome profiling of patatins from different potato species of Solanum genus // J. Agric. Food Chem. 2015. V. 63. P. 3243. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.5b00426
  71. Leonard R., Kolarisch D., Paschinger K., Altmann F., Wilson I.B.H. A genetic and structural analysis of the N-glycosylation capabilities of rice and other monocotyledons // Plant Mol. Biol. 2004. V. 55. P. 631. https://doi.org/10.1007/s11103-004-1558-3
  72. Wilson I., Zeleny R., Kolarich D., Staudacher E., Stroop C., Kamerling J., Altmann F. Analysis of Asn-linked glycans from vegetable foodstuffs: widespread occurrence of Lewis a, core α1,3-linked fucose and xylose substitutions // Glycobiology. 2001. V. 11. P. 261. https://doi.org/10.1093/glycob/11.4.261
  73. Karki U., Fang H., Guo W., Unnold-Cofre C., Xu J. Cellular engineering of plant cells for improved therapeutic protein production // Plant Cell Rep. 2021. V. 40. P. 1087. https://doi.org/10.1007/s00299-021-02693-6
  74. Van Beers M.M.C., Bardor M. Minimizing immunogenicity of biopharmaceuticals by controlling critical quality attributes of proteins // Biotechnol. J. 2012. V. 7. P. 1473. http://dx.doi.org/10.1002/biot.201200065
  75. De Coninck T., Gistelinck K., Janse van Rensburg H.C., Van den Ende W., Van Damme E.J.M. Sweet modifications modulate plant development // Biomolecules. 2021. V. 11. P. 756. https://doi.org/10.3390/biom11050756
  76. Qin C., Li Y., Gan J., Wang W., Zhang H., Liu Y., Wu P. OsDGL1, a homolog of an oligosaccharyltransferase complex subunit, is involved in N-glycosylation and root development in rice // Plant Cell Physiol. 2013. V. 54. P. 129. https://doi.org/10.1093/pcp/pcs159
  77. Lerouxel O., Mouille G., Andeme-Onzighi C., Bruyant M.-P., Seveno M., Loutelier-Bourhis C., Driouich A., Hofte H., Lerouge P. Mutants in DEFECTIVE GLYCOSYLATION, an Arabidopsis homolog of an oligosaccharyltransferase complex subunit, show protein under glycosylation and defects in cell differentiation and growth // Plant J. 2005. V. 42. P. 455. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2005.02392.x
  78. Wang S.K., Xu Y.X., Li Z.L., Zhang S.N., Lim J.-M., Lee K.O., Li C.Y., Qian Q., Jiang D.A., Qi Y.H. OsMOGS is required for N-glycan formation and auxin-mediated root development in rice (Oryza sativa L.) // Plant J. 2014. V. 78. P. 632. https://doi.org/10.1111/tpj.12497
  79. Gillmor C.S., Poindexter P., Lorieau J., Palcic M.M., Somerville C. α-Glucosidase I is required for cellulose biosynthesis and morphogenesis in Arabidopsis // J. Cell Biol. 2002. V. 156. P. 1003. https://doi.org/10.1083/jcb.200111093
  80. Limkul J., Iizuka S., Sato Y., Misaki R., Ohashi T., Fujiyama K. The production of human glucocerebrosidase in glyco-engineered Nicotiana benthamiana plants // Plant Biotechnol. J. 2016. V. 14. P. 1682. https://doi.org/10.1111/pbi.12529
  81. Strasser R., Stadlmann J., Schähs M., Stiegler G., Quendler H., Mach L., Glössl J., Weterings K., Pabst M., Steinkellner H. Generation of glyco-engineered Nicotiana benthamiana for the production of monoclonal antibodies with a homogeneous human-like N-glycan structure // Plant Biotechnol. J. 2008. V. 6. P. 392. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2008.00330.x
  82. Rozov S.M., Permyakova N.V., Deineko E.V. Main strategies of plant expression system glycoengineering for producing humanized recombinant pharmaceutical proteins // Biochemistry (Moscow). 2018. V. 83. P. 215.
  83. Gerszberg A., Hnatuszko-Konka K. Compendium on food crop plants as a platform for pharmaceutical protein production // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. P. 3236. https://doi.org/10.3390/ijms23063236
  84. Margolin E., Verbeek M., de Moor W., Chapman R., Meyers A., Schäfer G., Williamson A‐L., Rybicki E. Investigating constraints along the plant secretory pathway to improve production of a SARS‐CoV‐2 spike vaccine candidate // Front. Plant Sci. 2022. V. 12. P. 798822. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.798822
  85. Shin Y.-J., König-Beihammer J., Vavra U., Schwestka J., Kienzl N.F., Klausberger M., Laurent E., Grünwald-Gruber C., Vierlinger K., Hofner M., Margolin E., Weinhäusel A., Stöger E., Mach L., Strasser R.N-glycosylation of the SARS-CoV-2 receptor binding domain is important for functional expression in plants // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. P. 689104. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.689104
  86. Liu H., Timko M.P. Improving protein quantity and quality – the next level of plant molecular farming // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. P. 1326. https://doi.org/10.3390/ijms23031326
  87. Parsons J., Altmann F., Arrenberg C.K., Koprivova A., Beike A.K., Stemmer C., Gorr G., Reski R., Decker E.L. Moss-based production of asialo-erythropoietin devoid of Lewis A and other plant-typical carbohydrate determinants // Plant Biotechnol. J. 2002. V. 10. P. 851. https://doi.org/10.1111/j.1467-7652.2012.00704.x
  88. Castilho A., Gattinger P., Grass J., Jez J., Pabst M., Altmann F., Gorfer M., Strasser R., Steinkellner H. N-glycosylation engineering of plants for the biosynthesis of glycoproteins with bisected and branched complex N-glycans // Glycobiology. 2011. V. 21. P. 813. https://doi.org/10.1093/glycob/cwr009
  89. Nagels B., Van Damme E. J., Pabst M., Callewaert N., Weterings K. Production of complex multiantennary N-glycans in Nicotiana benthamiana plants // Plant Physiol. 2011. V. 155. P. 1103. https://doi.org/10.1104/pp.110.168773
  90. Schneider J., Castilho A., Pabst M., Altmann F., Gruber C., Strasser R., Gattinger P., Seifert G.J., Steinkellner H. Characterization of plants expressing the human beta1,4-galactosyltrasferase gene // Plant Physiol. Biochem. 2015. V. 92. P. 39. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2015.04.010
  91. Kallolimath S., Castilho A., Strasser R., Grunwald-Gruber C., Altmann F., Strubl S., Galuska C.E., Zlatina K., Galuska S.P., Werner S., Thiesler H., Werneburg S., Hildebrandt H., Gerardy-Schahn R., Steinkellner H. Engineering of complex protein sialylation in plants // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2016. V. 113. P. 9498. https://doi.org/10.1073/pnas.1604371113
  92. Esqueda A., Chen Q. Producing biologics with defined N-glycosylation in plants // Chemokine-glycosaminoglycan interactions: methods and protocols / Ed. Lucas A.R. Humana Press. 2023. V. 2597. P. 235. https://doi.org/10.1007/978-1-0716-2835-5_17
  93. Fang P., Ji Y., Oellerich T., Urlaub H., Pan K.-T. Strategies for proteome-wide quantification of glycosylation macro- and micro-heterogeneity // Int. J. Mol. Sci. 2022.V. 23. P. 1609. https://doi.org/10.3390/ijms23031609
  94. Jeong I.S., Lee S., Bonkhofer F., Tolley J., Fukudome A., Nagashima Y., May K., Rips S., Lee S.Y., Gallois P., Russell W.K., Jung H.S., von Schaewen A., Koiwa H. Purification and characterization of Arabidopsis thaliana oligosaccharyltransferase complexes from the native host: a protein super-expression system for structural studies // Plant J. 2018.V. 94. P. 131. https://doi.org/10.1111/tpj.13847
  95. Castilho A., Beihammer G., Pfeiffer C., Goritzer K., Montero-Morales L., Vavra U., Maresch D., Grunwald-Gruber C., Altmann F., Steinkellner H., Strasser R. An oligosacchyaryl transferase from Leishmania major increases the N-glycan occupancy on recombinant glycoproteins produced in Nicotiana benthamiana // Plant Biotechnol. J. 2018. V. 16. P. 1700. https://doi.org/10.1111/pbi.12906
  96. Vamvaka E., Twyman R.M., Murad A.M., Melnik S., Teh A.Y., Arcalis E., Altmann F., Stoger E., Rech E., Ma J.K., Christou P., Capell T. Rice endosperm produces an underglycosylated and potent form of the HIV-neutralizing monoclonal antibody 2G12 // Plant Biotechnol. J. 2016. V. 14. P. 97. https://doi.org/10.1111/pbi.12360
  97. Shen J.S., Busch A., Day T.S., Meng X.L., Yu C.I., Dabrowska-Schlepp P., Fode B., Niederkrüger H., Forni S., Chen S., Schiffmann R., Frischmuth T., Schaaf A. Mannose receptor-mediated delivery of moss-made α-galactosidase A efficiently corrects enzyme deficiency in Fabry mice // J. Inherit. Metab. Dis. 2016. V. 39. P. 293. https://doi.org/10.1007/s10545-015-9886-9.
  98. Sariyatun R., Kajiura H., Limkul J., Misaki R., Fujiyama K. Analysis of N-glycan profile of Arabidopsis alg3 cell culture // Plant Biotechnol. 2021. V. 38. P. 463. https://doi.org/10.5511/plantbiotechnology.21.1025a
  99. Margolin E., Oh Y.J., Verbeek M., Naude J., Ponndorf D., Meshcheriakova Y.A., Peyret H., van Diepen M.T., Chapman R., Meyers A.E., Lomonossoff G.P., Matoba N., Williamson A.L., Rybicki E.P. Co‐expression of human calreticulin significantly improves the production of HIV gp140 and other viral glycoproteins in plants // Plant Biotechnol. J. 2020. V. 18. P. 2109. https://doi.org/10.1111/pbi.13369
  100. Ruiz-May E., Thannhauser T.W., Zhang S., Rose J.K.C. Analytical technologies for identification and characterization of the plant N-glycoproteome // Front. Plant Sci. 2012. V. 3. P. 150. https://doi.org/10.3389/fpls.2012.00150
  101. Qin Sh., Qin S., Tian Z. Progresses in mass spectrometry-based plant N-glycomics and N-glycoproteomics // Int. J. Mass Spectrom. 2022. V. 481. P. 116917. https://doi.org/10.1016/j.ijms.2022.116917
  102. Trbojevic-Akmacic I., Lageveen-Kammeijer G.S.M., Heijs B., Petrovic T., Deris H., Wuhrer M., Lauc G. High-throughput glycomic methods // Chem. Rev. 2022. V. 122. P. 15865. https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.1c01031

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Types of plant protein glycosylation. The peptide chain is shown in gray, glycans are shown in color. In N-glycosylated proteins, glycans are linked to the protein chain via an amide bond with an asparagine residue in the Asn-X-Ser/Thr motif (sequon). O-glycosylation of proteins is carried out via the hydroxyl group of hydroxyproline, serine, and, less commonly, threonine.

Download (278KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Schematic representation of the main stages of plant N-glycosylation and N-glycan maturation in the endoplasmic reticulum (a) and Golgi apparatus (b). The scheme was compiled using the main stages and processing enzymes based on the materials proposed by Nagashima et al. [5] and Strasser [20] with our own modifications. Designations: DolP – dolichol phosphate; Asn – asparagine; OST – multisubunit oligosaccharyltransferase complex; CNX – calnexin; CRT – calreticulin. Enzymes involved in the formation of N-glycans: ALG (Asn-linked glycosylation) – enzymes catalyzing the assembly of dolichol pyrrophosphate-linked oligosaccharin; RTF1 – flippase; GCSI – α-glucosidase I; GCSII – α-glucosidase II; MNS3 – endoplasmic reticulum α-mannosidase I; MNS1/2 – Golgi apparatus α-mannosidase I; GnTI – N-acetylglucosaminyltransferase I; GnTII – N-acetylglucosaminyltransferase II; GMII – Golgi apparatus α-mannosidase II; XYLT– β-1,2-xylosyltransferase; FUT11/12 – core α-1,3-fucosyltransferase; FUT13 – α-1,4-fucosyltransferase; GALT1 – β-1,3-galactosyltransferase 1; HEXO1 – N-acetylhexaminosidase 1; HEXO 3 – N-acetylhexaminosidase 3.

Download (296KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Types of N-glycan structures of plant glycoproteins and their localization in the cell. High-mannose N-glycans are glycans containing exclusively mannose residues attached to the core oligosaccharide. Complex-type glycans carry β-1,2-linked xylose residues and α-1,3-linked fucose residues attached to the core oligosaccharide GlcNAc2Man3GlcNAc2. Lea-containing glycans are glycans with a terminal trisaccharide (Fucα1,4(Galβ1,3)GlcNAc). Low-mannose glycans (paucimannosidic type) are glycans that do not contain terminal N-glucosamine (GlcNAc) residues at their non-reducing ends. Hybrid glycans are glycans that have both GlcNAc and mannose residues at their terminal antennae.

Download (292KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».