Генетические механизмы регуляции обновления клеток корневого чехлика у Arabidopsis thaliana L.

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Синхронизация пространственно разобщенных процессов деления и потери клеток играет первостепенную роль в обновлении и поддержании структуры органов и тканей, но о генетических механизмах ее регуляции на данный момент известно очень немного. У растений быстрому обновлению подвержен корневой чехлик, который располагается на кончике корня, защищая от механических повреждений нишу стволовых клеток и выполняя ряд других важных функций. Несмотря на непрерывное поступление и дифференцировку дочерних клеток от деления инициалей (стволовых клеток), корневой чехлик не увеличивается в размерах благодаря регулярному удалению дифференцированных клеток на внешнем его конце. Для строгого поддержания постоянства размера корневого чехлика важно, чтобы деления стволовых клеток были синхронизированы с удалением клеток внешнего слоя. У Arabidopsis thaliana, модельного объекта генетики растений, корневой чехлик имеет очень простую упорядоченную структуру, а слущивание старых клеток происходит единым слоем, что делает этот вид удобной моделью для исследования механизмов регуляции обновления клеток корневого чехлика. В обзоре рассмотрено поддержание гомеостаза структуры и размера корневого чехлика у A. thaliana, обсуждены данные по генетическому контролю этого процесса и возможные перспективные направления дальнейших исследований в этой области.

Full Text

Restricted Access

About the authors

В. А. Черенко

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”; Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования “Новосибирский национальный исследовательский государственный университет”

Email: ezemlyanskaya@bionet.nsc.ru
Russian Federation, Новосибирск; Новосибирск

Н. А. Омельянчук

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”

Email: ezemlyanskaya@bionet.nsc.ru
Russian Federation, Новосибирск

Е. В. Землянская

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”; Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования “Новосибирский национальный исследовательский государственный университет”

Author for correspondence.
Email: ezemlyanskaya@bionet.nsc.ru
Russian Federation, Новосибирск; Новосибирск

References

  1. Ganesh A., Shukla V., Mohapatra A., George A. P., Bhukya D.P.N., Das K.K., Kola V.S.R., Suresh A., Ramireddy E. Root cap to soil interface: a driving force toward plant adaptation and development // Plant Cell Physiol. 2022. V. 638. P. 1038. https://doi.org/10.1093/pcp/pcac078
  2. Arnaud C., Bonnot C., Desnos T., Nussaume L. The root cap at the forefront // C. R. Biol. 2010. V. 333. P. 335. https://doi.org/10.1016/j.crvi.2010.01.011
  3. Dolan L., Janmaat K., Willemsen V., Linstead P., Poethig S., Roberts K., Scheres B. Cellular organisation of the Arabidopsis thaliana root // Development. 1993. V. 119. P. 71. https://doi.org/10.1242/dev.119.1.71
  4. Fendrych M., Hautegem T.V., Durme M.V. Olvera-Carrillo Y., Huysmans M., Karimi M., Lippens S., Guérin C.J., Krebs M., Schumacher K., Nowack M.K. Programmed cell death controlled by ANAC033/SOMBRERO determines root cap organ size in Arabidopsis // Curr. Biol. 2014. V. 24. P. 931. https://doi.org/10.1016/J.CUB.2014.03.025
  5. Bennett T., van den Toorn A., Willemsen V., Scheres B. Precise control of plant stem cell activity through parallel regulatory inputs // Development. 2014. V. 141. P. 4055. https://doi.org/10.1242/DEV.110148
  6. Sack F.D., Kiss J.Z. Root cap structure in wild type and in a starchless mutant of Arabidopsis // Am. J. Bot. 1989. V. 76. P. 454. https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1989.tb11334.x
  7. Iijima M., Morita S., Barlow P.W. Structure and function of the root cap // Plant Prod. Sci. 2008. V. 11. P. 17. https://doi.org/10.1626/pps.11.17
  8. Maeda K., Kunieda T., Tamura K., Hatano K., Hara-Nishimura I., Shimada T. Identification of periplasmic root-cap mucilage in developing columella cells of Arabidopsis thaliana // Plant Cell Physiol. 2019. V. 60. P. 1296. https://doi.org/10.1093/pcp/pcz047
  9. Wenzel C.L., Rost T.L. Cell division patterns of the protoderm and root cap in the “closed” root apical meristem of Arabidopsis thaliana // Protoplasma. 2001. V. 218. P. 203. https://doi.org/10.1007/BF01306609
  10. Campilho A., Garcia B., Toorn H.V., Wijk H.V., Campilho A., Scheres B. Time-lapse analysis of stem-cell divisions in the Arabidopsis thaliana root meristem // Plant J. 2006. V. 48. P. 619. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2006.02892.x
  11. Kumpf R.P., Nowack M.K. The root cap: a short story of life and death // J. Exp. Bot. 2015. V. 66. P. 5651. https://doi.org/10.1093/JXB/ERV295
  12. Dubreuil C., Jin X., Grönlund A., Fischer U. A Local auxin gradient regulates root cap self-renewal and size homeostasis // Curr. Biol. 2018. V. 28. P. 2581. https://doi.org/10.1016/J.CUB.2018.05.090
  13. Wein A., Le Gac A.L., Laux T. Stem cell ageing of the root apical meristem of Arabidopsis thaliana // Mech. Ageing Dev. 2020. V. 190. P. 111313. https://doi.org/10.1016/j.mad.2020.111313
  14. Shi C.-L., von Wangenheim D., Herrmann U., Wildhagen M., Kulik I., Kopf A., Ishida T., Olsson V., Anker M.K., Albert M., Butenko M.A., Felix G., Sawa S., Claassen M., Friml J., Aalen R.B. The dynamics of root cap sloughing in Arabidopsis is regulated by peptide signalling // Nat. Plants. 2018. V. 4. P. 596. https://doi.org/10.1038/s41477-018-0212-z
  15. Goh T., Sakamoto K., Wang P., Kozono S., Ueno K., Miyashima S., Toyokura K., Fukaki H., Kang B.-H., Nakajima K. Autophagy promotes organelle clearance and organized cell separation of living root cap cells in Arabidopsis thaliana // Development. 2022. V. 149. https://doi.org/10.1242/dev.200593
  16. Xuan W., Band L. R., Kumpf R.P., Van Damme D., Parizot B., De Rop G., Opdenacker D., Möller B. K., Skorzinski N., Njo M.F., De Rybel В., Audenaert D., Nowack M.K., Vanneste S., Beeckman T. Cyclic programmed cell death stimulates hormone signaling and root development in Arabidopsis // Science. 2016. V. 351. P. 384. https://doi.org/10.1126/science.aad2776
  17. Bennett T., van den Toorn A., Sanchez-Perez G.F., Campilho A., Willemsen V., Snel B., Scheres B. SOMBRERO, BEARSKIN1, and BEARSKIN2 regulate root cap maturation in Arabidopsis // The Plant Cell. 2010. V. 22. P. 640. https://doi.org/10.1105/tpc.109.072272
  18. Willemsen V., Bauch M., Bennett T., Campilho A., Wolkenfelt H., Xu J., Haseloff J., Scheres B. The NAC domain transcription factors FEZ and SOMBRERO control the orientation of cell division plane in Arabidopsis root stem cells // Dev. Cell. 2008. V. 15. P. 913. https://doi.org/10.1016/j.devcel.2008.09.019
  19. Hawes M.C., Brigham L.A., Wen F., Woo H.H., Zhu Y. Function of root border cells in plant health: pioneers in the rhizosphere // Annu. Rev. Phytopathol. 1998. V. 36. P. 311. https://doi.org/10.1146/annurev.phyto.36.1.311
  20. Hawes M.C., Gunawardena U., Miyasaka S., Zhao X. The role of root border cells in plant defense // Trends Plant Sci. 2000. V. 5. P. 128. https://doi.org/10.1016/s1360-1385(00)01556-9
  21. Vicré M., Santaella C., Blanchet S., Gateau A., Driouich, A. Root border-like cells of Arabidopsis. Microscopical characterization and role in the interaction with Rhizobacteria // Plant Physiol. 2005. V. 138. P. 998. https://doi.org/10.1104/pp.104.051813
  22. Hawes M. C. Bengough G., Cassab G., Ponce G. Root caps and Rhizosphere // J. Plant Growth Regul. 2003. V. 21. P. 352. https://doi.org/10.1007/s00344-002-0035-y
  23. Driouich A., Durand C., Vicré-Gibouin M. Formation and separation of root border cells // Trends Plant Sci. 2007. V. 12. P. 14.
  24. Ding Z., Friml J. Auxin regulates distal stem cell differentiation in Arabidopsis roots // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010. V. 107. P. 12046. https://doi.org/10.1073/pnas.1000672107
  25. Hong J.H., Chu H., Zhang C., Ghosh D., Gong X., Xu L. A quantitative analysis of stem cell homeostasis in the Arabidopsis columella root cap // Front. Plant Sci. 2015. V. 6. P. 206. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00206
  26. Zazímalová E., Krecek P., Skůpa P., Hoyerová K., Petrásek J. Polar transport of the plant hormone auxin – the role of PIN-FORMED (PIN) proteins // Cell. Mol. Life Sci. 2007. V. 64. P. 1621. https://doi.org/10.1007/s00018-007-6566-4
  27. Křeček P., Skůpa P., Libus J., Naramoto S., Tejos R., Friml J., Zažímalová E. The PIN-FORMED (PIN) protein family of auxin transporters // Genome Biol. 2009. V. 10. P. 249. https://doi.org/10.1186/gb-2009-10-12-249
  28. Grieneisen V.A., Xu J., Marée A.F., Hogeweg P., Scheres B. Auxin transport is sufficient to generate a maximum and gradient guiding root growth // Nature. 2007. V. 449. P. 1008. https://doi.org/10.1038/nature06215
  29. Mironova V.V., Omelyanchuk N.A., Yosiphon G., Fadeev S.I., Kolchanov N.A., Mjolsness E., Likhoshvai V.A. A plausible mechanism for auxin patterning along the developing root // BMC Syst. Biol. 2010. V. 4. P. 98. https://doi.org/10.1186/1752-0509-4-98
  30. Swarup R., Friml J., Marchant A., Ljung K., Sandberg G., Palme K., Bennett, M. Localization of the auxin permease AUX1 suggests two functionally distinct hormone transport pathways operate in the Arabidopsis root apex // Genes Dev. 2001. V. 15. P. 2648. https://doi.org/10.1101/gad.210501
  31. Band L.R., Wells D.M., Fozard J.A., Ghetiu T., French A.P., Pound M.P., Wilson M.H., Yu L., Li W., Hijazi H.I., Oh J., Pearce S.P., Perez-Amador M.A., Yun J., Kramer E. et al. Systems analysis of auxin transport in the Arabidopsis root apex // Plant Cell. 2014. V. 26. P. 862. https://doi.org/10.1105/tpc.113.119495
  32. Tian H., Niu T., Yu Q., Quan T., Ding Z. Auxin gradient is crucial for the maintenance of root distal stem cell identity in Arabidopsis // Plant Signal. Behav. 2013. V. 8: e26429. https://doi.org/10.4161/psb.26429
  33. Martin-Arevalillo R., Vernoux T. Decoding the auxin matrix: auxin biology through the eye of the computer // Annu. Rev. Plant Biol. 2023. V. 74. P. 387. https://doi.org/10.1146/annurev-arplant-102720-033523
  34. Zhang Q., Gong M., Xu X., Li H., Deng W. Roles of auxin in the growth, development, and stress tolerance of horticultural plants // Cells. 2022. V. 11. P. 2761. https://doi.org/10.3390/cells11172761
  35. Caumon H., Vernoux T. A matter of time: auxin signaling dynamics and the regulation of auxin responses during plant development // J. Exp. Bot. 2023. V. 74. P. 3887. https://doi.org/10.1093/jxb/erad132
  36. Tian H., Wabnik K., Niu T., Li H., Yu Q., Pollmann S., Vanneste S., Govaerts W., Rolcík J., Geisler M., Friml J., Ding Z. WOX5-IAA17 feedback circuit-mediated cellular auxin response is crucial for the patterning of root stem cell niches in Arabidopsis // Mol. Plant. 2014. V. 7. P. 277. https://doi.org/10.1093/mp/sst118
  37. Aida M., Beis D., Heidstra R., Willemsen V., Blilou I., Galinha C., Nussaume L., Noh Y. S., Amasino R., Scheres B. The PLETHORA genes mediate patterning of the Arabidopsis root stem cell niche // Cell. 2004. V. 119. P. 109. https://doi.org/10.1016/j.cell.2004.09.018
  38. Blilou I., Xu J., Wildwater M., Willemsen V., Paponov I., Friml J., Heidstra R., Aida M., Palme K., Scheres B. The PIN auxin efflux facilitator network controls growth and patterning in Arabidopsis roots // Nature. 2005. V. 433. P. 39. https://doi.org/10.1038/nature03184
  39. Cruz-Ramírez A., Díaz-Triviño S., Blilou I., Grieneisen V.A., Sozzani R., Zamioudis C., Miskolczi P., Nieuwland J., Benjamins R., Dhonukshe P., Caballero-Pérez J., Horvath B., Long Y., Mähönen A.P., Zhang H. et al. A bistable circuit involving SCARECROW-RETINOBLASTOMA integrates cues to inform asymmetric stem cell division // Cell. 2012. V. 150. P. 1002. https://doi.org/10.1016/j.cell.2012.07.017
  40. Yang W., Cortijo S., Korsbo N., Roszak P., Schiessl K., Gurzadyan A., Wightman R., Jönsson H., Meyerowitz E. Molecular mechanism of cytokinin-activated cell division in Arabidopsis // Science. 2021. V. 371. P. 1350. https://doi.org/10.1126/science.abe2305
  41. Svolacchia N., Sabatini S. Cytokinins // Curr. Biol. 2023. V. 33. P. 10. https://doi.org/10.1016/j.cub.2022.11.022.
  42. Antoniadi I., Plačková L., Simonovik B., Doležal K., Turnbull C., Ljung K., Novák O. Cell-type-specific cytokinin distribution within the Arabidopsis primary root apex // Plant Cell. 2015. V. 27. P. 1955. https://doi.org/10.1105/tpc.15.00176
  43. Stolz A., Riefler M., Lomin S. N., Achazi K., Romanov G.A., Schmülling, T. The specificity of cytokinin signalling in Arabidopsis thaliana is mediated by differing ligand affinities and expression profiles of the receptors // Plant J. 2011. V. 67. P. 157. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2011.04584.x
  44. Tsilimigka F., Poulios S., Mallioura A., Vlachonasios K. ADA2b and GCN5 affect cytokinin signaling by modulating histone acetylation and gene expression during root growth of Arabidopsis thaliana // Plants. 2022. V. 11. P. 1335. https://doi.org/10.3390/plants11101335
  45. Antoniadi I., Novák O., Gelová Z., Johnson A., Plíhal ., Simerský R., Mik V., Vain T., Mateo-Bonmatí E., Karady M., Pernisova M., Plačková L., Opassathian K., Hejátko J., Friml J. et al. Cell-surface receptors enable perception of extracellular cytokinins // Nat. Commun. 2020. V. 11. P. 4284. https://doi.org/10.1101/726125
  46. Di Mambro R., Svolacchia N., Ioio R. D., Pierdonati E., Salvi E., Pedrazzini E., Vitale A., Perilli S., Sozzani R., Benfey P. N., Busch W., Costantino P., Sabatini S. The lateral root cap acts as an auxin sink that controls meristem size // Curr. Biol. 2019. V. 29. P. 1199. https://doi.org/10.1016/j.cub.2019.02.022
  47. Wang Z., Rong D., Chen D., Xiao Y., Liu R., Wu S., Yamamuro C. Salicylic acid promotes quiescent center cell division through ROS accumulation and down-regulation of PLT1, PLT2, and WOX5 // J. Integr. Plant Biol. 2021. V. 63. P. 583. https://doi.org/10.1111/jipb.13020
  48. Pasternak T., Groot E.P., Kazantsev F.V., Teale W., Omelyanchuk N., Kovrizhnykh V., Palme K., Mironova V.V. Salicylic acid affects root meristem patterning via auxin distribution in a concentration-dependent manner // Plant Physiol. 2019. V. 180. P. 1725. https://doi.org/10.1104/pp.19.00130
  49. Ke M., Ma Z., Wang D., Sun Y., Wen C., Huang D., Chen Z., Yang L., Tan S., Li R., Friml J., Miao Y., Chen X. Salicylic acid regulates PIN2 auxin transporter hyperclustering and root gravitropic growth via Remorin-dependent lipid nanodomain organisation in Arabidopsis thaliana // New Phytol. 2021. V. 229. P. 963. https://doi.org/10.1111/nph.16915
  50. Armengot L., Marquès-Bueno M.M., Soria-Garcia A., Müller M., Munné-Bosch S., Martínez M.C. Functional interplay between protein kinase CK 2 and salicylic acid sustains PIN transcriptional expression and root development // Plant J. 2014. V. 78. P. 411. https://doi.org/10.1111/tpj.12481
  51. Gonzalez-García M.P., Vilarrasa-Blasi J., Zhiponova M., Divol F., Mora-García S., Russinova E., Caño-Delgado A.I. Brassinosteroids control meristem size by promoting cell cycle progression in Arabidopsis roots // Development. 2011. V. 138. P. 849. https://doi.org/10.1242/dev.057331
  52. Lee H.S., Kim Y., Pham G., Kim J.W., Song J.H., Lee Y., Hwang Y.-S., Roux S.J., Kim S.H. Brassinazole resistant 1 (BZR1)-dependent brassinosteroid signalling pathway leads to ectopic activation of quiescent cell division and suppresses columella stem cell differentiation // J. Exp. Bot. 2015. V. 66. P. 4835. https://doi.org/10.1093/jxb/erv316
  53. Wei Z., Li J. Brassinosteroids regulate root growth, development, and symbiosis // Mol. Plant. 2016. V. 9. P. 86. https://doi.org/10.1016/j.molp.2015.12.00
  54. Chen Q., Sun J., Zhai Q., Zhou W., Qi L., Xu L., Wang B., Chen R., Jiang H., Qi J., Li X., Palme K., Li C. The basic helix-loop-helix transcription factor MYC2 directly represses PLETHORA expression during jasmonate-mediated modulation of the root stem cell niche in Arabidopsis // Plant Cell. 2011. V. 23. P. 3335. https://doi.org/10.1105/tpc.111.089870
  55. Christmann A., Hoffmann T., Teplova I., Grill E., Muller A. Generation of active pools of abscisic acid revealed by in vivo imaging of water-stressed Arabidopsis // Plant Physiol. 2005. V. 137. P. 209. https://doi.org/10.1104/pp.104.053082
  56. Zhang H., Han W., De Smet I., Talboys P., Loya R., Hassan A., Rong H., Jürgens G., Knox J.P., Wang M.H. ABA promotes quiescence of the quiescent centre and suppresses stem cell differentiation in the Arabidopsis primary root meristem // Plant J. 2010. V. 64. P. 764. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2010.04367.x
  57. Sarkar A.K., Luijten M., Miyashima S., Lenhard M., Hashimoto T., Nakajima K., Sheres B., Heidstra R., Laux T. Conserved factors regulate signalling in Arabidopsis thaliana shoot and root stem cell organizers // Nature. 2007. V. 446. P. 811. https://doi.org/10.1038/nature05703
  58. Hardtke C.S., Berleth T. The Arabidopsis gene MONOPTEROS encodes a transcription factor mediating embryo axis formation and vascular development // EMBO J. 1998. V. 17. P. 1405. https://doi.org/10.1093/emboj/17.5.1405
  59. Tsuchisaka A., Theologis A. Unique and overlapping expression patterns among the Arabidopsis 1-amino-cyclopropane-1-carboxylate synthase gene family members // Plant Physiol. 2004. V. 136. P. 2982. https://doi.org/10.1104/pp.104.049999
  60. Swarup R., Perry P., Hagenbeek D., Van Der Straeten D., Beemster G.T., Sandberg G., Bhalerao R., Ljung K., Bennett M. J. Ethylene upregulates auxin biosynthesis in Arabidopsis seedlings to enhance inhibition of root cell elongation // Plant Cell. 2007. V. 19. P. 2186. https://doi.org/10.1105/tpc.107.052100
  61. Li G., Zhu C., Gan L., Ng D., Xia K. GA 3 enhances root responsiveness to exogenous IAA by modulating auxin transport and signalling in Arabidopsis // Plant Cell Rep. 2015. V. 34. P. 483. https://doi.org/10.1007/s00299-014-1728-y
  62. Forzani C., Aichinger E., Sornay E., Willemsen V., Laux T., Dewitte W., Murray J.A. WOX5 suppresses CYCLIN D activity to establish quiescence at the center of the root stem cell niche // Curr. Biol. 2014. V. 24. P. 1939. https://doi.org/10.1016/j.cub.2014.07.019.
  63. Berckmans B., Kirschner G., Gerlitz N., Stadler R., Simon R. CLE40 signaling regulates root stem cell fate // Plant Physiol. 2020 V. 182. P. 1776. https://doi.org/10.1104/pp.19.00914
  64. Pi L., Aichinger E., van der Graaff E., Llavata-Peris C.I., Weijers D., Hennig L., Groot E., Laux T. Organizer-derived WOX5 signal maintains root columella stem cells through chromatin-mediated repression of CDF4 expression // Dev. Cell. 2015. V. 33. P. 576. https://doi.org/10.1016/j.devcel.2015.04.024
  65. Stahl Y., Wink R.H., Ingram G.C., Simon R. A signaling module controlling the stem cell niche in Arabidopsis root meristems // Curr. Biol. 2009. V. 19. P. 909. https://doi.org/10.1016/j.cub.2009.03.060
  66. Zhang L., Yang Y., Mu C., Liu M., Ishida T., Sawa S., Zhu Y., Pi L. Control of root stem cell differentiation and lateral root emergence by CLE16/17 peptides in Arabidopsis // Front. Plant Sci. 2022. V. 13. P. 869888. https://doi.org/10.3389/fpls.2022.869888
  67. Stahl Y., Grabowski S., Bleckmann A., Kühnemuth R., Weidtkamp-Peters S., Pinto K.G., Kirschner G.K., Schmid J.B., Wink R.H., Hülsewede A., Felekyan S., Seidel C.A., Simon R. Moderation of Arabidopsis root stemness by CLAVATA1 and ARABIDOPSIS CRINKLY4 receptor kinase complexes // Curr. Biol. 2013. V. 23. P. 362. https://doi.org/10.1016/j.cub.2013.01.045
  68. Yue K., Sandal P., Williams E. L., Murphy E., Stes E., Nikonorova N., Ramakrishna P., Czyzewicz N., Montero-Morales L., Kumpf R., Lin Z., van de Cotte B., Iqbal M., Van Bel M., Van De Slijke E. et al. PP2A-3 interacts with ACR4 and regulates formative cell division in the Arabidopsis root // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2016. V. 113. P. 1447. https://doi.org/10.1073/pnas.1525122113
  69. Kinoshita A., ten Hove C. A., Tabata R., Yamada M., Shimizu N., Ishida T., Yamaguchi K., Shigenobu S., Takebayashi Y., Iuchi S, Kobayashi M., Kurata T., Wada T., Seo M., Hasebe M. A plant U-box protein, PUB4, regulates asymmetric cell division and cell proliferation in the root meristem // Development. 2015. V. 142. P. 444. https://doi.org/10.1242/dev.113167
  70. Wang J.W., Wang L.J., Mao Y.B., Cai W.J., Xue H.W., Chen X.Y. Control of root cap formation by microRNA-targeted auxin response factors in Arabidopsis // Plant Cell. 2005. V. 17. P. 2204. https://doi.org/10.1105/TPC.105.033076
  71. Ornelas‐Ayala D., Vega‐León R., Petrone‐Mendoza E., Garay‐Arroyo A., García‐Ponce B., Álvarez‐Buylla E.R., Sanchez M.D.L.P. ULTRAPETALA1 maintains Arabidopsis root stem cell niche independently of ARABIDOPSIS TRITHORAX1 // New Phytol. 2020. V. 225. P. 1261. https://doi.org/10.1111/nph.16213
  72. Wildwater M., Campilho A., Perez-Perez J.M., Heidstra R., Blilou I., Korthout H., Chatterjee J., Mariconti L., Gruissem W., Scheres B. The RETINOBLASTOMA-RELATED gene regulates stem cell maintenance in Arabidopsis roots // Cell. 2005. V. 123. P. 1337. https://doi.org/10.1016/j.cell.2005.09.042
  73. Kawakatsu T., Stuart T., Valdes M., Breakfield N., Schmitz R.J., Nery J.R., Mark A.U. Han X. Benfey P.N., Ecker J.R. Unique cell-type-specific patterns of DNA methylation in the root meristem // Nat. Plants. 2016. V. 2. P. 16058. https://doi.org/10.1038/nplants.2016.58
  74. Kornet N., Scheres B. Members of the GCN5 histone acetyltransferase complex regulate PLETHORA-mediated root stem cell niche maintenance and transit amplifying cell proliferation in Arabidopsis // Plant Cell. 2009. V. 21. P. 1070. https://doi.org/10.1105/tpc.108.065300
  75. Ngo A.H., Kanehara K., Nakamura Y. Non‐specific phospholipases C, NPC2 and NPC6, are required for root growth in Arabidopsis // Plant J. 2019. V. 100. P. 825. https://doi.org/10.1111/tpj.14494
  76. Lin Y.C., Kobayashi K., Wada H., Nakamura Y. Phosphatidylglycerophosphate phosphatase is required for root growth in Arabidopsis // Biochim. Biophys. Acta, Mol. Cell Biol. Lipids. 2018. V. 1863. P. 563. https://doi.org/10.1016/j.bbalip.2018.02.007
  77. Begum T., Reuter R., Schöffl F. Overexpression of AtHsfB4 induces specific effects on root development of Arabidopsis // Mech. Dev. 2013. V. 130. P. 54. https://doi.org/10.1016/j.mod.2012.05.008
  78. Cnops G., Wang X., Linstead P., Montagu M.V., Lijsebettens M.V., Dolan L. Tornado1 and tornado2 are required for the specification of radial and circumferential pattern in the Arabidopsis root // Development. 2000. V. 127. P. 3385. https://doi.org/10.1242/dev.127.15.3385
  79. Galinha C., Hofhuis H., Luijten M., Willemsen V., Blilou I., Heidstra R., Scheres B. PLETHORA proteins as dose-dependent master regulators of Arabidopsis root development // Nature. 2007. V. 449. P. 1053. https://doi.org/10.1038/nature06206
  80. Ercoli M.F., Ferela A., Debernardi J.M., Perrone A.P., Rodriguez R.E., Palatnik J.F. GIF transcriptional coregulators control root meristem homeostasis // Plant Cell. 2018. V. 30. P. 347. https://doi.org/10.1105/tpc.17.00856
  81. Olvera-Carrillo Y., Van Bel M., Van Hautegem T., Fendrych M., Huysmans M., Simaskova M., van Durme M., Buscaill P., Rivas S., Coll N.S., Coppens F., Maere S., Nowack M.K. A Conserved core of programmed cell death indicator genes discriminates developmentally and environmentally induced programmed cell death in plants // Plant Physiol. 2015. V. 169. P. 2684. https://doi.org/10.1104/pp.15.00769
  82. Huysmans M., Buono R.A., Skorzinski N., Radio M.C., De Winter F., Parizot B., Mertens J., Karimi M., Fendrych M., Nowack M.K. NAC transcription factors ANAC087 and ANAC046 control distinct aspects of programmed cell death in the Arabidopsis columella and lateral root cap // Plant Cell. 2018. V. 30. P. 2197. https://doi.org/10.1105/tpc.18.00293
  83. Shimamura R., Ohashi Y., Taniguchi Y.Y., Kato M., Tsuge T., Aoyama T. Arabidopsis PLDζ1 and PLDζ2 localize to post-Golgi membrane compartments in a partially overlapping manner // Plant Mol. Biol. 2022. V. 108. P. 31. https://doi.org/10.1007/s11103-021-01205-0
  84. Møller S.G., McPherson M.J. Developmental expression and biochemical analysis of the Arabidopsis atao1 gene encoding an H2O2-generating diamine oxidase // Plant J. 1998. V. 13. P. 781. https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.1998.00080.x
  85. Feng Q., Cubría-Radío M., Vavrdová T., De Winter F., Schilling N., Huysmans M., Nanda A.K., Melnyk C.W., Nowack M.K. Repressive ZINC FINGER OF ARABIDOPSIS THALIANA proteins promote programmed cell death in the Arabidopsis columella root cap // Plant Physiol. 2023. V. 192. P. 1151. https://doi.org/10.1093/plphys/kiad130
  86. Durand C., Vicré-Gibouin M., Follet-Gueye M.L., Duponchel L., Moreau M., Lerouge P., Driouich A. The organization pattern of root border-like cells of Arabidopsis is dependent on cell wall homogalacturonan // Plant Physiol. 2009. V. 150. P. 1411. https://doi.org/10.1104/pp.109.136382
  87. Kamiya M., Higashio S.-Y., Isomoto A., Kim J.-M., Seki M., Miyashima S., Nakajima K. Control of root cap maturation and cell detachment by BEARSKIN transcription factors in Arabidopsis // Development. 2016. V. 143. P. 4063. https://doi.org/10.1242/dev.142331
  88. Karve R., Suárez-Román F., Iyer-Pascuzzi A.S. The transcription factor NIN-LIKE PROTEIN7 controls border-like cell release // Plant Physiol. 2016. V. 171. P. 2101. https://doi.org/10.1104/pp.16.00453
  89. Feng Q., Rycke R. D., Dagdas Y., Nowack M.K. Autophagy promotes programmed cell death and corpse clearance in specific cell types of the Arabidopsis root cap // Curr. Biol. 2022. V. 32. P. 4548. https://doi.org/10.1016/j.cub.2022.03.053

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Root zones and cellular structure of the root cap: a – schematic representation of the structure of the Arabidopsis thaliana root with indication of zones; b – cellular organization of the root tip of A. thaliana; the stem cell niche, which includes the quiescent center and stem cells (initials), is highlighted in white; c – production of columella cells by asymmetric periclinal divisions of columella initials; d – production of lateral root cap (LRC) and epiblema cells as a result of successive periclinal and anticlinal divisions of the epiblema initials and LRC, respectively. The dotted line in panels (c) and (d) marks the division plane. The color coding in these panels corresponds to panel (b).

Download (337KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. The process of removing old root cap cells. The color coding (yellow, light and dark green, blue, purple) indicates the individual layers of the lateral root cap. Programmed cell death (PCD) in the outer layer of the lateral root cap is marked in red. Key events in the removal of the outer layer of root cap cells are indicated by thin arrows. These include programmed cell death of the lateral root cap, autolysis of dead cells, and the sloughing of a single layer of living columella cells.

Download (292KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Regulation of columella cell division and differentiation: a – distribution of regulators in the root cap. Red color of the scale corresponds to the maximum level (MAX), blue – to the minimum detectable level (MIN). White color reflects the absence of a regulator in the cells. Each regulator has its own maximum and minimum level. Proteins are shown in bold in normal text, transcripts – in italics. PC – quiescent center, CI – columella initials, K1–K4 – differentiated columella cells; b – genetic interaction of cell division and differentiation regulators. Dotted line indicates hypothetical interaction (requires further study).

Download (268KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».