Restoration and Interaction of Cytochrome c with Short-Term UV-Irradiated Preparations of Manganese-Stabilizing Protein PsbO and PS II Membranes

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The interaction of cytochrome c with UV-irradiated manganese-stabilizing protein PsbO and PS II membranes has been studied. It has been established that UV-irradiated PsbO protein is capable of restoring cytochrome c, and this process is inhibited by superoxide dismutase and stimulated by catalase, which indicates the involvement of reactive oxygen species. A similar reduction of cytochrome c was observed upon the addition of UV-irradiated tyrosine or cystine solutions, which confirms the role of amino acid radicals in this process. It has been demonstrated that UV irradiation causes the dimerization of the PsbO protein. After incubation with cytochrome c for 24 hours, the dimer level decreases, restoring the concentration of monomers. UV-irradiated PS II membranes also restore cytochrome c, and the reduction activity depends on the presence of PsbO in PS II. Oxidized cytochrome c binds more strongly to the PsbO protein and photosystem II than restored cytochrome c. These data suggest that UV irradiation generates reactive groups in the PsbO protein, both in isolated form and as part of photosystem II, that restore cytochrome c. Additionally, irradiation of PsbO protein in solution leads to the formation of intermediate products involving reactive oxygen species, which oxidize restored cytochrome c.

About the authors

M. S Khristin

Institute of Basic Biological Problems, Russian Academy of Sciences

Pushchino, Russia

T. N Smolova

Institute of Basic Biological Problems, Russian Academy of Sciences

Pushchino, Russia

A. A Khorobrykh

Institute of Basic Biological Problems, Russian Academy of Sciences

Email: andrewkhor@rambler.ru
Pushchino, Russia

References

  1. Kok B., Rurainski H. J., and Harmon E. A. Photooxidation of cytochromes c, f, and plastocyanin by detergent treated chloroplasts. Plant Physiol., 39 (4), 513–520 (1964). doi: 10.1104/pp.39.4.513
  2. Красновский А. А. и Михайлова Е. С. Фотосенсибилизация хлорофиллом превращений цитохрома с: Активирующее действие хинонов. ДАН СССР, 215 (3), 727–730 (1973).
  3. Эйнор Л. О. Реконструкция энергетических механизмов фотосинтеза (Наукова думка, Киев, 1973), cc. 100–122.
  4. Buscemi G., Trotta M., Vona D., Farinola G. M., Milano F., and Ragni R. Supramolecular biohybrid construct for photoconversion based on a bacterial reaction center covalently bound to cytochrome c by an organic light harvesting bridge. Bioconjug. Chem., 34 (4), 629–637 (2023). doi: 10.1021/acs.bioconjchem.2c00527
  5. Greenberg B. M., Gaba V., Canaani O., Malkin S., Mattoo A. K., and Edelman M. Separate photosensitizers mediate degradation of the 32-kDa photosystem II reaction center protein in the visible and UV spectral regions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 86 (17), 6617–6620 (1989). doi: 10.1073/pnas.86.17.6617
  6. Melis A., Nemson J. A., and Harrison M. Damage to functional components and partial degradation of photosystem II reaction center proteins upon chloroplast exposure to ultraviolet-B radiation. Biochim. Biophys. Acta, 1100, 312–320 (1992).
  7. Strid Å., Chow W. S., and Anderson J. M. UV-B damage and protection at the molecular level in plants. Photosynth. Res., 39 (3), 475–489 (1994). doi: 10.1007/BF00014600
  8. Vass I., Kirilovsky D., and Etienne A.-L. UV-B radiation-induced donor- and acceptor-side modifications of photosystem II in the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803. Biochemistry, 38 (39), 12786–12794 (1999). doi: 10.1021/bj991094w
  9. Kosobryukhov A., Khudyakova V., and Kreslavski V. Impact of UV radiation on photosynthetic apparatus: Adaptive and damaging mechanisms. In: Plant Ecophysiology and Adaptation under Climate Change: Mechanisms and Perspectives, Ed. by M. I. Hasanuzzaman (Springer Nature Pte Ltd, Singapore, 2020), pp. 555–576. doi: 10.1007/978-981-15-2156-0_1
  10. Hideg É., Jansen M. A., and Strid Å. UV-B exposure, ROS, and stress: inseparable companions or loosely linked associates? Trends Plant Sci., 18 (2), 107–115 (2013). doi: 10.1016/j.tplants.2012.09.003
  11. Müller-Xing R., Xing Q., and Goodrich J. Footprints of the sun: memory of UV and light stress in plants. Front. Plant Sci., 5, 474 (2014). doi: 10.3389/fpls.2014.00474
  12. Jenkins G. I. The UV-B photoreceptor UVRS: from structure to physiology. Plant Cell, 26 (1), 21–37 (2014). doi: 10.1105/tpc.113.119446
  13. Nilsson A. K., Pencik A., Johansson O. N., Bänkestad D., Fristedt R., Suorsa M., Trotta A., Novák O., Mamedov F., Aro E.-M., and Burmeister B. L. PSB33 protein sustains photosystem II in plant chloroplasts under UV-A light. J. Exp. Bot., 71 (22), 7210–7223 (2020). doi: 10.1093/jxb/eraa472
  14. Никитишена О. В., Христин М. С., Смолова Т. Н. и Климов В. В. Структурные изменения комплекса реакционного центра D1/D2/цитохром b559 фотосистемы II при облучении коротким ультрафиолетом. Биохимия, 62 (10), 1280–1287 (1997).
  15. Христин М. С., Смолова Т. Н. и Хоробрых А. А. Димеризация свободного и ассоциированного с мембранами фотосистемы II белка PsbO при облучении УФ-светом. Биофизика, 67 (6), 1122–1130 (2022).
  16. Dadák V., Vanderkooi J. M. and Wright W. W. Electron transfer from excited tryptophan to cytochrome c: mechanism of phosphorescence quenching? Biochim. Biophys. Acta, 1100 (1), 33–39 (1992). doi: 10.1016/0005-2728(92)90123-J
  17. Ford R. C. and Evans M. C. W. Isolation of a photosystem 2 preparation from higher plants with highly enriched oxygen evolution activity. FEBS Lett., 160 (1–2), 159–164 (1983). doi: 10.1016/0014-5793(83)80957-0
  18. Христин М. С. и Смолова Т. Н. Взаимодействие растворимого и иммобилизованного марганец-стабилизирующего белка PsbO с ионами Mn и изолированным комплексом D1-D2-cyt b559 реакционного центра ФС II. Физиология растений, 70 (1), 27–37 (2023).
  19. Peter G. F. and Thornber J. P. Biochemical composition and organization of higher plant photosystem II light-harvesting pigment-proteins. J. Biol. Chem., 266 (25), 16745–16754 (1991).
  20. Khorobrykh A. Hydrogen Peroxide and Superoxide Anion Radical Photoproduction in PSII Preparations at Various Modifications of the Water-Oxidizing Complex. Plants, 8 (9), 329 (2019). doi: 10.3390/plants8090329
  21. Vandewalle P. L. and Petersen N. O. Oxidation of reduced cytochrome c by hydrogen peroxide. Implications for superoxide assays. FEBS Lett., 210 (2), 195–198 (1987). doi: 10.1016/0014-5793(87)81336-4
  22. Du J., Wang C., Zhao Z., Cui F., Ou Q., and Liu J. Role of oxygen and superoxide radicals in promoting H2O2 production during VUV/UV radiation of water. Chem. Eng. Sci., 241, 116683 (2021). doi: 10.1016/j.ces.2021.116683
  23. Permyakov E. A., Permyakov S. E., Deikus G. Y., Morozova-Roche L. A., Grishchenko V. M., Kalinichenko L. P., and Uversky V. N. Ultraviolet illumination-induced reduction of alpha-lactalbumin disulfide bridges. Proteins, 51 (4), 498–503 (2003). doi: 10.1002/prot.10371
  24. Radomska K. and Wolszczak M. Spontaneous and Ionizing Radiation-Induced Aggregation of Human Serum Albumin: Divyrosine as a Fluorescent Probe. Int. J. Mol. Sci., 23 (15), 8090 (2022). doi: 10.3390/ijms23158090
  25. Barber J. Photosystem two. Biochim. Biophys. Acta, 1365 (1–2), 269–277 (1998). doi: 10.1016/S0005-2728(98)00079-6
  26. Bishop N. I., Nakamura H., Blatt J., and Vennesland B. Kinetics and properties of cytochrome c photooxidase of spinach. Plant Physiol., 34 (5), 551–557 (1959). doi: 10.1104/pp.34.5.551
  27. Nieman R. H. and Vennesland B. Photoreduction and photooxidation of cytochrome c by spinach chloroplast preparations. Plant Physiol., 34 (3), 255–262 (1959). doi: 10.1104/pp.34.3.255
  28. Ananyev G., Renger G., Wacker U., and Klimov V. The photoproduction of superoxide radicals and the superoxide dismutase activity of Photosystem II. The possible involvement of cytochrome b559. Photosynth. Res., 41 (2), 327–338 (1994). doi: 10.1007/BF00019410
  29. Khorobrykh A. A., Yanykin D. V., and Klimov V. V. Photooxidation and photoreduction of exogenous cytochrome c by photosystem II preparations after various modifications of the water-oxidizing complex. Photosynthetica, 56 (1), 244–253 (2018). doi: 10.1007/s11099-017-0762-8
  30. Христин М. С., Акулова Е. А. и Суровцев В. И. Иммобилизованный на сефарозе 4В цитохром с и его участие в фотохимических реакциях хлоропластов. Биохимия, 42 (1), 124–130 (1977).
  31. Красновский А. А. и Михайлов Е. С. Восстановление цитохрома с в присутствии хинонов: действие света. ДАН СССР, 212 (1), 737–740 (1973).
  32. Bent D. V. and Hayon E. Excited state chemistry of aromatic amino acids and related peptides. III. Tryptophan. J. Am. Chem. Soc., 97 (10), 2612–2619 (1975). doi: 10.1021/ja00843a004
  33. Mezyk S. P. and Armstrong D. A. Disulfide anion radical equilibria: effects of –NH3
  34. +, –CO2
  35. -, –NHCO- and –CH3 groups. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 (7), 1411–1419 (1999). doi: 10.1039/A901155B
  36. Schönreich C. Thiyl radical reactions in the chemical degradation of pharmaceutical proteins. Molecules, 24 (23), 4357 (2019). doi: 10.3390/molecules24234357
  37. Scherer S. Do photosynthetic and respiratory electron transport chains share redox proteins? Trends Biochem. Sci., 15 (12), 458–462 (1990). doi: 10.1016/0968-0004(90)90296-N
  38. Yang P. and Xiong Z. H. Molecular modeling of the interaction between Δ-[Co(phen)3]3+ and B-DNA. Acta Chim. Sinica, 59 (7), 1038–1044 (2001).
  39. Mullineaux C. W. Co-existence of photosynthetic and respiratory activities in cyanobacterial thylakoid membranes. Biochim. Biophys. Acta, 1837 (4), 503–511 (2014). doi: 10.1016/j.bbabio.2013.11.017
  40. Tang Y., Wen X., Lu Q., Yang Z., Cheng Z., and Lu C. Heat stress induces an aggregation of the light-harvesting complex of photosystem II in spinach plants. Plant Physiol., 143 (2), 629–638 (2007). doi: 10.1104/pp.106.090712
  41. Пакшина Е. В., Христин М. С., Никитишена О. В., Климов В. В. и Красновский А. А. Минорные фракции хлорофилла и феофитина в фотоинактивированных реакционных центрах ФС 2 из листьев гороха. Физиология растений, 39 (1), 78–85 (1992).
  42. Витухновская Л. А., Симонян Р. А., Семенов А. Ю. и Мамедов М. Д. Генерация фотоэлектрических ответов ядерными комплексами фотосистемы 2 в присутствии экзогенного цитохрома с. Биохимия, 86 (11), 1611–1621 (2021).
  43. Mamedov F., Gadjieva R., and Styring S. Oxygen-induced changes in the redox state of the cytochrome b559 in photosystem II depend on the integrity of the Mn cluster. Physiol. Plant., 131 (1), 41–49 (2007). doi: 10.1111/j.1399-3054.2007.00938.x
  44. Pospíšil P., Šnyrychová I., and Nauš J. Dark production of reactive oxygen species in photosystem II membrane particles at elevated temperature: EPR spin-trapping study. Biochim. Biophys. Acta, 1767 (6), 854–859 (2007). doi: 10.1016/j.bbabio.2007.02.011
  45. Korshunov S. S., Krasnikov B. F., Pereverzev M. O., and Skulachev V. P. The antioxidant functions of cytochrome c. FEBS Lett., 462 (1–2), 192–198 (1999). doi: 10.1016/S0014-5793(99)01525-2
  46. Davison A. J. and Gee P. Redox state of cytochrome c in the presence of the 6-hydroxydopamine/oxygen couple: oscillations dependent on the presence of hydrogen peroxide or superoxide. Arch. Biochem. Biophys., 233 (2), 761–771 (1984). doi: 10.1016/0003-9861(84)90504-6
  47. Thorpe G. W., Reodica M., Davies M. J., Heeren G., Jarolim S., Pillay B., Breitenbach M., Higgins V. J., and Dawes I. W. Superoxide radicals have a protective role during H2O2 stress. Mol. Biol. Cell, 24 (18), 2876–2884 (2013). doi: 10.1091/mbc.E13-01-0052
  48. Kato M., Iwashita T., Takeda K., Akhand A. A., Liu W., Yoshihara M., Asai N., Suzuki H., Takahashi M., and Nakashima I. Ultraviolet light induces redox reaction-mediated dimerization and superactivation of oncogenic Ret tyrosine kinases. Mol. Biol. Cell, 11 (1), 93–101 (2000). doi: 10.1091/mbc.11.1.93
  49. Hill J. A., Nyathi Y., Horrell S., von Stetten D., Axford D., Owen R. L., Beddard G. S., Pearson A. R., Ginn H. M., and Yorke B. A. An ultraviolet-driven rescue pathway for oxidative stress to eye lens protein human gamma-D crystallin. Commun. Chem., 7, 81 (2024). doi: 10.1038/s42004-024-01163-w

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».