Differential Expression of Sugar Uniporter Genes of the SWEET Family in the Regulation of Qualitative Fruit Traits in Tomato Species (Solanum Section Lycopersicon)

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Tomato (Solanum lycopersicum L.) is an important crop and, due to the existence of wild related species (Solanum section Lycopersicon), a model for studying the development of the fleshy fruit. In the study, expression analysis of sugar uniporter genes SWEET1а, 1b, 1e, 3, 7a, 10a, 12c, 14, and 15 in tomato species and cultivars was carried out. In cv. Heinz (S. lycopersicum), genes that are most active in roots (SWEET1e, 3, 10a, and 12c), leaves (SWEET1a, 1e, 3, 10a, and 12c) and flowers (SWEET1a, 1b, 7a, 10a, 12s, 14, and 15) were revealed. The growth of the fruit is accompanied by an increase in the level of the SWEET 110a and 12c transcripts; maturation of the fruit is accompanied by an increase in the level of the SWEET 1a and 15 transcripts. Differential expression of the SWEET1a, 1b, 12c, and 15 genes in the ripe fruit of inbred lines obtained from crossing of S. lycopersicum cv. M82 × S. pennellii was demonstrated. qRT-PCR analysis showed that the expression of the SWEET1a and 12c genes is common for ripe fruit of the analyzed tomato species, while the expression of the SWEET1b and 10a genes is common for S. pennellii, S. habrochaites, and S. cheesmaniae. It was determined that the fructose : glucose ratio is equimolar in the accessions except for cv. Black Jack and White Beauty (fructose : glucose ≥ 1.10). Correlations between the level of SWEET gene transcripts and the ratio of hexoses was not revealed.

About the authors

M. A. Filyushin

Federal Research Center Fundamentals of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: michel7753@mail.ru
Russian Federation, Moscow

M. A. Slugina

Federal Research Center Fundamentals of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: michel7753@mail.ru
Russian Federation, Moscow

A. V. Shchennikova

Federal Research Center Fundamentals of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: michel7753@mail.ru
Russian Federation, Moscow

E. Z. Kochieva

Federal Research Center Fundamentals of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: michel7753@mail.ru
Russian Federation, Moscow

References

  1. Yoon J., Cho L.H., Tun W., Jeon J.S., An G. Sucrose signaling in higher plants // Plant Sci. 2021. V. 302: 110703. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2020.110703
  2. Sami F., Siddiqui H., Hayat S. Interaction of glucose and phytohormone signaling in plants // Plant Physiol. Biochem. 2019. V. 135. P. 119. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.11.005
  3. Ji Y., Nuñez Ocaña D., Choe D., Larsen D.H., Marcelis L.F.M., Heuvelink E. Far-red radiation stimulates dry mass partitioning to fruits by increasing fruit sink strength in tomato // New Phytol. 2020. V. 228. P. 1914. https://doi.org/10.1111/nph.16805
  4. Zhang Z., Zou L., Ren C., Ren F., Wang Y., Fan P., Li S., Liang Z. VvSWEET10 mediates sugar accumulation in grapes // Genes (Basel). 2019. V. 10: 255. https://doi.org/10.3390/genes10040255
  5. Peralta I.E., Spooner D.M. Granule-bound starch synthase (GBSSI) gene phylogeny of wild tomatoes (Solanum L. section Lycopersicon [Mill.] Wettst. subsection Lycopersicon) // Am. J. Bot. 2001. V. 88. P. 1888.
  6. Davies J.N. Occurrence of sucrose in the fruit of some species of Lycopersicon // Nature. 1966. V. 209. P. 640. https://doi.org/10.1038/209640a0
  7. Miron D., Schaffer A.A. Sucrose phosphate synthase, sucrose synthase, and invertase activities in developing fruit of Lycopersicon esculentum Mill. and the sucrose accumulating Lycopersicon hirsutum Humb. and Bonpl. // Plant Physiol. 1991. V. 95. P. 623. https://doi.org/10.1104/pp.95.2.623
  8. Beckles D.M., Hong N., Stamova L., Luengwilai K. Biochemical factors contributing to tomato fruit sugar content: a review // Fruits. 2012. V. 67. P. 49. https://doi.org/10.1051/fruits/2011066
  9. Shammai A., Petreikov M., Yeselson Y., Faigenboim A., Moy-Komemi M., Cohen S., Cohen D., Besaulov E., Efrati A., Houminer N., Bar M., Ast T., Schuldiner M., Klemens P.A.W., Neuhaus E. et al Natural genetic variation for expression of a SWEET transporter among wild species of Solanum lycopersicum (tomato) determines the hexose composition of ripening tomato fruit // Plant J. 2018. V. 96. P. 343. https://doi.org/10.1111/tpj.14035
  10. Levin I., Gilboa N., Yeselson E., Shen S., Schaffer A.A. Fgr, a major locus that modulates fructose to glucose ratio in mature tomato fruit // Theor. Appl. Genet. 2000. V. 100. P. 256. https://doi.org/10.1007/s001220050034
  11. Ho L.H., Klemens P.A.W., Neuhaus H.E., Ko H.Y., Hsieh S.Y., Guo W.J. SlSWEET1a is involved in glucose import to young leaves in tomato plants // J. Exp. Bot. 2019. V. 70. P. 3241. https://doi.org/10.1093/jxb/erz154
  12. Julius B.T., Leach K.A., Tran T.M., Mertz R.A., Braun D.M. Sugar Transporters in Plants: New Insights and Discoveries // Plant Cell Physiol. 2017. V. 58. P. 1442. https://doi.org/10.1093/pcp/pcx090.
  13. Chen L.Q. SWEET sugar transporters for phloem transport and pathogen nutrition // New Phytol. 2014. V. 201. P. 1150. https://doi.org/10.1111/nph.12445
  14. Chen L.-Q., Qu X.-Q., Hou B.-H., Sosso D., Osorio S., Fernie A.R., Frommer W.B. Sucrose efflux mediated by SWEET proteins as a key step for phloem transport // Science. 2012. V. 335. P. 207. https://doi.org/10.1126/science.1213351
  15. Patil G., Valliyodan B., Deshmukh R., Prince S., Nicander B., Zhao M., Sonah H., Song L., Lin L., Chaudhary J., Liu Y., Joshi T., Xu D., Nguyen H.T. Soybean (Glycine max) SWEET gene family: insights through comparative genomics, transcriptome profiling and whole genome re-sequence analysis // BMC Genomics. 2015. V. 16: 520. https://doi.org/10.1186/s12864-015-1730-y
  16. Klemens P.A., Patzke K., Deitmer J., Spinner L., Le Hir R., Bellini C., Bedu M., Chardon F., Krapp A., Neuhaus H.E. Overexpression of the vacuolar sugar carrier AtSWEET16 modifies germination, growth, and stress tolerance in Arabidopsis // Plant Physiol. 2013. V. 163. P. 1338. https://doi.org/10.1104/pp.113.224972
  17. Chen L.Q., Hou B.H., Lalonde S., Takanaga H., Hartung M.L., Qu X.Q., Guo W.J., Kim J.G., Underwood W., Chaudhuri B., Chermak D., Antony G., White F.F., Somerville S.C., Mudgett M.B. et al. Sugar transporters for intercellular exchange and nutrition of pathogens // Nature 2010. V. 468. P. 527. https://doi.org/10.1038/nature09606
  18. Eom J.S., Chen L.Q., Sosso D., Julius B.T., Lin I.W., Qu X.Q., Braun D.M., Frommer W.B. SWEETs, transporters for intracellular and intercellular sugar translocation // Curr. Opin. Plant Biol. 2015. V. 25. P. 53. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2015.04.005
  19. Isoda R., Palmai Z., Yoshinari A., Chen L.Q., Tama F., Frommer W.B., Nakamura M. SWEET13 transport of sucrose, but not gibberellin, restores male fertility in Arabidopsis sweet13; 14 // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2022. V. 119: e2207558119. https://doi.org/10.1073/pnas.2207558119
  20. Chen H.Y., Huh J.H., Yu Y.C., Ho L.H., Chen L.Q., Tholl D., Frommer W.B., Guo W.J. The Arabidopsis vacuolar sugar transporter SWEET2 limits carbon sequestration from roots and restricts Pythium infection // Plant J. 2015. V. 83. P. 1046. https://doi.org/10.1111/tpj.12948
  21. Valifard M., Le Hir R., Müller J., Scheuring D., Neuhaus H.E., Pommerrenig B. Vacuolar fructose transporter SWEET17 is critical for root development and drought tolerance // Plant Physiol. 2021. V. 187. P. 2716. https://doi.org/10.1093/plphys/kiab436
  22. Feng C.Y., Han J.X., Han X.X., Jiang J. Genome-wide identification, phylogeny, and expression analysis of the SWEET gene family in tomato // Gene. 2015. V. 573. P. 261. https://doi.org/10.1016/j.gene.2015.07.055
  23. Wang J., Yu Y.C., Li Y., Chen L.Q. Hexose transporter SWEET5 confers galactose sensitivity to Arabidopsis pollen germination via a galactokinase // Plant Physiol. 2022. V. 189. P. 388. https://doi.org/10.1093/plphys/kiac068
  24. Lin I., Sosso D., Chen L.Q., Gase K., Kim S.G., Kessler D., Klinkenberg P.M., Gorder M.K., Hou B.H., Qu X.Q., Carter C.J., Baldwin I.T., Frommer W.B. Nectar secretion requires sucrose phosphate synthases and the sugar transporter SWEET9 // Nature. 2014. V. 508. P. 546. https://doi.org/10.1038/nature13082
  25. Chen L.Q., Lin I.W., Qu X.Q., Sosso D., McFarlane H.E., Londoño A., Samuels A.L., Frommer W.B. A cascade of sequentially expressed sucrose transporters in the seed coat and endosperm provides nutrition for the Arabidopsis embryo // Plant Cell. 2015. V. 27. P. 607. https://doi.org/10.1105/tpc.114.134585
  26. Zhang X., Feng C., Wang M., Li T., Liu X., Jiang J. Plasma membrane-localized SlSWEET7a and SlSWEET14 regulate sugar transport and storage in tomato fruits // Hortic. Res. 2021. V. 8: 186. https://doi.org/10.1038/s41438-021-00624-w
  27. Ko H.Y., Ho L.H., Neuhaus H.E., Guo W.J. Transporter SlSWEET15 unloads sucrose from phloem and seed coat for fruit and seed development in tomato // Plant Physiol. 2021. V. 187. P. 2230. https://doi.org/10.1093/plphys/kiab290
  28. Efremov G.I., Slugina M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Differential regulation of phytoene synthase PSY1 during fruit carotenogenesis in cultivated and wild tomato species (Solanum section Lycopersicon) // Plants. 2020. V. 9: 1169. https://doi.org/10.3390/plants9091169
  29. Fortuny A.P., Bueno R.A., Pereira da Costa J.H., Zanor M.I., Rodríguez G.R. Tomato fruit quality traits and metabolite content are affected by reciprocal crosses and heterosis // J. Exp. Bot. 2021. V. 72. P. 5407. https://doi.org/10.1093/jxb/erab222
  30. Klee H.J., Giovannoni J.J. Genetics and control of tomato fruit ripening and quality attributes // Annu. Rev. Genet. 2011. V. 45. P. 41. https://doi.org/10.1146/annurev-genet-110410-132507
  31. Jia H., Jiu S., Zhang C., Wang C., Tariq P., Liu Z., Wang B., Cui L., Fang J. Abscisic acid and sucrose regulate tomato and strawberry fruit ripening through the abscisic acid-stress-ripening transcription factor // Plant Biotechnol. J. 2016. V. 14. P. 2045. https://doi.org/10.1111/pbi.12563
  32. De Rocchis V., Jammer A., Camehl I., Franken P., Roitsch T. Tomato growth promotion by the fungal endophytes Serendipita indica and Serendipita herbamans is associated with sucrose de-novo synthesis in roots and differential local and systemic effects on carbohydrate metabolisms and gene expression // J. Plant Physiol. 2022. V. 276: 153755. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2022.153755
  33. Cai Y., Yin L., Tu W., Deng Z., Yan J., Dong W., Gao H., Xu J., Zhang N., Wang J., Zhu L., Meng Q., Zhang Y. Ectopic Expression of VvSUC27 Induces Stenospermocarpy and Sugar Accumulation in Tomato Fruits // Front. Plant Sci. 2021. V. 12: 759047. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.759047
  34. Eshed Y., Abu-Abied M., Saranga Y., Zamir D. Lycopersicon esculentum lines containing small overlapping introgressions from L. pennellii // Theor. Appl. Genet. 1992. V. 83. P. 1027. https://doi.org/10.1007/BF00232968

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2.

Download (1MB)
Indexing metadata
3.

Download (308KB)
Indexing metadata
4.

Download (317KB)
Indexing metadata
5.

Download (128KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 Filyushin M.A., Slugina M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».