Essential Role of Disproportionation Reaction of Nitric Oxide Molecules in Their Functioning Mechanism in Living Organisms

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The article considers the question of why nitrosyl ligands in dinitrosyl iron complexes with thiol-containing ligands which are proposed as a “working form” of endogenous nitric oxide (NO) in living organisms are presented equally in dinitrosyl iron complexes as NO molecules and nitrosonium (NO+) cations? It has been shown that such type of presentation is determined by the mechanism of dinitrosyl iron complexes formation from NO molecules, loosely bound bivalent iron and thiol-containing compounds in living organisms. The disproprtionation reaction between NO molecules bound in pairs with Fe2+ ion plays the main role in this process. Regarding thiol-containing ligands they ensure the stabilization of nitrosonium cations arising in NO disproprtionation reaction.

About the authors

A. F Vanin

Semenov Federal Research Center of Chemical Physics, Russian Academy of Sciences

Email: vanin.dnic@gmail.com
Moscow, Russia

References

  1. Ignarro L. Nitric Oxide Biology and Pharmacology (Academ. Press, Zurich, 2000).
  2. Domingos P., Prado A. M., Wong A., Gehring C., and Feijo J. A. Nitric oxide: a multitasking signaling gas in plants. Mol. Plant., 8 (4), 506–520 (2015). doi: 10.1016/j.molp.2014.12.010
  3. Stern A. and Zhu J. An introduction to nitric oxide sensing and response in bacteria. Adv. Appl. Microbiol., 87, 187–220 (2014). doi: 10.1016/B978-0-12-800261-2.00005-0
  4. Ascenzi P., di Masi A., Sciorati C., and Clementi E. Peroxynitrite – an ugly biofactor? Biofactors, 36, 264–273 (2010). doi: 10.1002/biof.103
  5. Radi R. Oxygen radicals, nitric oxide, and peroxynitrite: redox pathway in molecular medicine. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 115 (23), 5839–5848 (2018). doi: 10.1073/pnas.1804932115
  6. Buchachenko A. L. and Berdinsky V. L. Spin catalysis of chemical reactions. J. Phys. Chem., 100, 18292–18303 (1996).
  7. Agnew S. F., Spansou B. I., and Jones L. H. Disproportionation of nitric oxide at high pressure. J. Phys. Chem., 89, 1678–1682 (1985).
  8. Vanin A. F. Nitosonium ions as a constituents of dinitrosyl iron complexes with glutathione responsible for their S-nitrosating activity. Austin J. Anal. Pharm. Chem., 5, 1109–1119 (2018). doi: 10.26420/austinjanalpharmchem.2018.1109
  9. Vanin A. F. What is the mechanism of nitric oxide conversion into nitrosonium ions ensuring S-nitrosating processes in living organisms. Cell Biochem. Biophys., 77, 279–292 (2019). doi: 10.1007/s12013-019-00886-1
  10. Melia T. P. Decomposition of nitric oxide at elevated pressure. J. Inorg. Nucl. Chem., 27, 95–98 (1965).
  11. Liu Q., Yu K., and Yi P. Affinity of Fe2+ to nitric oxide in aqueous solutions. Enviroment. Sci. Pollution Res., 28, 19540–19550 (2019).
  12. Vanin A. F. How is nitric oxide (NO) сonverted into nitrosonium cation (NO+) in living organisms? (Based on the results of optical and EPR analysis of dinitrosyl iron complexes with thiol-containing ligands). Appl. Magn. Res., 51, 851–876 (2020). doi: 10.1007/s00723-020-01270-6
  13. Vanin A.F. Physico-chemistry of dinitrosyl iron complexes as a determinant of their biological activity. Int. J. Mol. Sci., 22, 10536 (2021). DOI: 10/3390/ijms22191035610.1007/s00723-020-01270-6
  14. Vanin A. F. and Burbaev D. Sh. Electronic and spatial structures of water-soluble dinitrosyl iron complexes with thiol-containing ligands underlying their activity to act as nitric oxide and nitrosonium ion donors. Biophys. J., 14, 878236 (2011). doi: 10.1155/2011/878236
  15. Налбандян Р. М., Ванин А. Ф. и Блюменфельд Л. А. В сб. Тезисы Всесоюз. конф. «Свободнорадикальные процессы в биологических системах» (Москва, 1964), с. 18.
  16. Ванин А. Ф. и Налбандян Р. М. Свободные радикалы нового типа в дрожжевых клетках. Биофизика, 10, 167–168 (1965).
  17. Ванин А. Ф., Блюменфельд Л. А. и Четвериков А. Г. Исследование комплексов негемового железа в клетках и тканях методом ЭПР. Биофизика, 12, 829–841 (1967).
  18. Mikoyan V. D., Burgova E. N., Borodulin R. R., and Vanin A. F. The binuclear form of dinitrosyl iron complexes with thiol-containing ligands in animal tissues. Nitric Oxide, 62, 1–10 (2017). doi: 10.1016/j.niox.2016.10.007
  19. Ванин А. Ф. Динитрозильные комплексы железа с тиолсодержащими лигандами как функционально активная, «рабочая» форма системы оксида азота в живых организмах (обзор). Молекуляр. биология, 57 (6), 925–937 (2023). doi: 10.31857/S0026898423060204, EDN: QLHGFC
  20. Stojanović S., Stanić D., Nikolić M., Spasić M., and Niketić V. Iron catalyzed conversion of NO into nitrosonium (NO+) and nitroxyl (HNO/NO-) species. Nitric Oxide, 11 (3), 256–262 (2004). doi: 10.1016/j.niox.2004.09.007
  21. Niketíc V., Stojanović S., Nikolić A., Spasić M., and Michelson A. M. Exposure of Mn and FeSODs, but not Cu/ZnSOD, to NO leads to nitrosonium and nitroxyl ions generation which cause enzyme modification and inactivation: an in vitro study. Free Radic. Biol. Med., 27 (9–10), 992–996 (1999). doi: 10.1016/s0891-5849(98)00256-1
  22. Bonner E. T. and Stedman G. The chemistry of nitric oxide and redox-related spesies. In: Methods of Nitric Oxide Research, Ed. by M. Feelish and J. S. Stamler (John Willey and Sons, N-Y., 1996), pp. 3–18.
  23. D’Autréaux B., Horner O., Oddou J. L., Jeandey C., Gambarelli S., Berthomieu C., Latour J. M., and Michaud-Soret I. Spectroscopic description of the two nitrosyl-iron complexes responsible for fur inhibition by nitric oxide. J. Am. Chem. Soc., 126 (19), 6005–6016 (2004). doi: 10.1021/ja031671a
  24. Ванин А. Ф. и Ткачев Н. А. Динитрозильные комплексы железа с тиол-содержащими лигандами как источник универсальных цитотоксинов – катионов нитрозония. Биофизика, 68, 421–434 (2023). doi: 10.31857/S0006302923030018
  25. Bosworth C. A., Toledo J. C. Jr., Zmijewski J. W., Li Q., and Lancaster J. R. Jr. Dinitrosyliron complexes and the mechanism(s) of cellular protein nitrosothiol formation from nitric oxide. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 106 (12), 4671–4676 (2009). doi: 10.1073/pnas.0710416106
  26. Chen Y. J., Ku W. C., Feng L. T., Tsai M. L., Hsieh C. H., Hsu W. H., Liaw W. F., Hung C. H., and Chen Y. J. Nitric oxide physiological responses and delivery mechanisms probed by water-soluble Roussin's red ester and {Fe(NO)2}10 DNIC. J. Am. Chem. Soc., 130 (33), 10929–10938 (2008). doi: 10.1021/ja711494m
  27. Vanin A. F., Tronov V. A., and Borodulin R. R. Nitrosonium cation as a cytrotoxic component of dinitrosyl iron complexes with thiol-containing ligands (based on the experimental work on MCF-7 hyman breast cancer cell culture) Cell Biochem. Biophys., 79, 93–102 (2021). doi: 10.1007/s12013-020-00962-x
  28. Kleschyov A. L., Strand S., Schmitt S., Gottfried D., Skatchkov M., Daiber A., Umansky V., and Munzel T. Dinitrosyl-iron triggers apoptosis in Jurkat cells despite overexpression of Bcl-2. Free Rad. Biol. Med., 40, 1340–1348 (2006). doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2004.12.001
  29. Ванин А. Ф., Телегина Д. И., Микоян В. Д., Ткачев Н. А. и Васильева С. В. Цитостатическое действие динитрозильных комплексов железа с глутатионом на клетки Escherichia coli определяется катионами нитрозония, высвобождающимися из этих комплексов. Биофизика, 67, 938–946 (2022). doi: 10.1134/S0006350922050207
  30. Шиповалов А. В., Ванин А. Ф., Пьянков О. В., Багрянская Е. Г., Микоян В. Д. и Попкова В. Я. Противовирусная активность катионов нитрозония в отношении SARS-CoV-2 на модели сирийского хомячка. Биофизика, 67 (5), 969–981 (2022). doi: 10.31857/S0006302922050167
  31. Шиповалов А. В., Ванин А. Ф., Ткачев Н. А. и др. Противовирусное действие в отношении SARS-CoV-2 растворов динитрозильных комплексов железа при их ингаляции сирийским хомячкам в «nose-only» камере. Биофизика, 68 (6), 318–1328 (2024). doi: 10.31857/S0006302924060176, EDN: NKJCHT
  32. Fratacci M. D., Frostell C. G., Chen T. Y., Wain J. C. Jr, Robinson D. R., and Zapol W. M. Inhaled nitric oxide. A selective pulmonary vasodilator of heparin-protamine vasoconstriction in sheep. Anesthesiology, 75 (6), 990–999 (1991). doi: 10.1097/00000542-199112000-00011
  33. Semigran M. J., Cockrill B. A., Kacmarek R., Thompson B. T., Zapol W. M., Dec G. W., and Fifer M. A. Hemodynamic effects of inhaled nitric oxide in heart failure. J. Am. Coll. Cardiol., 24 (4), 982–988 (1994). doi: 10.1016/0735-1097(94)90859-1
  34. Ванин А. Ф., Пекшев А. В., Вагапов А. Б., Шарапов Н. А., Лакомкин В. Л., Абрамов А. А., Тимошин А. А. и Капелько В. И. Газообразный оксид азота и динитрозильные комплексы железа с тиолсодержащими лигандами как предполагаемыелекарственные средства, способные купировать COVID-19. Биофизика, 66 (1), 183–194 (2021). doi: 10.31857/S0006302921010208
  35. Ванин А. Ф., Абрамов А. А., Вагапов А. Б., Тимошин А. А. Пекшев А. В., Лакомкин В. Л. и Рууге Э. К. Почему вдыхание газообразного оксида азота не влияет на системное артериальное давление у человека и животных? Биофизика, 68, 1259–1264 (2023). doi: 10.31857/S0006302923060170
  36. Vedernikov Y. P., Mordvintcev P. I., Malenkova I. V., and Vanin A. F. Similarity between the vasorelaxing activity of dinitrosyl iron cysteine complexes and endothelium-derived relaxing factor. Eur. J. Pharmacol., 211, 313–317 (1992). doi: 10.1016/0014-2999(92)90386-i
  37. Mingos D. V. P., Historical introduction to nitrosyl complexes. Structure & Bonding, 153, 15–44 (2014). doi: 10.1007/43_2013_116

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».