Modes of embryo development in angiosperms

Full Text

Эмбриология растений и, главным образом, ее раздел, посвященный развитию зародыша, активно изучается с применением новейших методов и подходов. На примере различных модельных объектов выявляются ультраструктурные, гистохимические, молекулярно-генетические аспекты эмбриогенеза. Сложились представления, что базовые процессы и структуры исследованы уже достаточно подробно, поэтому на современном этапе развития очень важно выявить их функционирование и место в общей картине формирования зародыша. Эмбриогенез рассматривается как единый процесс, включающий две фазы — морфогенез и созревание. На примере Arabidopsis thaliana (L.) Heynh, Zea mays L., Oryza sativa L., других модельных объектов c привлечением мутантных растений определяются гены, играющие ключевую роль на фазе морфогенеза. Изучаются белки, которые влияют на пролиферацию клеток в ходе соматического эмбриогенеза Daucus carota L. и развитие зародышей, которые возникают при культивировании микроспор различных видов Brassica (Sankara Rao, 1996; Ammirato, 1999; Brukhin et al., 2005; Suárez, Bozhkov, 2008; Grossniklaus, 2019; Armenta-Medina et al., 2020; Chen et al., 2021). У A. thaliana большое внимание уделяется экспрессии генов на ранних стадиях эмбриогенеза (Johnson, 2017) или во время становления тела зародыша, причем проводится сравнение развития зародыша у растений и животных (Ji Min et al., 2020). Также исследуются генетические характеристики, определяющие становление апикально-базальной оси зародыша и формирование меристем апекса побега и корня (Srivastava, 2003; Lau et al., 2012; Krogan, 2016). У Petrosedum rupestre (L.) P. V. Health (Crassulaceae) на основе ультраструктурных и гистохимических особенностей строения подвеска выявлены его отличительные черты по сравнению с другими видами семейства (Czaplejewic, Kozieradzka-Kiszkurno, 2013).

Однако, несмотря на значительные достижения, при трактовке полученных данных почти не учитываются классические представления, которые позволяют охарактеризовать не только отдельные процессы, специфику структур, но и систему зародыша в целом. Следовательно, базисные сведения помогают выявить особенности структур не только на ранних стадиях, но и в ходе всего формирования. Это становится особенно важным при моделировании способов развития зародыша (Brukhin, Morozova, 2011; Harnvanichvech et al., 2021), что сопряжено с положением клеток в соответствии с той ролью, которую они будут выполнять. Часто в ходе эксперимента приходится сталкиваться с проблемами типизации, что не позволяет в полной мере оценить значимость типов и способов формирования зародыша для решения отдельных задач биологии развития растений. В современных исследованиях почти не разрабатываются теоретические вопросы в области эмбриогенеза.

Общие представления о строении и развитии зародыша. Зародыш и эндосперм цветковых растений возникают в результате двойного оплодотворения, открытого С. Г. Навашиным (Nawaschin, 1898a, b). Зародыш формируется из оплодотворенной яйцеклетки (зиготы) и представляет собой спорофит нового поколения. Развитие представлений о способах его формирования имеет длительную историю. Большинство этих воззрений основаны на характере первых делений клеток так называемого проэмбрио (нем. Vorkeim, англ. proembryo — Hofmeister, 1849) и судьбе дериватов апикальной и базальной клеток в построении формирующегося зародыша, возникающих у большинства цветковых растений в результате поперечного деления зиготы (Shamrov, 1997a).

Поскольку эмбриология растений изучает не только зародыш, но структуры пыльника и семязачатка, предшествующие оплодотворению, был выделен особый раздел этой отрасли науки о развитии зародыша, названный R. Souèges (1935, 1937) эмбриогенией (греч. embruon — зародыш и фр. gènie — свойство, совокупность черт). Для нее была предложена система законов: закон происхождения (для каждого вида растений можно точно выявить происхождение всех бластомеров зародыша и установить связь между ними в пределах каждой генерации — раздел был назван эмбриогенезом), закон чисел (число бластомеров в генерациях варьирует у разных видов и зависит от скорости их делений, что свидетельствует о реализации конструктивных возможностей апикальной и базальной клеток в построении зародыша), закон расположения (в ходе нормального развития зародыша бластомеры образуются за счет делений, направления которых строго детерминированы и занимают положение в соответствии с той ролью, которую будут выполнять клетки — эмбриотектоника; если закон происхождения бластомеров позволяет выявить их взаимосвязи во времени, то закон расположения — в пространстве), закон назначения (в ходе нормального развития бластомеры одного вида растений дают начало детерминированным и всегда одним и тем же частям зародыша — раздел эмбриогении был назван французским словом embryogenergie, русский эквивалент которого в литературе отсутствует). Позднее был сформулирован еще один закон — закон экономии — число клеток, образующих зародыш, не больше, чем это абсолютно необходимо (Johansen, 1950).

Из всех эмбриогенетических законов оба исследователя особое значение придавали закону происхождения, поскольку у большинства растений развитие зародыша на ранних стадиях характеризуется высокой степенью регулярности клеточных делений. Такой подход в дальнейшем был назван генеалогическим, при этом подчеркивалось, что только при нормальном развитии из компетентных клеток возникают определенные части зародыша, а ход его формирования от клетки к клетке можно проследить лишь до 4–5-го (16–32 клетки) поколения (Souèges, 1937). В дальнейшем этот подход был использован в качестве контроля развития зародыша при изучении генетических, физиологических, молекулярных и других аспектов эмбриогенеза.

Развитию зародыша свойственна периодичность. В нем имеется ряд стадий, различающихся по морфогенетической характеристике, морфофизиологическим процессам, функциональной перестройке и продолжительности. Ряд авторов выделяют зиготный период (Souèges,1937; Yakovlev, 1981; Mansfield, Briarty, 1991). М. С. Яковлев (Yakovlev, 1981) подразделяет весь процесс формирования зародыша на три периода: зиготный, проэмбриональный (завершается образованием протодермы, или эмбриодермы, термин был предложен автором) и эмбриональный (завершается образованием зрелого зародыша). Т. Б. Батыгина (Batygina, 1974) считает целесообразным выделить в развитии зародыша два этапа: первичной дифференциации (бластомеризации) и органогенеза.

Во многих исследованиях при описании раннего развития зародыша выделяют ряд следующих стадий: 1 — зигота; 2 — двуклеточный проэмбрио; 3 — четырехклеточный проэмбрио; 4 — стадия квадрантов (обычно 8-клеточный проэмбрио); 5 — стадия октантов (обычно 16-клеточный проэмбрио). Дальнейшее развитие зародыша описывается, исходя из морфологической характеристики, главным образом его формы. K. Schnarf (1929) выделил три стадии: нитевидная (предглобулярная — Meinke, 1986) — зародыш представлен в виде ряда клеток (по данным Padmanabhan, 1996), окончанием этой стадии являются продольные деления в терминальных клетках; глобулярная — за счет преимущественно продольных делений производных апикальной клетки происходит увеличение размеров зародыша и он принимает вид глобулы; сердечковидная — начинается органогенез, и преимущественно за счет примордиев семядолей, возникающих в апикальной части, зародыш становится сердечковидным. Некоторые авторы (Jürgens, Mayer, 1994) между глобулярной и сердечковидной выделяют треугольную (англ. triangular) стадию, которая характеризуется уплощением апикальной части зародыша, без видимых признаков органогенеза. На сердечковидной стадии развития в зародыше двудольных происходит переход от радиальной симметрии к билатеральной, который объясняют наличием в зародыше градиентов особых эндогенных факторов. Обнаружено, что переход от одного типа симметрии к другому связан с полярным транспортом ауксинов, блокировка которого может привести к образованию аберрантных зародышей (Liu et al., 1993; Schmidt et al., 1994).

Рядом авторов, критически относящихся к эмбриогенетическим законам, в качестве альтернативного был предложен динамический подход (Foster, 1949; Wardlaw, 1955; Swamy, Padmanabhan, 1962; Vallade, 1989; Lyndon, 1990; Teryokhin, 1996; Barlow, 1994; Jűrgens, 1995). Согласно динамическому подходу гистогены зародыша дифференцируются не на стадии проэмбрио, а значительно позже — на глобулярной или даже сердечковидной стадиях. Специфика гистогенеза формирующегося зародыша определяется общей стратегией развития организма. В зародыше возникают морфогенетические зоны со строго определенной судьбой их клеток. Способы гистогенеза и органогенеза обеспечиваются механизмом позиционного контроля. Так, у Arabidopsis thaliana и Сapsella bursa-patoris (L.) Medik. (Brassicaceae) вплоть до позднего глобулярного зародыша не наблюдаются ультраструктурные различия между его клетками, что свидетельствует о недетерминированности клеток в отношении определенных органов зародыша (Schulz, Jensen, 1968; Mansfield, Briarthy, 1991). Также на примере A. thaliana было показано, что хорошо выраженные ярусы в проэмбрио не всегда дают строго определенные органы зрелого зародыша. Границы клонов клеток могут смещаться (Laux, Jűrgens, 1994; Jűrgens, 1995). У моделей с разными типами развития зародыша (лептэмбриатный, или зародыш небольших размеров, у Petunia и пахиэмбриатный, или массивный зародыш, у Vitis) различия касаются лишь относительной скорости роста зародыша в период достижения клетками минимального объема к началу отделения протодермы — у Petunia этот процесс начинается раньше, а у Vitis — позже (Vallade, 1989).

По нашему мнению (Shamrov, 1996, 1997b), для успешного изучения зародыша целесообразно сочетать оба подхода. Эта точка зрения подтверждается изучением мутантных зародышей (Meinke, 1991a), которое позволяет выявить действие различных факторов при реализации программы развития зародыша. Таким образом, при анализе становления структур необходимо принимать во внимание не только особенности раннего эмбриогенеза, но и меняющееся физиологическое состояние семени, зародыша, особенно во время критических стадий развития (Shamrov, Anisimova, 2003a, b; Shamrov, 2008). Подобный подход был предложен при изучении структурных и молекулярных основ эмбриогенеза цветковых растений. Самыми важными аспектами являются установление точной пространственной организации клеток, полученных в результате первых циклов деления зиготы, дифференциация клеток в развивающемся зародыше, а также биохимическая подготовка к его созреванию и инициации прорастания (Raghavan, 1997).

При классифицировании типов развития зародыша животных также используют генеалогический и динамический подходы (Shamrov, 2022a). Например, на основании генеалогического подхода составлены карта презумптивных областей и родословные клеточных линий у морского ежа. До стадии 60-клеточного зародыша судьба бластомеров определяется анимально-вегетативной осью яйца (Gilbert, 2003). У свободноживущей почвенной нематоды Caenorhabditis elegans Maupas, которая используется как модельный организм в исследованиях по генетике, нейрофизиологии, биологии развития (Pulak, 2006; Gajdaj et al., 2018), весь процесс развития зародыша происходит очень быстро, и тело животного включает всего 389 клеток. Составлена родословная клеточных линий на основе стволовых клеток у нематоды (Gilbert, 2003). Однако у большинства животных (амфибии, рыбы, рептилии, птицы) карты презумптивных областей строятся на динамическом подходе, включают средние стадии эмбриогенеза, когда после гаструляции завершаются перемещения слоев, в результате чего становится понятным, из каких зародышевых листков формируются ткани и органы у разных групп животных (Tokin, 1987; Gilbert, 2003; Kalinka, Tomancak, 2012; Brevini, Gandolfi, 2013).

Сравнительный анализ классификаций типов развития зародыша. Анализ данных многолетних исследований по развитию зародыша у различных цветковых растений свидетельствует, что существующие классификации типов эмбриогенеза (Hanstein, 1870; Carano, 1915; Chiarugi, 1925; Schnarf, 1929; Souèges, 1939; Johansen, 1950; и др.) основаны на генеалогическом подходе. Как мы уже отмечали, согласно этому подходу развитие зародыша характеризуется строгими закономерностями, и уже в проэмбрио можно выделить компетентные клетки, дающие в дальнейшем определенные органы зрелого зародыша (Shamrov, 1996).

Hanstein (1870) первым проследил закономерности формирования зародыша, описал стадию квадрантов и рассмотрел строение зародыша, исходя из наличия в нем трех гистогенов: дерматогена, периблемы и плеромы. Он описал стадию квадрантов в проэмбрио и три типа развития зародыша двудольных: Capsella, Oenothera и Nicotiana. Используемая в современной литературе классификация типов развития зародыша (Johansen, 1950), представляет собой трансформированный вариант существовавших ранее классификаций. E. Carano (1915) впервые предложил различать два типа: Cruciferae-тип (эмбриогенез Capsella bursa-pastoris) и Asteraceae-тип (эмбриогенез представителей сем. Asteraceae). Эти типы выделены, исходя из особенностей строения четырехклеточного зародыша и последовательности делений его клеток в ходе дальнейшего развития. Позже A. Chiarugi (1925) на основании специфики строения тетрады клеток зародыша, а также степени участия апикальной и базальной клеток в построении зародыша обосновал необходимость выделения еще Solanaceae- и Chenopodiaceae-типов. В последний он включил эмбриогенез представителей сем. Caryophyllaceae. K. Schnarf (1929) дал иное толкование критерия, касающегося участия базальной клетки в построении зародыша. В типах, выделенных Chiarugi (1925), базальная клетка принимает участие в образовании органов зародыша. Поскольку у представителей сем. Caryophyllaceae базальная клетка не участвует в этом процессе, Schnarf (1929, 1931) предложил выделить его развитие в оригинальный Caryophyllaceae-тип. Всего в классификации представлено пять типов развития зародыша, при этом деление зиготы происходит в поперечном направлении. Следует подчеркнуть, что, отметив отсутствие принципиальных различий в развитии зародышей двудольных и однодольных растений, он, тем не менее, распространил приведенные типы эмбриогенеза только на двудольные. Также они не были указаны для таксонов с редуцированными зародышами в зрелом семени (паразитные растения, орхидные — Shamrov, 1997a).

D. Johansen (1950) изменил названия типов эмбриогенеза, так как считал не совсем корректным совпадение именований типов и семейств. Он предложил сохранить в названии типа только корень латинского названия семейства и добавить к нему суффикс ad (лат. — к, до), т. е. буквально тип эмбриогенеза, относящийся к семейству. D. Johansen (1950) дополнил классификацию Piperad-типом — зигота делится продольно. Таким образом, cистема Johansen (1950) включает 6 типов: Asterad, Caryophyllad, Chenopodiad, Onagrad, Piperad и Solanad. Однако деление зиготы у растений с Piperad-типом бывает не только продольным, но и наклонным, а тетрада может быть крестообразной (Kamelina, 1997, 2006), что необходимо учитывать при анализе этого типа.

В типах выделены вариации на основании характера первых делений в проэмбрио, числа этажей в нем, строения органов формирующегося зародыша. Однако эти признаки не являются универсальными и в каждом случае указывают лишь на некоторые особенности эмбриогенеза. Приведем характеристику некоторых вариаций на примере Onagrad-типа. Типовая вариация: гипофизарной клеткой, из которой образуются инициали корня, становится клетка m; производные клетки ci образуют короткий подвесок. Myosurus-вариация отличается от типовой одно-, друрядным длинным подвеском. Capsella-вариация: гипофизарной клеткой становится верхняя производная клетки m; клетка ci не делится и вместе с дериватами клетки m формирует длинный подвесок. Juncus-вариация: в отличие от Capsella-вариации подвесок короткий. Lythrum-вариация, по сравнению с Juncus- и Capsella-вариациями клетка ci делится, а подвесок вариабельный по числу клеток и их строению (Anisimova, 1997, 2006). При изучении представителей сем. Orobanchaceae дополнительно были выделены 8 вариаций преимущественно на основании ориентации перегородок при образовании проэмбрио (Teryokhin, Nikiticheva, 1981).

Выход в свет системы Johansen (1950) инициировал исследования по эмбриогенезу, в результате чего число вариаций возросло. Суммируя их результаты, можно выделить следующие вариации: в Asterad-типе — Commelina, Senecio, Geum, Erodium, Polygonum, Urtica, Lamium, Oxcalis, Muscari, Poa, Penaea; в Caryophyllad-типе — Sagina, Vaccaria, Hypecoum, Corydalis, Sedum, Medicago, Phytolacca, Myriophyllum, Drosera, Fumaria, Ruppia, Sagittaria, Zannichelia, Aglaonema; в Chenopodiad-типе — типовая, Polemonium, Myosotis; в Onagrad-типе — типовая, Alyssum, Capsella, Catalpa, Euphorbia, Heloniopsis, Juncus, Lilium, Lotus, Lythrum, Mentha, Myriophyllum, Myosurus, Philydrum, Ruta, Sonerila, Trifollium, Veronica; в Piperad-типе — типовая, Balanophora, Scabiosa, Dendrophtoe и Solanad-типе — Hyoscyamus, Nicotiana, Physalis I, II, III, Datura, Papaver, Sherardia, Linum, Hydnora (см. список работ в многотомной сводке “Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции — Anisimova, 1997, 2006; Kamelina, 1997, 2006; Titova, 1997, 2006; Zhinkina, 1997a—c, 2006a—c). Из приведенного списка вариаций хорошо видно, что типы эмбриогенеза включают роды не только двудольных, но и однодольных растений.

Существует иная система типов развития зародыша, разработанная R. Souèges (1939), которую автор назвал эмбриогенетической классификацией эмбриономических типов, поскольку она была построена с учетом основных законов эмбриогении. Им были предложены четыре категории эмбриономических типов: основные, или архетипы, вторичные, или производные, налагающиеся, иррегулярные. Наибольшее внимание уделено архетипам (выделенным преимущественно на законах происхождения и назначения) и налагающимся типам, при этом особое значение придается клеткам первой генерации (апикальная и базальная клетка). В дальнейшем идет, с одной стороны, увеличение числа клеток, а с другой — дробная гистогенная дифференциация. Доля производных апикальной клетки в построении зародыша возрастала в ходе эволюции, а базальной — падала. Система типов представлена в виде таблицы и состоит из периодов и групп. В первом периоде законы эмбриогении относятся к зиготе, а во втором — только к апикальной клетке (базальная клетка не принимает участия в построении зародыша). Однако классификация оказалась незаконченной. Она сложна для восприятия и почти не используется в настоящее время.

Были предложены и другие классификации (Yamazaki, 1982; Periasamy, 1977). В первой классификации выделены 6 типов, некоторые названия из которых совпадают с названиями в системе D. Johansen (1950), но различаются по характеристике: Asterad, Geraniad, Onagrad, Polygonad, Solanad, иррегулярный. Они основаны на закономерностях дифференциации инициалей корня и гипокотиля и относятся только к двудольным. Вторая классификация (Periasamy, 1977) основана на морфогенетическом (близком к динамическому) подходе. По мнению автора, структура зрелого зародыша, исходя из инициалей на 8- или 16-клеточной стадии, основана больше на топографическом соответствии, чем на доказательстве происхождения частей зародыша из определенных инициалей. Классификация включает группы, серии и вариации, при этом каждая ступень иерархии имеет свой критерий. Строение зародыша характеризуется с помощью трех цифр — эмбрионального индекса. Однако выделение групп, серий и вариаций носит субъективный характер, так как число клеточных ярусов в проэмбрио, когда начинается дифференциация внутренних клеток (группы), расположение ярусов (серии), в которых формируются первые внутренние клетки (вариации) может меняться в ходе эмбриогенеза.

В ходе проведения широких эмбриологических исследований получили самостоятельность ряд особых типов эмбриогенеза. Среди них выделяется прежде всего Paeoniad-тип (Yakovlev, 1958), характеризующийся ценоцитным состоянием зародыша на ранних стадиях, образованием ценоцитно-клеточной структуры, на которой формируются несколько зародышеподобных структур. Одна из них развивается в зародыш. Возможно, что подобное развитие зародыша происходит партеногенетически, поскольку у Paeonia lactiflora Pall. при развитии множественного археспория мегаспороциты в халазальной части нуцеллуса проходят нормальный мегаспорогенез, а мегаспороциты в микропилярной части вступают на путь апомейоза и становятся инициалями диплоспорических зародышевых мешков. В ходе развития большинство зародышевых мешков дегенерирует. Остается один зародышевый мешок неизвестной природы (с участием или без участия мейоза), в котором яйцеклетка без оплодотворения, возможно, развивается по пути партеногенеза (Shamrov, 1997c). Пыльцевые трубки отмечались в микропиле и верхней части зародышевого мешка, что позволяет предположить у Paeonia наличие псевдогамии.

Graminad-тип, или Poad-тип, был предложен на основании наклонного положения перегородок в раннем периоде формирования зародыша и специфике его органогенеза на последующих этапах развития (Batygina, 1974). По мнению автора, развитие зародыша однодольных (в частности злаков) и двудольных растений различается с самых первых стадий. Это связано со становлением характерного дорсивентрального строения проэмбрио и зрелого зародыша у злаков и ряда других однодольных. Как мы уже отмечали, вариации типов эмбриогенеза включают таксоны не только двудольных, но и однодольных растений. В связи с этим отметим, что в Asterad-типе была описана Penaea-вариация, которая отличается от других вариаций этого типа отсутствием четко выраженного подвеска и примерно равным участием производных апикальной и базальной клеток в построении тела зародыша. Также были выявлены такие специфические признаки этой вариации, как наклонное положение перегородки при делении зиготы, крестообразный или изобилатеральный тип тетрады клеток, характерное положение клеток m и ci в четырехклеточном проэмбрио (не друг под другом, а бок о бок) (Titova, 1997, 2006). Последнее напоминает, с одной стороны, Graminad-тип (наклонное положение первой перегородки), а с другой — Piperad-тип (деление в зиготе может быть наклонным, а тетрада — крестообразной). Следует отметить, что у представителей сем. Ceratophyllaceae с Asterad-типом эмбриогенеза подвесок отсутствует (рис. 1, 2), однако первое деление поперечное и затем формируется Т-образная тетрада клеток проэмбрио и двусемядольный зародыш (рис. 1, 1–23; рис. 2, 1–4). Зародышевый корень не формируется, присутствует лишь зачаточная гипокотиль-корневая ось (Shamrov, Batygina, 1984). У Luzula pedemontana Boiss. & Reut. (Juncaceae) из однодольных (Shamrov, Anisimova, 1993) развитие зародыша до начала органогенеза (треугольная стадия) происходит как у двудольных растений, однако в зрелом семени формируется одна терминальная семядоля, а апикальная меристема побега располагается в ее основании сбоку (рис. 3, 1–14).

 

Рис. 1. Стадии эмбриогенеза у Ceratophyllum demersum:

1–17 — начальные стадии эмбриогенеза и строение зародыша перед органогенезом; 18–23 — органогенез: образование семядолей и преобразование эпикотиля в почечку зародыша. са — апикальная клетка, сb — базальная клетка, сi — нижняя клетка, icс — инициали центрального цилиндра, iec — инициали коры корня, ieр — инициали эпикотиля, l, l' — верхние и нижние квадранты, m — средняя клетка, pсo — семядоля, pl — почечка зародыша. Масштабная линейка, мкм: 1–18 – 20; 19–23 – 100.

Fig. 1. Embryogenesis stages in Ceratophyllum demersum:

1–17 — early embryogenesis stages and embryo structure before organogenesis; 18–23 — organogenesis: cotyledon formation and epicotyle reorganization into embryo plumule. са — apical cell, сb — basal cell, сi — lower cell, icс — central cylinder initials, iec — root bark initials, ieр — epicotyle initials, l, l'— upper and lower quadrants, m — middle cell, pсo — cotyledon, pl — embryo plumule. Scale bar, µm: 1–18 – 20; 19–23 – 100.

 

Рис. 2. Отдельные стадии эмбриогенеза у Ceratophyllum demersum:

1 — cтадия октантов; 2 — глобулярный зародыш; 3 — зародыш перед началом органогенеза; 4 — инициация зачатков семядолей и эпикотиля. ieр — инициали эпикотиля, pсo — семядоля. Масштабная линейка, мкм: 30.

Fig. 2. Some stages of embryogenesis in Ceratophyllum demersum:

1 — stage of octants; 2 — globular embryo; 3 — embryo before organogenesis; 4 — initiation of cotyledon and epicotyle primordia. ieр — epicotyle initials, pсo — cotyledon. Scale bar, µm: 30.

 

Рис. 3. Стадии эмбриогенеза у Luzula pedemontana:

1–13 — начальные стадии эмбриогенеза и строение зародыша перед органогенезом, крахмал в клетках показан гранулами, декстрины — точками; 14 — зрелый зародыш. са — апикальная клетка, сb — базальная клетка, сi — нижняя клетка, co — чехлик, h — гипофизарная клетка, icс — инициали центрального цилиндра, iec — инициали коры корня, l, l' — верхние и нижние клетки-квадранты, m — средняя клетка, n, n' — производные средней клетки, pсo — семядоля, phy — гипокотиль, pvt — апикальная меристема побега, q — клетки-квадранты, s — подвесок. Масштабная линейка, мкм: 50.

Fig. 3. Embryogenesis stages in Luzula pedemontana:

1–13 — early embryogenesis stages and embryo structure before organogenesis, starch in cells is shown as granules, dextrines as dots; 14 — mature embryo. са — apical cell, сb — basal cell, сi — lower cell, co — root cap, h — hypophysial cell, icс — central cylinder initials, iec — root bark initials, l, l' — upper and lower quadrant-cells, m — middle cell, n, n'— derivates of middle cell, pсo — cotyledon, phy — hypocotyl, pvt — shoot apical meristem, q — quadrant-cells, s — suspensor. Scale bar, µm: 50.

 

Как уже было отмечено ранее, Schnarf (1929, 1931) в своей системе типов эмбриогенеза не указывал среди исследованных таксонов растения с редуцированными зародышами в зрелом семени (паразитные растения, орхидные). Редуцированные зародыши полностью лишены всех органов, претерпевают метаморфоз, в результате которого эндогенно возникают апикальные меристемы побега и корня, а семядоли не возникают вовсе (Teryokhin, 1996). Зародыши, как правило, достигают глобулярного состояния и не проходят стадию органогенеза. При изучении голопаразитных представителей сем. Orobanchaceae было показано, что ранние этапы эмбриогенеза у них происходят в соответствии с Onagrad-типом. Изученные таксоны различаются ориентацией перегородок в апикальной клетке двуклеточного проэмбрио и клетках этажа l, а также степенью дифференциации инициалей гипокотиля и зародышевого корня. Были выделены вариации, свойственные только заразиховым: Aegenetia, Boschniakia, Christisonia, Cistanche, Diphelypaea, Epifagus, Mannagettaea, Orobanche вариации (Teryokhin, Nikiticheva, 1981).

Именно изучение зародыша паразитных растений позволило Э. С. Терехину (Teryokhin, 1996) описать разнообразие форм и строения зародыша в зрелом семени на основании числа семядолей, степени тканевой и органной дифференциации: дифференцированные зародыши (имеются все органы), зародыши с редуцированными органами (полностью или частично отсутствуют отдельные органы), редуцированные зародыши (полностью лишены всех органов), недифференцированные, или недоразвитые, зародыши (основные органы и ткани зародыша развиваются в период “покоя” семян, т. е. после их опадения с материнского растения).

Что касается орхидных, то существующие сведения по развитию зародыша крайне противоречивы. Среди них есть виды, которые имеют редуцированные зародыши (большинство), и те, у которых органогенез происходит, и в зрелом зародыше формируется семядоля. Исследования, проведенные рядом ученых (Swamy, 1949; Veyret, 1965, 1974), показали, что начальные стадии эмбриогенеза могут происходить как на базе Т-образной, так и линейной тетрад клеток в результате поперечного деления зиготы. В дальнейшем гистогенная дифференциация осуществляется на базе дериватов апикальной и базальной клеток либо базальная клетка не делится (как в Caryophyllad-типе), а ее функцию начинают выполнять базальные производные апикальной клетки (вторичные изобилатеральные и обратно Т-образные тетрады, как в системе Souèges, 1939 — первый и второй периоды соответственно). В дальнейшем у многих растений одного и того же вида были обнаружены разные типы тетрад, при этом тетрады с наклонной перегородкой не были отмечены (Andronova, 1997, 2006). B. Swamy (1949) описывал развитие зародыша в рамках Asterad- и Onagrad-типов, а также разных форм. Y. Veyret (1965, 1974) выделила 3 типа развития зародышей: основной тип (развитие происходит по определенным правилам), иррегулярный (развитие происходит по разным моделям), вторичный тип (отличается от основного типа скоростью образования гомологичных бластомеров, направлением заложения клеточных стенок, различиями в дифференциации клеток). В ряде исследований выделяют особые типы эмбриогенеза орхидных. Один из них – Orchideae-тип, который характеризуется многоклеточным длинным подвеском (Clements, 1999). Как свидетельствует анализ литературы (Shamrov, Nikiticheva, 1992; Yeung, Meinke, 1993; Lee et al., 2008; Lee, Yeung, 2010; Yang, Lee, 2014), подвесок подобного строения присущ зародышу многих орхидных. В другом, Coelogyne-типе, в нитевидном суспензоре выявлены специфические клетки-крючки (Kоval, 2023).

Вопросы отсутствия органов в редуцированном зародыше орхидных обсуждаются в литературе. Согласно одной точке зрения (Poddubnaya-Arnoldi, 1976) слабая дифференциация зародыша связана с отсутствием или недоразвитием эндосперма, согласно другой (Teryokhin, 1996) это обусловлено экологией и физиологией прорастания семян, а также микопаразитическим способом жизни. Вызывает особый интерес суждение Veyret (1965, 1974) о типах развития зародыша (основной, вторичный, иррегулярный). С существующими представлениями можно согласиться, но они требуют корректировки. По нашему мнению, решение этой научной проблемы включает два аспекта. Первый аспект касается особенностей оплодотворения и образования эндосперма. У видов сем. Orchidaceae наблюдаются нарушения при объединении ядра спермия с ядрами центральной клетки (Calanthe aristulifera Rchb.f., Listera nipponica Makino). Образование эндосперма подавлено, при этом его первичное ядро чаще всего, не делясь, быстро дегенерирует (Savina, Poddubnaya-Arnoldi, 1990). Второй аспект обусловлен остановкой в развитии зародыша на глобулярной стадии (известно, что это одна из критических стадий эмбриогенеза — Meinke, 1991b), при этом разные виды приходят к ее завершению разными путями, поскольку органы проростка появляются эндогенно de novo. По-видимому, эндосперм, как питательная ткань, начинает использоваться только на поздних стадиях эмбриогенеза. До этого он сам формируется, участвуя далее в обеспечении и распределении сигналов, регулирующих процессы дифференциации и органогенеза зародыша. К числу таких сигналов относятся дипептиды, фитогормоны, центральную роль среди которых играет ауксин (Costa et al., 2014; Locascio et al., 2014; Doll et al., 2017). Эта особенность наблюдается и при апомиксисе. Партеногенетический глобулярный зародыш не приступает самостоятельно к дифференциации и ожидает момента, когда в результате псевдогамии (после оплодотворения центральной клетки) сформируется эндосперм и запустит этот процесс (Yudakova et al., 2018). Клетки эндосперма очень рано специализируются, и даже в условиях культуры in vitro невозможно получить зародыши эндоспермального происхождения (Johri, Ambegaokar, 1992). У Dactylorhiza fuchsii (Druce) Soó в большинстве формирующихся семян на ранних стадиях присутствуют глобулярные зародыши. Однако в дальнейшем, вероятно, из-за нарушений во время оплодотворения при образовании эндосперма происходят отклонения в строении зародышей (выявлено 12 типов аномалий), что приводит к низкой семенной продуктивности (Andronova, 2011). Сходные результаты получены для Orchis purpurea Huds., как при само-, так и перекрестном опылении (Adronova et al., 2020). Подтверждением подобных фактов может служить исследование по эмбриологии Cyrtosia javanica Blume (Yang, Lee, 2014). У этого вида была выявлена гибель эндосперма на стадии зиготы, а оставшиеся ядра постепенно лизируют вблизи зародыша на ранних стадиях. С другой стороны, есть виды орхидных, у которых эндосперм возникает в результате оплодотворения, но первичная клетка эндосперма остается одноядерной и сохраняется до заключительных стадий развития зародыша (Shamrov, 2008). У Gymnadenia conopsea (L.) R. Br. и Listera ovata (L.) R. Br. крупное ядро эндосперма находится вблизи клеток постамента (специализированной ткани нуцеллуса, располагающейся под зародышевым мешком), в которых обнаруживаются полисахариды декстрины (рис. 4, 1–11; рис. 5, 1–5). Можно предположить, что именно отсутствие эндосперма половой природы в семени или наличие нарушений при его образовании морфологически выражается девиантными моделями в раннем развитии зародышей (иррегулярный тип, по Veyret, 1965, 1974), что и описывается в рамках разных типов, поскольку гибель зародышей происходит на последних этапах формирования глобулярного зародыша, и эта особенность не всегда принимается в расчет исследователями. Исходя из приведенных фактов, для орхидных можно предложить новый Orchidad-тип по аналогии с другими упомянутыми особыми типами эмбриогенеза (деление зиготы поперечное, разные формы тетрад клеток проэмбрио, иррегулярность в делении и судьбе производных базальной клетки). Необходимо отметить, что в редуцированных зародышах некоторых паразитных растений (Orobanchaceae, Pyrolaceae) была отмечена вариабельность ранних и средний стадий эмбриогенеза или даже полная утрата упорядоченности делений клеток проэмбрио (Teryokhin, 1996). Следует подчеркнуть, что ранее выделялся особый тип эмбриогенеза орхидных, названный Orchideae-тип, однако в его обосновании не учитывались особенности раннего эмбриогенеза, а только принималось во внимание наличие многоклеточного длинного подвеска (Clements, 1999).

 

Рис. 4. Стадии эмбриогенеза у Gymnadenia conopsea:

1–11 — последовательные стадии развития зародыша; 1 — зигота, 2 — двуклеточный проэмбрио, 3 — Т-образная тетрада клеток, 4 — стадия квадрантов, 5 — стадия октантов, 6–11 — дифференциация эмбриодермы и формирование длинного однорядного подвеска; крахмал в клетках показан гранулами, декстрины — точками. ca — апикальная клетка, cb — базальная клетка, ci — нижняя клетка, h — гипофизарная клетка, hp — гипостаза, l и l' — верхние и нижние квадранты, m — средняя клетка, n e — эпидерма нуцеллуса, pl — плацента, ps — постамент, s — подвесок. Масштабная линейка, мкм: 30 мкм.

Fig. 4. Embryogenesis stages in Gymnadenia conopsea:

1–11 — successive stages of embryo development: 1 — zygote, 2 — two-celled proembryo, 3 — T-shaped cell tetrad, 4 — quadrant stage, 5 — octant stage, 6–11 — embryoderm differentiation and formation of a long single-row suspensor; starch in cells is shown as granules, dextrines as dots. са — apical cell, сb — basal cell, сi — lower cell, h — hypophysial cell, hp — hypostase, l, l' — upper and lower quadrants, m — middle cell, n e — nucellus epiderm, pl — placenta, ps — postament, s — suspensor. Scale bar, µm: 30.

 

Рис. 5. Стадии эмбриогенеза у Listera ovata:

1–5 — развитие зародыша в окружении тканей семени: 1 – двуклеточный проэмбрио, 2 — Т-образная тетрада клеток, 3 — стадия квадрантов, 4 — стадия октантов, 5 — зрелое семя, базальная клетка зародыша не делится и образует одноклеточный подвесок. cb, q — этажи проэмбрио, em — зародыш, en — эндосперм, hp — гипостаза. Масштабная линейка, мкм: 20.

Fig. 5. Embryogenesis stages in Listera ovata:

1–5 — development of the embryo surrounded by seed tissue: 1 — two-celled proembryo, 2 — T-shaped cell triad, 3 — quadrant stage, 4 — octant stage, 5 — mature seed, the basal cell of the embryo does not divide and forms a unicellular suspensor. cb, q — tiers of proembryo, em — embryo, en — endosperm, hp — hypostase. Scale bar, µm: 20.

 

Из всех классификаций типов эмбриогенеза наиболее востребованной до сих по является система D. Johansen (1950), о чем свидетельствует большое число исследований (Schulz, Jensen, 1968; Natesh, Rau, 1984; Mansfield, Briarthy, 1991; Sankara Rao, 1996; Rudall, 2007; Simpson, 2010; Suárez, Bozhkov, 2008; Lau et al., 2012; Johnson, 2017; Shamrov, 1997a, 2022b, c).

Оригинальная классификация способов развития зародыша. Ранее при анализе эндоспермогенеза и эмбриогенеза было показано, что принципы классификаций типов развития зародыша и эндосперма сходны (Shamrov, 2022b, c). В обеих системах деления первичной клетки эндосперма и зиготы происходят, как правило, поперечно. Следует подчеркнуть, что в анализ нами включены не только типы классификации Johansen (1950), но и некоторые особые типы, о которых выше шла речь. Таким образом, в результате первого поперечного деления у многих покрытосеменных растений возникают две клетки (микропилярная и халазальная применительно к эндосперму и апикальная и базальная применительно к зародышу). Типы эмбриогенеза, как и типы эндоспермогенеза, еще не определяются. Способы развития зародыша образуют группы, которые различаются комплексом признаков. В Onagrad- и Asterad-типах в результате деления апикальной (продольно) и базальной (поперечно) клеток формируется Т-образная тетрада клеток. В Solanad-, Chenopodiad- и Caryophyllad-типах четыре клетки, возникающие в ходе второй генерации, располагаются линейно. При анализе вклада производных апикальной и базальной клеток в построение органов зрелого зародыша состав групп меняется. При Onagrad- и Solanad-типах основная часть зародыша образуется из дериватов апикальной клетки, тогда как из производных базальной клетки возникают гипофизис и подвесок; при Asterad- и Chenopodiad-типах обе клетки принимают более или менее равное участие в организации зародыша, при этом из апикальной клетки возникают семядоли и апекс побега, а из базальной — гипокотиль, зародышевый корень и подвесок; при Caryophyllad-типе основные структуры зародыша формируются на базе апикальной клетки, а базальная клетка дает лишь часть подвеска. Следовательно, типы эмбриогенеза начинают проявляться только после третьего деления, при этом одни типы образуются на базе Т-образной (Onagrad- и Asterad-типы), а другие — линейной (Solanad-, Chenopodiad- и Caryophyllad-типы) тетрады. В обеих группах типы различаются участием производных апикальной и базальной клеток в построении зародыша. Несмотря на это, мы считаем целесообразным сохранить традиционные названия типов эмбриогенеза (их характеристика дается в первоначальной версии), которые были предложены почти 100 лет назад.

Однако между системами типов эмбриогенеза и эндоспермогенеза существуют значительные различия. При развитии эндосперма процесс диверсификации начинается уже после второго деления — целлюлярный и гелобиальный (в последний включается нуклеарный эндосперм) типы. При этом по степени участия микропилярной и халазальной клеток в построении эндосперма типы подразделяются на ряд подтипов: в целлюлярном типе — микропилярный с халазальным гаусторием, микропилярный с терминальными гаусториями, микропилярно-халазальный без гаусториев, микропилярно-халазальный с терминальными гаусториями, халазальный с микропилярным гаусторием, халазальный без гаусториев подтип (вариации не выделяются); в гелобиальном типе — микропилярный с халазальным гаусторием (собственно гелобиальный эндосперм), микропилярный без гаусториев (собственно нуклеарный эндосперм). Дальнейшая дифференциация способов сопровождается формированием четко отграниченных вариаций (по положению перегородок во время второго деления в эндосперме и форме образования тетрад в целлюлярном эндосперме: Nymphaea-вариация — в микропилярной клетке деления в различных направлениях; Prunella-вариация — продольное деление происходит только в микропилярной клетке, Т-образная триада клеток; Callitriche-вариация — поперечное деление в микропилярной клетке, линейная триада клеток; Annona-вариация — деления в обеих клетках поперечные, линейная тетрада клеток; Phyteuma-вариация — микропилярная клетка делится продольно, а халазальная — поперечно, обратно Т-образная тетрада клеток; Scutellaria-вариация — деления в обеих клетках продольные с образованием изобилатеральной тетрады клеток; Pedicularis-вариация — делится поперечно только халазальная клетка, линейная триада клеток; Pentaphragma-вариация — продольное деление в халазальной клетке, триада клеток является обратно Т-образной; по числу ядер в халазальной клетке двуклеточного эндосперма: Limnocharis-вариация — одно ядро в халазальной клетке; Dianella-вариация — несколько ядер в халазальной клетке).

Таким образом, типам развития зародыша (вклад производных апикальной и базальной клеток в построение зародыша; характер делений этих клеток и форма тетрады) соответствуют не “типы” эндоспермогенеза, а лишь вариации, выделенные на основе следующих признаков: степени участия микропилярной и халазальной клеток первичной клетки эндосперма в построении эндосперма, положении перегородок во время второго деления при образовании тетрады или триады клеток эндосперма. Вторая особенность развития зародыша характеризуется иным онтогенетическим временем выделения типов эмбриогенеза, которые начинают обособляться только после третьего деления, тогда как при образовании эндосперма – после второго деления. Можно предположить, что более раннее обособление типов эндоспермогенеза обусловлено особенностями специализации эндосперма, в результате которых создается сигнальная система для формирующегося зародыша. Эндосперм цветковых растений, имея половую природу, позволяет выполнять не только трофическую функцию для развития зародыша, как часто сообщают в литературе. Он принимает участие в создании сигналов, которые регулируют дифференциацию и органогенез зародыша (Chen et al., 2014; об этом также шла речь при обсуждении развития зародыша орхидных). Действие сигналов происходит во время критических стадий развития зародыша, одной из первых и важных является глобулярная стадия (Meinke, 1991b).

В своей классификации мы вводим понятие “мегатипы эмбриогенеза”, которое объединяет все типы эмбриогенеза и позволяет ранжировать все известные способы развития зародыша. Следует отметить, что статус мегатипа ранее предлагали для анализа особенностей формирования эндосперма (Di Fulvio, 1983, 1985; Di Fulvio, Cocucci, 1986). В классификации используется понятие “мегатипы эмбриогенеза”, анализируются существующие способы и системы типов развития зародыша. В нее также включены некоторые особые типы, проведена ревизия данных по Piperad-типу, предложен для орхидных специфический Orchidad-тип.

Мы уже отмечали, что у большинства цветковых растений деление зиготы является поперечным. В литературе есть данные, свидетельствующие о том, что первое деление может быть продольным или наклонным (Souèges, 1937; Johansen, 1950; Veyret, 1965, 1974; Batygina, 1974), или даже не сопровождаться образованием перегородки (Yakovlev, 1958). Стадия двуклеточного зародыша является одной из критических стадий в развитии. Размеры клеток и положение перегородки в 2-клеточном зародыше детерминированы. Так, gnom мутация у Arabidopsis thaliana связана с изменением асимметричного деления зиготы на равное (Mayer et al., 1991, 1993). Подобное нередко наблюдается при развитии соматических зародышей Triticum aestivum в культуре in vitro (Batygina et al., 1993). На основании гистохимических исследований структур развивающегося семени такая критическая стадия была выявлена у Gymnadenia conopsea (Orchidaceae) и Luzula pedemontana (Juncaceae) (Shamrov, 2008).

Таким образом, после деления зиготы намечаются паттерны кластеров будущих типов эмбриогенеза: поперечный, наклонный, иррегулярный (особенности заложения первой и последующих перегородок при образовании раннего зародыша), ценоцитный (нуклеарная стадия в развитии раннего зародыша) (рис. 6). Основным кластером является поперечный, который присущ большинству цветковых растений. Он сопровождается образованием апикальной и базальной клеток, дальнейшие деления которых приводят к формированию двух линий развития на основе Т-образной или линейной тетрады клеток. В каждой линии участие производных апикальной и базальной клеток оказывается разным, что приводит к обособлению автономных типов эмбриогенеза — Onagrad-тип (зародыш образуется преимущественно из дериватов апикальной клетки), Asterad-тип (обе клетки принимают почти равное участие в построении зародыша) на базе Т-образной тетрады и Solanad-тип (зародыш образуется преимущественно из дериватов апикальной клетки), Chenopodiad-тип (обе клетки принимают почти равное участие в построении зародыша), Caryophyllad-тип (зародыш образуется преимущественно из дериватов апикальной клетки, базальная не делится и входит в состав подвеска) на основании линейной тетрады.

 

Рис. 6. Система возможных способов развития зародыша у покрытосеменных растений:

1 — мегатипы эмбриогенеза: 2 — поперечный, 3 — наклонный, 4 — иррегулярный, 5 — ценоцитный, 6 — типы эмбрионеза, 7 — Т-образная тетрада клеток, 8 — линейная тетрада клеток, 9, 10 — вклад клеток ca и сb в построении зародыша, 11, 12 — преимущественно клетка ca — Onagrad-тип (11), Solanad-тип (12), 13, 14 — обе клетки — Asterad-тип (13), Chenopodiad-тип (14), 15 — клетка сb не делится, Caryophyllad-тип, 16 — преимущественно наклонные деления клеток — Poad-тип, 17, 18 — иррегулярный тип: сочетание продольных, наклонных и поперечных перегородок (Piperad-тип — 17), разнообразие форм тетрад клеток проэмбрио и отсутствие регулярности в делении и судьбе производных базальной клетки (Orchidad-тип — 18), 19 — нуклеарные деления в проэмбрио — Paeoniad-тип. са — апикальная клетка, сb — базальная клетка.

Fig. 6. Possible modes of embryo development in angiosperms:

1 — embryogenesis megatypes: 2 — transverse, 3 — oblique, 4 — irregular, 5 — coenocytic, 6 — embryogenesis types, 7 —T-shaped cell tetrad, 8 — linear cell tetrad, 9, 10 — contribution of ca and cb cells in the construction of the embryo, 11, 12 — predominantly ca cell — Onagrad-type (11), Solanad-type (12), 13, 14 — both cells — Asterad-type (13), Chenopodiadtype (14), 15 — cb cell does not divide, Caryophyllad-type, 16 — predominantly oblique cell divisions — Poad-type, 17, 18 —irregular type: combination of longitudinal, oblique and transverse divisions (Piperad-type — 17), variety of tetrad forms of proembryo cells and lack of regularity in the division and fate of basal cell derivatives (Orchidad-type — 18), 19 — nuclear divisions in proembryo — Paeoniad-type. са — apical cell, сb — basal cell.

 

Все остальные кластеры содержат особые типы эмбриогенеза. Наклонный кластер мегатипов отличается преимущественно наклонными перегородками при образовании проэмбрио. В этот мегатип пока может быть помещен только Poad-тип эмбриогенеза. Иррегулярный мегатип включает два типа эмбриогенеза с меняющимся способом заложения перегородок при делении зиготы или образовании тетрады клеток, а также с нестабильным участием базальной клетки в построении тела зародыша. Первый тип (Piperad-тип эмбриогенеза) характеризуется сочетанием продольных, наклонных и даже поперечных перегородок во время деления зиготы и образования тетрад клеток, отсутствием деления базальной клетки. Во втором новом типе (Orchidad-типе эмбриогенеза), предложенном нами, при поперечном делении зиготы обнаружены разные формы тетрад и триад клеток проэмбрио, иррегулярность в делении и судьбе производных базальной клетки. Исходя из этого, к списку вариаций в типах эмбриогенеза (список приводился выше) можно добавить несколько вариаций в Orchidad-типе: Orchideae-вариация (зародыши с многоклеточным длинным подвеском, Clements,1999; например, Gymnadenia conopsea — Shamrov, Nikiticheva, 1992; рис. 4, 1–11), Coelogyne-вариация (зародыш с нитевидным подвеском, характеризующимся специфическими клетками-крючками, Kоval, 2023), Listera-вариация (зародыш без подвеска у Listera ovata, Shamrov, 2001; рис. 5, 1–5). Следует отметить, что на наличие иррегулярных типов (отсутствие четких закономерностей заложения перегородок при формировании раннего проэмбрио) было указано во многих системах типов эмбриогенеза (Schnarf, 1929, 1931, Souèges, 1939; Johansen, 1950; Veyret, 1965, 1974; Yamazaki, 1982). Ценоцитный кластер представлен одним Paeonad-типом эмбриогенеза (см. рис. 6). Первые стадии развития зародыша характеризуются только митотическими делениями и отсутствием цитокинеза, как при нуклеарном эндосперме. Стадия свободноядерных делений в раннем развитии зародыша присуща также голосеменным (Sigh, 1978; Trenin, 1988).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Современные исследователи в области эмбриологии растений почти не предлагают новые типы эмбриогенеза. Из имеющихся систем способов развития зародыша востребована до сих пор классификация типов эмбриогенеза, предложенная Johansen (1950). Необходимость использования базисных данных по строению зародыша при анализе разных аспектов его развития (молекулярно-генетических, гистохимических, функциональных) сохранила актуальность до сих пор. В подобных работах, выполненных на высоком уровне, морфологическая и структурная характеристика зародыша часто оказывается неполной. Именно поэтому нами был проведен анализ сведений по строению и развитию зародыша. Для более корректной оценки было осуществлено сравнительное исследование по развитию и строению эндосперма и зародыша как половых продуктов, возникающих одновременно во время двойного оплодотворения у цветковых растений. Это исследование показало, что типы эндоспермогенеза и эмбриогенеза начинают выделяться на разных этапах развития: типы эндоспермогенеза после второго деления первичной клетки эндосперма, а типы эмбриогенеза — после третьего деления при образовании проэмбрио. Типы эмбриогенеза можно сравнить с вариациями эндосперма, тогда как выделенные вариации типов эмбриогенеза не являются универсальными и характеризуются разными особенностями развития зародыша. Несмотря на это, мы считаем целесообразным сохранить первоначальные названия типов эмбриогенеза. Введено понятие “мегатипы эмбриогенеза”, что позволяет дополнить классификацию новыми типами, уже исходя из особенностей деления зиготы, когда намечается диверсификация и выявляются кластеры типов эмбриогенеза (поперечный, наклонный, иррегулярный, ценоцитный).

БЛАГОДАРНОСТИ

Работа выполнена в рамках государственного задания Ботанического института им. В. Л. Комарова РАН по темам № 1021071912890-3-1.6.11 “Структурно-функциональные и молекулярно-генетические основы развития и адаптации высших растений”, № 1021071912896-7-1.6.11. “Поливариантность морфогенетических программ развития репродуктивных структур растений, регуляция морфопроцессов in vivo и in vitro”, 2024–2028 гг. (сбор, обработка материала и обсуждение результатов) и “Адаптивные реакции биологических систем на специфические и неспецифические воздействия факторов внешней среды” (РГПУ им. А. И. Герцена — описание результатов исследования).

About the authors

I. I. Shamrov

Herzen State Pedagogical University of Russia; Komarov Botanical Institute of Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: shamrov52@mail.ru
Russian Federation, St. Petersburg; St. Petersburg

G. M. Anisimova

Komarov Botanical Institute of Russian Academy of Sciences

Email: galina0353@mail.ru
Russian Federation, St. Petersburg

References

Supplementary files