Метаболическое профилирование листьев четырех видов лютика

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Способность устойчивых растений-гидрофитов произрастать в обедненной кислородом среде обеспечивается наличием у них различных приспособлений, многие из которых опосредованы существенными изменениями метаболизма. Цель настоящей работы состояла в метаболическом профилировании листьев гидрофитных Ranunculus lingua, R. repens, R. sceleratus и мезофитного R. acris, собранных в естественных местах обитания, с помощью газовой хроматографии-масс-спектрометрии для выявления характерных изменений метаболома, свойственных устойчивым к затоплению растениям. Полученные профили включали 360 соединений. Из них идентифицировано 74 соединения, 109 были определены до класса. Наиболее широко представлены сахара — 114 соединений. Кроме того, идентифицировано 10 аминокислот, 23 органические кислоты, а также липофильные и фенольные соединения. Профили метаболитов группировались согласно видовой принадлежности. Гидрофитный R. sceleratus, произраставший в условиях затопления, показал наибольшее своеобразие метаболома, характеризующегося пониженным уровнем сахаров и накоплением интермедиатов анаэробного метаболизма, азотного обмена и альтернативных путей реокисления НАД(Ф)Н. Профиль мезофитного R. acris сильно отличался пониженным содержанием аминокислот, жирных кислот и стеринов. Метаболитные профили R. lingua и R. repens занимали промежуточное положение. Очевидно, выявленные различия метаболомов видов лютика обусловлены генетическими детерминантами, экологической нишей и непосредственным воздействием стрессора (затопление).

Об авторах

Павел Дмитриевич Смирнов

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: p.d.smirnov@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-4663-8398
SPIN-код: 4273-1520
Россия, Санкт-Петербург

Роман Константинович Пузанский

Санкт-Петербургский государственный университет; Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН

Email: puzansky@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-5862-2676
SPIN-код: 6399-2016

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург; Санкт-Петербург

Сергей Алексеевич Ванисов

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: s.vanisov@mail.ru
Россия, Санкт-Петербург

Максим Дмитриевич Дубровский

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: max.d10@mail.ru
Россия, Санкт-Петербург

Алексей Леонидович Шаварда

Санкт-Петербургский государственный университет; Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН

Email: stachyopsis@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-1778-2814
SPIN-код: 5637-5122

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург; Санкт-Петербург

Мария Федоровна Шишова

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: mshishova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3657-2986
SPIN-код: 7842-7611

д-р биол. наук, профессор

Россия, Санкт-Петербург

Владислав Владимирович Емельянов

Санкт-Петербургский государственный университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: bootika@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2323-5235
SPIN-код: 9460-1278
http://www.bio.spbu.ru/staff/id179_evv.php

канд. биол. наук, доцент

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Dalgliesh C.E., Horning E.C., Horning M.G., et al. A gas-liquid-chromatographic procedure for separating a wide range of metabolites occurring in urine or tissue extracts // Biochem J. 1966. Vol. 101, No. 3. P. 792–810. doi: 10.1042/bj1010792
  2. Tweeddale H., Notley-McRobb L., Ferenci T. Effect of slow growth on metabolism of Escherichia coli, as revealed by global metabolite pool («Metabolome») analysis // J Bacteriol. 1998. Vol. 180, No. 19. P. 5109–5116. doi: 10.1128/jb.180.19.5109-5116.1998
  3. Holmes E., Wilson I.D., Nicholson J.K. Metabolic phenotyping in health and disease // Cell. 2008. Vol. 134, No. 5. P. 714–717. doi: 10.1016/j.cell.2008.08.026
  4. Sauter H., Lauer M., Fritsch H. Metabolic profiling of plants a new diagnostic technique // ACS Symp Ser. 1991. Vol. 443. P. 288–299. doi: 10.1021/bk-1991-0443.ch024
  5. Ghatak A., Chaturvedi P., Weckwerth W. Metabolomics in plant stress physiology. In: Plant genetics and molecular biology. Advances in biochemical engineering/biotechnology. Vol. 164 / Varshney R., Pandey M., Chitikineni A., editors. Springer, Cham, 2018. P. 187–236. doi: 10.1007/10_2017_55
  6. Xu Y., Fu X. Reprogramming of plant central metabolism in response to abiotic stresses: A metabolomics view // Int J Mol Sci. 2022. Vol. 23, No. 10. ID 5716. doi: 10.3390/ijms23105716
  7. Chirkova T., Yemelyanov V. The study of plant adaptation to oxygen deficiency in Saint Petersburg University // Biol Commun. 2018. Vol. 63, No. 1. P. 17–31. doi: 10.21638/spbu03.2018.104
  8. Fukao T., Barrera-Figueroa B.E., Juntawong P., Peña-Castro J.M. Submergence and waterlogging stress in plants: A review highlighting research opportunities and understudied aspects // Front Plant Sci. 2019. Vol. 10. ID 340. doi: 10.3389/fpls.2019.00340
  9. Dennis E.S., Dolferus R., Ellis M., et al. Molecular strategies for improving waterlogging tolerance in plants // J Exp Bot. 2000. Vol. 51, No. 342. P. 89–97. doi: 10.1093/jexbot/51.342.89
  10. Bailey-Serres J., Voesenek L.A.C.J. Flooding stress: Acclimations and genetic diversity // Annu Rev Plant Biol. 2008. Vol. 59. P. 313–339. doi: 10.1146/annurev.arplant.59.032607.092752
  11. van Dongen J.T., Frohlich A., Ramirez-Aguilar S.J., et al. Transcript and metabolite profiling of the adaptive response to mild decreases in oxygen concentration in the roots of Arabidopsis plants // Ann Bot. 2009. Vol. 103, No. 2. P. 269–280. doi: 10.1093/aob/mcn126
  12. Rocha M., Licausi F., Araujo W.L., et al. Glycolysis and the tricarboxylic acid cycle are linked by alanine aminotransferase during hypoxia induced by waterlogging of Lotus japonicus // Plant Physiol. 2010. Vol. 152, No. 3. P. 1501–1513. doi: 10.1104/pp.109.150045
  13. Shingaki-Wells R.N., Huang S., Taylor N.L., et al. Differential molecular responses of rice and wheat coleoptiles to anoxia reveal novel metabolic adaptations in amino acid metabolism for tissue tolerance // Plant Physiol. 2011. Vol. 156, No. 4. P. 1706–1724. doi: 10.1104/pp.111.175570
  14. Locke A.M., Barding G.A. Jr., Sathnur S., et al. Rice SUB1A constrains remodelling of the transcriptome and metabolome during submergence to facilitate post-submergence recovery // Plant Cell Environ. 2018. Vol. 41, No. 4. P. 721–736. doi: 10.1111/pce.13094
  15. Herzog M., Fukao T., Winkel A., et al. Physiology, gene expression, and metabolome of two wheat cultivars with contrasting submergence tolerance // Plant Cell Environ. 2018. Vol. 41, No. 7. P. 1632–1644. doi: 10.1111/pce.13211
  16. Andrzejczak O.A., Havelund J.F., Wang W.-Q., et al. The hypoxic proteome and metabolome of barley (Hordeum vulgare L.) with and without phytoglobin priming // Int J Mol Sci. 2020. Vol. 21, No. 4. ID 1546. doi: 10.3390/ijms21041546
  17. Antonio C., Päpke C., Rocha M., et al. Regulation of primary metabolism in response to low oxygen availability as revealed by carbon and nitrogen isotope redistribution // Plant Physiol. 2016. Vol. 170, No. 1. P. 43–56. doi: 10.1104/pp.15.00266
  18. Hasler-Sheetal H., Fragner L., Holmer M., Weckwerth W. Diurnal effects of anoxia on the metabolome of the seagrass Zostera marina // Metabolomics. 2015. Vol. 11, No. 5. P. 1208–1218. doi: 10.1007/s11306-015-0776-9
  19. Parveen M., Miyagi A., Kawai-Yamada M., et al. Metabolic and biochemical responses of Potamogeton anguillanus Koidz. (Potamogetonaceae) to low oxygen conditions // J Plant Physiol. 2019. Vol. 232. P. 171–179. doi: 10.1016/j.jplph.2018.11.023
  20. Yemelyanov V.V., Puzanskiy R.K., Shishova M.F. Plant life with and without oxygen: A metabolomics approach // Int J Mol Sci. 2023. Vol. 24, No. 22. ID 16222. doi: 10.3390/ijms242216222
  21. Jethva J., Schmidt R.R., Sauter M., Selinski J. Try or die: Dynamics of plant respiration and how to survive low oxygen conditions // Plants. 2022. Vol. 11, No. 2. ID 205. doi: 10.3390/plants11020205
  22. Пузанский Р.К., Смирнов П.Д., Ванисов С.А., и др. Метаболическое профилирование листьев трех видов кипрея // Экологическая генетика. 2022. Т. 20, № 4. С. 279–293. doi: 10.17816/ecogen114743
  23. wfoplantlist.org [Электронный ресурс]. The WFO Plant list. Режим доступа: https://wfoplantlist.org/plant-list/. Дата обращения: 15.11.2023
  24. catalogueoflife.org [Электронный ресурс]. The catalogue of life Режим доступа: https://www.catalogueoflife.org/. Дата обращения: 15.11.2023.
  25. Бобров Е.Г., Булавкина А.А., Комаров В.Л., и др. Флора СССР. Т. 7. Москва: Издательство АН СССР, 1937. 793 с.
  26. Аверьянов Л.В., Буданцев А.Л., Гельтман Д.В., и др. Иллюстрированный определитель растений Ленинградской области / под ред. А.Л. Буданцева, Г.П. Яковлева. Москва: Товарищество научных изданий КМК, 2006. 799 с.
  27. Emadzade K., Gehrke B., Linder H.P., Hörandl E. The biogeographical history of the cosmopolitan genus Ranunculus L. (Ranunculaceae) in the temperate to meridional zones // Mol Phylogenet Evol. 2011. Vol. 58, No. 1. P. 4–21. doi: 10.1016/j.ympev.2010.11.002
  28. Бахматова К.А., Васильева В.А., Вершинина О.М., и др. Парк Сергиевка — комплексный памятник природы. Санкт-Петербург: Типография ООО СПб СРП «Павел», 2005. 144 с.
  29. Маевский П.Ф. Флора средней полосы европейской части России. 11-е изд. Москва: Товарищество научных изданий КМК, 2014. 635 с.
  30. Puzanskiy R.K., Yemelyanov V.V., Shavarda A.L., et al. Age- and organ-specific differences of potato (Solanum phureja) plants metabolome // Russ J Plant Physiol. 2018. Vol. 65, No. 6. P. 813–823. doi: 10.1134/S1021443718060122
  31. Johnsen L.G., Skou P.B., Khakimov B., Bro R. Gas chromatography — Mass spectrometry data processing made easy // J Chromatogr A. 2017. Vol. 1503. P. 57–64. doi: 10.1016/j.chroma.2017.04.052
  32. Hummel J., Selbig J., Walther D., Kopka J. The golm metabolome database: a database for GC-MS based metabolite profiling. In: Metabolomics. Topics in current genetics. Vol. 18 / Nielsen J., Jewett M.C., editors. Springer, Berlin, Heidelberg, 2007. P. 75–95. doi: 10.1007/4735_2007_0229
  33. r-project.org [Электронный ресурс]. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. 2023. Режим доступа: https://www.r-project.org/. Дата обращения: 15.11.2023.
  34. Hastie T., Tibshirani R., Narasimhan B., Chu G. impute: Imputation for microarray data. R package version 1.70.0. 2022. doi: 10.18129/B9.bioc.impute
  35. Gu Z. Complex heatmap visualization // iMeta. 2022. Vol. 1, No. 3. ID e43. doi: 10.1002/imt2.43
  36. Liaw A., Wiener M. Classification and regression by randomForest // R News. 2002. Vol. 2, No. 3. P. 18–22.
  37. Stacklies W., Redestig H., Scholz M., et al. pcaMethods — a bioconductor package providing PCA methods for incomplete data // Bioinformatics. 2007. Vol. 23, No. 9. P. 1164–1167. doi: 10.1093/bioinformatics/btm069
  38. Vaughan T.G. IcyTree: Rapid browser-based visualization for phylogenetic trees and networks // Bioinformatics. 2017. Vol. 33, No. 15. P. 2392–2394. doi: 10.1093/bioinformatics/btx155
  39. Thevenot E.A., Roux A., Xu Y., et al. Analysis of the human adult urinary metabolome variations with age, body mass index and gender by implementing a comprehensive workflow for univariate and OPLS statistical analyses // J Proteome Res. 2015. Vol. 14, No. 8. P. 3322–3335. doi: 10.1021/acs.jproteome.5b00354
  40. Zyla J., Marczyk M., Domaszewska T., et al. Gene set enrichment for reproducible science: Comparison of CERNO and eight other algorithms // Bioinformatics. 2019. Vol. 35, No. 24. P. 5146–5154. doi: 10.1093/bioinformatics/btz447
  41. Kanehisa M., Furumichi M., Sato Y., et al. KEGG for taxonomy-based analysis of pathways and genomes // Nucleic Acids Res. 2023. Vol. 51, No. D1. ID gkac963. doi: 10.1093/nar/gkac963
  42. Tenenbaum D., Maintainer B. KEGGREST: Client-side REST access to the Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG). 2022. R package version 1.36.2. doi: 10.18129/B9.bioc.KEGGREST
  43. Michl J., Modarai M., Edwards S., Heinrich M. Metabolomic analysis of Ranunculus spp. as potential agents involved in the etiology of equine grass sickness // J Agric Food Chem. 2011. Vol. 59, No. 18. P. 10388–10393. doi: 10.1021/jf201430k
  44. Labarrere B., Prinzing A., Dorey T., et al. Variations of secondary metabolites among natural populations of sub-Antarctic Ranunculus species suggest functional redundancy and versatility // Plants. 2019. Vol. 8, No. 7. ID 234. doi: 10.3390/plants8070234
  45. Carillo P., Dell’Aversana E., Modarelli G.C., et al. Metabolic profile and performance responses of Ranunculus asiaticus L. hybrids as affected by light quality of photoperiodic lighting // Front Plant Sci. 2020. Vol. 11. ID 597823. doi: 10.3389/fpls.2020.597823
  46. Modarelli G.C., Arena C., Pesce G., et al. The role of light quality of photoperiodic lighting on photosynthesis, flowering and metabolic profiling in Ranunculus asiaticus L. // Physiol Plant. 2020. Vol. 170, No. 2. P. 187–201. doi: 10.1111/ppl.13122
  47. Fusco G.M., Carillo P., Nicastro R., et al. Metabolic profiling in tuberous roots of Ranunculus asiaticus L. as influenced by vernalization procedure // Plants. 2023. Vol. 12, No. 18. ID 3255. doi: 10.3390/plants12183255
  48. Gargallo-Garriga A., Ayala-Roque M., Sardans J., et al. Impact of soil warming on the plant metabolome of Icelandic grasslands // Metabolites. 2017. Vol. 7, No. 3. ID 44. doi: 10.3390/metabo7030044
  49. Blokhina O., Virolainen E., Fagerstedt K.V. Antioxidants, oxidative damage and oxygen deprivation stress: A review // Ann Bot. 2003. Vol. 91, No. 2. P. 179–194. doi: 10.1093/aob/mcf118
  50. Ohkama-Ohtsu N., Oikawa A., Zhao P., et al. A gamma-glutamyl transpeptidase-independent pathway of glutathione catabolism to glutamate via 5-oxoproline in Arabidopsis // Plant Physiol. 2008. Vol. 148, No. 3. P. 1603–1613. doi: 10.1104/pp.108.125716.
  51. Shikov A.E., Chirkova T.V., Yemelyanov V.V. Post-anoxia in plants: reasons, consequences, and possible mechanisms // Russ J Plant Physiol. 2020. Vol. 67, No. 1. P. 45–59. doi: 10.1134/S1021443720010203
  52. He J.B., Bögemann G.M., van de Steeg H.M., et al. Survival tactics of Ranunculus species in river floodplains // Oecologia. 1999. Vol. 118, No. 1. P. 1–8. doi: 10.1007/s004420050696

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Тепловая карта среднего нормализованного содержания идентифицированных метаболитов в листьях лютиков. Столбчатые диаграммы — Mean Decrease Accuracy из Random Forest. В названиях метаболитов: RI — индекс удерживания, compsug — сложные сахара или молекулы с сахарными частями, FA — жирная кислота, MG — моноацилглицерин

3. Рис. 2. Анализ без обучения профилей метаболитов четырех видов Ranunculus: a — графики счетов методом главных компонент (ГК); b — дендрограмма иерархической кластеризации метаболических профилей, с расстоянием Пирсона (1 – rho), агломерация методом Уорда; c — диаграмма филогенетических взаимоотношений четырех исследованных видов рода Ranunculus (по: [27], с изменениями). Построена на основе анализа методом максимальной парсимонии с использованием ядерного (ITS-область ядерной рибосомной ДНК) и двух хлоропластных маркеров (matK/trnK)

Скачать (847KB)
4. Рис. 3. Классификация четырех видов Ranunculus по результатам анализа PLS-DA: a — график счетов PLS-DA моделей; b — график нагрузок PLS-DA моделей, символы и цвета соответствуют классам веществ; c — анализ обогащения набора метаболитов (U-тест) по нагрузкам первых трех компонентов PLS-DA моделей и наборов метаболитов, представляющих химические группы. q — Уровень ложноположительных результатов

Скачать (699KB)

© Эко-Вектор, 2023

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
 


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах