Два субкомпартмента гладкого эндоплазматического ретикулума в перисинаптических отростках астроцитов: ультраструктура и распределение в синапсах гиппокампа и неокортекса

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Перисинаптические отростки астроцитов, участвуя в работе трехчастного синапса, отвечают на его активацию локальной деполяризацией с высвобождением ионов кальция из внутриклеточных депо в узлах ветвления отростков и проявляют локальные или генерализованные кальциевые события. Однако по результатам первых электронно-микроскопических исследований сформировалось мнение, что терминальные ламеллы астроцитов лишены каких-либо органелл, включая основное депо ионов кальция астроцитов - цистерны гладкого эндоплазматического ретикулума (sER). Анализ цистерн гладкого эндоплазматического ретикулума действительно может быть ограничен их слабым электронным контрастом, исследованием астроцитарных отростков на одиночных срезах и недостаточным оптическим разрешением используемых приборов. В данной работе с использованием просвечивающей электронной микроскопии и 3D-реконструкции на серийных срезах мы провели анализ отростков астроцитов в синапсах гиппокампа и коры мозга мыши. В результате усиления контраста элементарных мембран впервые показано, что перисинаптические отростки астроцитов с морфологией тонких веточек содержат два типа цистерн гладкого эндоплазматического ретикулума и микровезикулы. В отличие от веточек, мембранные органеллы в терминальных ламеллах представлены лишь короткими фрагментами тонких цистерн гладкого эндоплазматического ретикулума и микровезикулами, группы которых имеют тенденцию располагаться в непосредственной близости от активных зон наиболее активных синапсов. В работе обсуждается вопрос адекватности применения альтернативных методов электронной микроскопии в исследованиях астроцитарного микроокружения синапсов и структурно-функциональные аспекты компартментализации цистерн гладкой эндоплазматической сети в перисинаптических отростках астроцитов.

Об авторах

Е. А Шишкова

Институт биофизики клетки РАН - обособленное подразделение ФИЦ «Пущинский научный центр биологических исследований РАН»

Пущино Московской области, Россия

В. В Рогачевский

Институт биофизики клетки РАН - обособленное подразделение ФИЦ «Пущинский научный центр биологических исследований РАН»

Email: ckpem.icb.ras@gmail.com
Пущино Московской области, Россия

Список литературы

  1. A. Reichenbach, A. Derouiche, and F. Kirchhoff, Brain Res. Rev., 63, 11 (2010).
  2. B. S. Khakh and M. V. Sofroniew, Nature Neuroscience, 18, 942 (2015).
  3. M. Arizono, V. V. G. K. Inavalli, A. Panatier, et al., Nature Commun., 11, 1906 (2020).
  4. M. Armbruster, S. Naskar, J. P. Garcia, et al., Nature Neurosci., 25, 607 (2022).
  5. J. SpaCek and A. R. Lieberman, J. Cell Sci., 46, 129 (1980).
  6. J. SpaCek and K. M. Harris, J. Neurosci., 17, 190 (1997).
  7. Y. Wu, C. Whiteus, C. S. Xue, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 114,E4859 (2017).
  8. J. SpaCek, Anat. Embryol., 171, 235 (1985).
  9. J. SpaCek and K. M. Harris, J.Comp. Neurol., 393, 58 (1998).
  10. R. Ventura and K. M. Harris, J. Neurosci., 19, 6897 (1999).
  11. M. A. Xu-Friedman, K. M. Harris, and W. G. Regehr, J. Neurosci., 21, 6666 (2001).
  12. C. Genoud, C. Quairiaux, and P. Steiner, PLoS Biol., 4, e343 (2006).
  13. M. R. Witcher, S. A. Kirov, and K. M. Harris, Glia, 55, 13 (2007).
  14. K. Chounlamountry and J.-P. Kessler, Glia, 59, 655 (2011).
  15. M. Bellesi, L. de Vivo, G. Tononi, et al., BMC Biol., 13, 66 (2015).
  16. P. Bezzi, V. Gundersen, J. L. Galbete, et al., Nature Neurosci., 7, 613 (2004).
  17. L. H. Bergersen, C. Morland, L. Ormel, et al., Cereb Cortex, 22, 1690(2012).
  18. I. Patrushev, N. Gavrilov, V. Turlapov, et al., Cell Calcium, 54, 343 (2013).
  19. M. J. Karnovsky, In Abstr. Book of the 11th Annual Meet. of the American Society for Cell Biology, Abstracts 284, 146 (1971).
  20. A. M. Seligman, H. L. Wasserkrug, and J. S. Hanker, J. Cell Biol., 30, 424 (1966).
  21. B. Fernandez, I. Suarez, and G. Gonzalez, Anat. Anz., 156, 31 (1984).
  22. A. Semyanov and A. Verkhratsky, Trends Neurosci., 44, 781 (2021).
  23. Y. Oe, O. Baba, H. Ashida, et al., Glia, 64, 1532 (2016).
  24. N. Benmeradi, B. Payre, and S. L. Goodman, Microsc. Microanal. 21 (Suppl. 3), 721 (2015).
  25. T. Hanaichi, T. Sato, T. Iwamoto, et al., J. Electron Microsc. (Tokyo), 35, 304 (1986).
  26. S. Saalfeld, R. Fetter, A. Cardona, et al., Nature Methods, 9, 717 (2012).
  27. J. C. Fiala, K. M. Harris, J. Microsc., 202, Pt 3, 468 (2001).
  28. J. C. Fiala, J. Microsc., 218 (Pt 1), 52 (2005).
  29. W. C. De Bruijn, J. Ultrastruct. Res., 42, 29 (1973).
  30. L. A. Langford and R. E. Coggeshall, Anat. Rec., 197, 297 (1980).
  31. E. A. Shishkova, I. V. Kraev, and V. V. Rogachevsky, Biophysics, 67, 5, 752 (2022).
  32. P. Drochmans, J. Ultrastruct. Res., 6, 141 (1962).
  33. J. P. Revel, J. Histochem. Cytochem., 12, 104 (1964).
  34. L.-E. Thornell, J. Ultrastruct. Res., 49, 157 (1974).
  35. C. Prats, T. E. Graham, and J. Shearer, J. Biol. Chem., 293, 19, 7089 (2018).
  36. K. K. Rybicka, Tissue Cell, 28, 3, 253 (1996).
  37. M. L. Entman, S. S. Keslensky, A. Chu, et al., J. Biol. Chem., 255, 13, 6245 (1980).
  38. Y. Hirata, M. Atsumi, Y. Ohizumi, et al., Biochem. J., 371, 81 (2003).
  39. C. Lavoie, L. Roy, J. Lanoix, et al., Prog Histochem Cytochem., 46, 1 (2011).
  40. M. S. Muller, R. Fox, A. Schousboe, et al., Glia, 62, 526 (2014).
  41. S. P. J. Brooks, B. J. Lampi, and C. G. Bihun, Contemp. Top. Lab. Anim. Sci., 38, 19 (1999).
  42. C. W. Scouten, R. O'Connor, and M. Cunningham, J. Microsc. Today, 14, 3, 26 (2006).
  43. R. Kasukurthi, M. J. Brenner, Amy M. Moore, et al., J. Neurosci. Methods, 184, 303 (2009).
  44. S. R. Nelson, D. W. Schulz, J V. Passonneau, et al., J. Neurochem., 15, 1271 (1968).
  45. F D. Morgenthaler, D. M. Koski, R. Kraftsik, et al., Neurochem.Int., 48, 616 (2006).
  46. L. F. Obel, M. S. Muller, A. B. Walls, et al., Front. Neuroenergetics, 4, 3, 1 (2012).
  47. J. S. Coggan, D. Keller, C. Calo, et al., PLoS Comput. Biol., 14, 8, e1006392 (2018).
  48. O. H. Lowry, J. V. Passonneau, F. X. Hasselberger, et al., J. Biol. Chem., 239, 18 (1964).
  49. H. Watanabe and J. V. Passonneau, Brain Res., 66, 147 (1974).
  50. R. A. Swanson, S. M. Sagar, and F R. Sharp, Neurol. Res., 11, 24 (1989).
  51. R. A. Swanson, M. M. Morton, S. M. Sagar, et al., Neuroscience, 51, 2, 451 (1992).
  52. T. Matsui, T. Ishikawa, H. Ito, et al., J. Physiol., 590, 607 (2012).
  53. M. K. Brewer and M. S. Gentry, in Advances in Neurobiology, 23: Brain Glycogen Metabolism (Springer Nature Switzerl and AG, 2019), pp. 17-81.
  54. J. Hirrlinger, S. Hulsmann, and F Kirchhoff, Eur. J. Neurosci., 20, 2235 (2004).
  55. Y. Bernardinelli, J. Randall, E. Janettet al., Curr. Biol., 24, 1679 (2014).
  56. G. R. Login and A. M. Dvorak, Histochem. J., 20, 373 (1988).
  57. G. R. Login and A. M. Dvorak, The Microwave Tool Book (Beth Israel Hospital, 1994).
  58. F.E. Jensen and K.M. Harris, J. Neurosci. Methods, 29, 217 (1989).
  59. M. A. Sullivan, S. T. N. Aroney, S. Li, et al., Biomacromolecules, 15, 660 (2014).
  60. T. Satoh, C. A. Ross, A. Villa, et al., J. Cell Biol., 111, 615 (1990).
  61. N. Holbro, A. Grunditz, and T. G. Oertner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 106, 15055 (2009).
  62. P. Jedlicka, A. Vlachos, S. W. Schwarzacher, et al., Behav. Brain Res., 192, 12 (2008).
  63. K. Takei, H. Stukenbrok, A. Metcalf, et al., J. Neurosci., 12, 489 (1992).
  64. A. H. Sharp, P. S. McPherson, T. M. Dawson, et al., J. Neurosci., 13, 3051 (1993).
  65. H. Shimizu, M. Fukaya, and M. Yamasaki, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 105, 11998 (2008).
  66. R. Barzan, F. Pfeiffer, and M. Kukley, Front. Neurosci., 10, 135 (2016).
  67. J.-P. Mothet, L. Pollegioni, G. Ouanounou, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 102, 5606 (2005).
  68. Y. Du, S. Ferro-Novick, and P. Novick, J. Cell Sci., 117,2871 (2004).
  69. J. Espadas, D. Pendin, R. Bocanegra, et al., Nature Commun., 10, 5327 (2019).
  70. S. Wang, H. Tukachinsky, F. B. Romano, et al., eLife, 5, e18605 (2016).
  71. J. D. Lindsey and M. H. Ellisman, J. Neurosci., 5, 12, 3135 (1985).
  72. N. Rismanchi, C. Soderblom, J. Stadler, et al., Hum. Mol. Genet., 17, 11, 1591 (2008).
  73. X. Hu and F. Wu, Prot. Cell, 6, 4, 307 (2015).
  74. M. Krzisch, S. G. Temprana, L. A. Mongiat, et al., Brain Struct. Funct., 220, 4, 2027 (2015).
  75. G. Mattews, Neuron, 44, 223 (2004).
  76. R. G. Parton and K. Simons, Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 8, 185 (2007).
  77. N. J. Willmott, K. Wong, and A. J. Strong, J. Neurosci., 20, 5, 1767 (2000).
  78. X. Hua, E. B. Malarkey, V. Sunjara, et al., J. Neurosci. Res., 76, 86 (2004).
  79. M. W. Sherwood, M. Arizono, C. Hisatsune, et al., Glia, 65, 3, 502 (2017).
  80. E. Shigetomi, S. Patel, and B. S. Khakh, Trends Cell Biol., 26, 4, 300 (2016).
  81. J. Meldolesi and T. Pozzan, J. Cell Biol., 21, 142, 1395 (1998).
  82. Y. Takumi, V. Ramirez-Leon, P. Laake, et al., Nature Neurosci., 2, 7, 618 (1999).
  83. M. G. Stewart, N. I. Medvedev, V. I. Popov, et al., Eur. J. Neurosci., 21, 3368 (2005).
  84. V. I. Popov, N. I. Medvedev, I. V. Patrushev, et al., Neuroscience, 149, 549 (2007).
  85. A. Plata, A. Lebedeva, P. Denisov, et al., Front. Mol. Neurosci., 11, 215 (2018).
  86. A. Matus, Curr. Opin. Neurobiol., 15, 76 (2005).
  87. A. J. G. D. Holtmaat, J. T. Trachtenberg, L. Wilbrecht, et al., Neuron, 45, 279 (2005).
  88. A. H. Cornell-Bell, P. G. Thomas, and S. J. Smith, Glia, 3, 322 (1990).
  89. M. E. Brown and P. C. Bridgman, J. Neurobiol., 58, 1, 118 (2004).
  90. S. J. Stachelek, R. A. Tuft, L. M. Lifschitz, J. Biol. Chem., 276, 35652 (2001).
  91. C. Cali, J. Baghabra, D.J. Boges, et al., J.Comp. Neurol., 524, 23 (2016).
  92. M. Bellesi, L. de Vivo, S. Koebe, et al., Front. Cell Neurosci., 12, 308 (2018).

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2023

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».