Синтез инозитолфосфатов в корнях проростков гороха Pisum sativum L. на ранних этапах после инокуляции Rhizobium leguminosarum bv. viciae
- Авторы: Бовин А.Д.1, Широбокова С.А.1, Каракашев Г.В.2, Долгих Е.А.1
-
Учреждения:
- Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
- Научно-исследовательский институт гигиены, профпатологии и экологии человека
- Выпуск: Том 21, № 1 (2023)
- Страницы: 5-17
- Раздел: Генетические основы эволюции экосистем
- URL: https://journals.rcsi.science/ecolgenet/article/view/132245
- DOI: https://doi.org/10.17816/ecogen117412
- ID: 132245
Цитировать
Аннотация
Изучение участия инозитолфосфатов в регуляции сигнального обмена между бобовыми растениями и клубеньковыми бактериями, представляет большой интерес, поскольку именно эти соединения могут влиять на изменение уровня кальция в клетках корня под влиянием сигналов бактерий при формировании симбиоза. Регуляция внутриклеточного содержания кальция является одним из ключевых событий в контроле развития симбиоза, но остается очень малоизученной. В данной работе мы выявили существенное увеличение содержания инозитолгексафосфата (ИФ6), происходящее в ответ на узнавание Nod-факторов и свидетельствующее о том, что у растений, в отличие от животных, эта форма (наряду с инозитолтрифосфатом (ИФ3)) может быть важна для передачи сигнала. Это соответствует данным о том, что у растений до сих пор не был обнаружен рецептор к ИФ3, несмотря на многочисленные попытки.
Анализ экспрессии генов, кодирующих ферменты двух путей биосинтеза инозитолфосфатов, показал стимуляцию гена PsITPK1 (Psat6g210960), который может контролировать фосфолипид-независимый путь синтеза этих соединений. Несмотря на то, что представитель другого пути PsPIP5K (Psat5g134320) не показал повышенной экспрессии в наших экспериментах при инокуляции, об активации фосфолипид-зависимого пути биосинтеза инозитолфосфатов может свидетельствовать стимуляция регуляторов этого пути, ряда генов фосфолипаз С (PLC), выявленная нами ранее у гороха Pisum sativum, а также при анализе транскриптомов корней Medicago truncatula, обработанных Nod-факторами. Таким образом, у растений в отличие от животных пути синтеза инозитолфосфатов могут быть более разнообразными, что свидетельствует о пластичности сигнальных путей.
Ключевые слова
Полный текст
Открыть статью на сайте журналаОб авторах
Андрей Дмитриевич Бовин
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Email: andy-piter2007@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4061-435X
SPIN-код: 8119-0360
мл. научн. сотр, лаборатория сигнальной регуляции
Россия, Санкт-ПетербургСветлана Алексеевна Широбокова
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Email: schirobokova.s@gmail.com
инженер-исследователь, лаборатория сигнальной регуляции
Россия, Санкт-ПетербургГеоргий Васильевич Каракашев
Научно-исследовательский институт гигиены, профпатологии и экологии человека
Email: karakashev58@mail.ru
д-р биол. наук, заведующий лабораторией аналитической токсикологии
Россия, Санкт-ПетербургЕлена Анатольевна Долгих
Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
Автор, ответственный за переписку.
Email: dol2helen@yahoo.com
ORCID iD: 0000-0002-5375-0943
SPIN-код: 4453-2060
д-р биол. наук, заведующая лабораторией сигнальной регуляции
Россия, Санкт-ПетербургСписок литературы
- Kirienko A.N., Porozov Y.B., Malkov N.V., et al. Role of a receptor-like kinase K1 in pea Rhizobium symbiosis development // Planta. 2018. Vol. 248, No. 5. P. 1101–1120. doi: 10.1007/s00425-018-2944-4
- Kirienko A.N., Vishnevskaya N.A., Kitaeva A.B., et al. Structural variations in LysM domains of LysM-RLK psK1 may result in a different effect on Pea–Rhizobial symbiosis development // Int J Mol Sci. 2019. Vol. 20, No. 7. P. 1–20. doi: 10.3390/ijms20071624
- Zhukov V., Radutoiu S., Madsen L.H., et al. The pea Sym37 receptor kinase gene controls infection-thread initiation and nodule development // Mol Plant-Microbe Interact. 2008. Vol. 21, No. 12. P. 1600–1608. doi: 10.1094/MPMI-21-12-1600
- Stracke S., Kistner C., Yoshida S., et al. A plant receptor-like kinase required for both bacterial and fungal symbiosis // Nature. 2002. Vol. 417, No. 6892. P. 959–962. doi: 10.1038/nature00841
- Oláh B., Brière C., Bécard G., et al. Nod factors and a diffusible factor from arbuscular mycorrhizal fungi stimulate lateral root formation in Medicago truncatula via the DMI1/DMI2 signalling pathway // Plant J. 2005. Vol. 44, No. 2. P. 195–207. doi: 10.1111/j.1365-313X.2005.02522.x
- Riely B.K., Lougnon G., Ané J.M., et al. The symbiotic ion channel homolog DMI1 is localized in the nuclear membrane of Medicago truncatula roots // Plant J. 2007. Vol. 49, No. 2. P. 208–216. doi: 10.1111/j.1365-313X.2006.02957.x
- Cooke A., Charpentier M. Encoding nuclear calcium oscillations in root symbioses. In: The Model Legume Medicago truncatula. F. De Bruijn ed. Wiley. 2019. P. 461–466. doi: 10.1002/9781119409144.ch58
- Fonouni-Farde C., Tan S., Baudin M., et al. DELLA-mediated gibberellin signalling regulates Nod factor signalling and rhizobial infection // Nat Commun. 2016. Vol. 7. P. 12636. doi: 10.1038/ncomms12636
- Charpentier M., Sun J., Vaz Martins T., et al. Nuclear-localized cyclic nucleotide-gated channels mediate symbiotic calcium oscillations // Science. 2016. Vol. 352, No. 6289. P. 1102–1105. doi: 10.1126/science.aae0109
- Riely B.K., Lougnon G., Ané J.M., et al. The symbiotic ion channel homolog DMI1 is localized in the nuclear membrane of Medicago truncatula roots // Plant J. 2007. Vol. 49, No. 2. P. 208–216. doi: 10.1111/j.1365-313X.2006.02957.x
- Kevei Z., Lougnon G., Mergaert P., et al. 3-Hydroxy-3-methylglutaryl coenzyme A reductase1 interacts with NORK and is crucial for nodulation in Medicago truncatula // Plant Cell. 2007. Vol. 19, No. 12. P. 3974–3989. doi: 10.1105/tpc.107.053975
- Chen T., Zhu H., Ke D., et al. A MAP Kinase Kinase Interacts with SymRK and Regulates Nodule Organogenesis in Lotus japonicus // Plant Cell Online. 2012. Vol. 24, No. 2. P. 823–838. doi: 10.1105/tpc.112.095984
- Chen T., Duan L., Zhou B., et al. Interplay of pathogen-induced defense responses and symbiotic establishment in Medicago truncatula // Front Microbiol. 2017. Vol. 8. P. 937. doi: 10.3389/fmicb.2017.00973
- Lomovatskaya L.A., Kuzakova O.V., Romanenko A.S., et al. Activities of Adenylate Cyclase and Changes in cAMP Concentration in Root Cells of Pea Seedlings Infected with Mutualists and Phytopathogens // Russ J Plant Physiol. 2018. Vol. 65, No. 4. P. 588–597. doi: 10.1134/S1021443718030056
- Lomovatskaya L.A., Kuzakova O.V, Romanenko A.S. Current Views on Plant Adenylate Cyclases // Russ J Plant Physiol. 2022. Vol. 69, No. 3. P. 45. doi: 10.1134/S102144372202011X
- Gao J.P., Xu P., Wang M., et al. Nod factor receptor complex phosphorylates GmGEF2 to stimulate ROP signaling during nodulation // Curr Biol. 2021. Vol. 31, No. 16. P. 3538–3550.e5. doi: 10.1016/j.cub.2021.06.011
- Pingret J.L., Journet E.P., Barker D.G. Rhizobium Nod factor signaling: Evidence for a G protein-mediated transduction mechanism // Plant Cell. 1998. Vol. 10, No. 5. P. 659–672. doi: 10.1105/tpc.10.5.659
- Choudhury S.R., Pandey S. Heterotrimeric G-protein complex and its role in regulation of nodule development // Exocytosis Cell Res. 2016. Vol. 27, No. 2. P. 29–35.
- Bovin A.D., Pavlova O.A., Dolgikh A.V., et al. The Role of Heterotrimeric G-Protein Beta Subunits During Nodulation in Medicago truncatula Gaertn and Pisum sativum L // Front Plant Sci. 2022. Vol. 12. P. 808573. doi: 10.3389/fpls.2021.808573
- Kolesnikov Y., Kretynin S., Bukhonska Y., et al. Phosphatidic Acid in Plant Hormonal Signaling: From Target Proteins to Membrane Conformations // Int J Mol Sci. 2022. Vol. 23, No. 6. P. 3237. doi: 10.3390/ijms23063227
- Berridge M.J. Inositol trisphosphate and calcium signalling mechanisms // Biochim Biophys Acta. 2009. Vol. 1793, No. 6. P. 933–940. doi: 10.1016/j.bbamcr.2008.10.005
- Nunes P., Demaurex N. The role of calcium signaling in phagocytosis // J Leukoc Biol. 2010. Vol. 88, No. 1. P. 57–68. doi: 10.1189/jlb.0110028
- Sagar S., Singh A. Emerging role of phospholipase C mediated lipid signaling in abiotic stress tolerance and development in plants // Plant Cell Rep. 2021. Vol. 40, No. 11. P. 2123–2133. doi: 10.1007/s00299-021-02713-5
- Rhee S.G. Regulation of Phosphoinositide-Specific Phospholipase C // Annu Rev Biochem. 2001. Vol. 70. P. 281–312. doi: 10.1146/annurev.biochem.70.1.281
- den Hartog M., Verhoef N., Munnik T. Nod factor and elicitors activate different phospholipid signaling pathways in suspension-cultured alfalfa cells. // Plant Physiol. 2003. Vol. 132, No. 1. P. 311–317. doi: 10.1104/pp.102.017954
- den Hartog M., Musgrave A., Munnik T. Nod factor-induced phosphatidic acid and diacylglycerol pyrophosphate formation: a role for phospholipase C and D in root hair deformation. // Plant J. 2001. Vol. 25, No. 1. P. 55–65. doi: 10.1046/j.1365-313x.2001.00931.x
- Charron D., Pingret J.L., Chabaud M., et al. Pharmacological Evidence That Multiple Phospholipid Signaling Pathways Link Rhizobium Nodulation Factor Perception in Medicago truncatula Root Hairs to Intracellular Responses, Including Ca2+ Spiking and Specific ENOD Gene Expression // Plant Physiol. 2004. Vol. 136, No. 3. P. 3582–3593. doi: 10.1104/pp.104.051110
- De Los Santos-Briones C., Cárdenas L., Estrada-Navarrete G., et al. GTPγS antagonizes the mastoparan-induced in vitro activity of PIP2-phospholipase C from symbiotic root nodules of Phaseolus vulgaris // Physiol Plant. 2009. Vol. 135, No. 3. P. 237–245. doi: 10.1111/j.1399-3054.2008.01184.x
- van Zeijl A., Op den Camp R.H., Deinum E.E., et al. Rhizobium Lipo-chitooligosaccharide Signaling Triggers Accumulation of Cytokinins in Medicago truncatula Roots // Mol Plant. 2015. Vol. 8, No. 8. P. 1213–1226. doi: 10.1016/j.molp.2015.03.010
- Jardinaud M.F., Boivin S., Rodde N., et al. A Laser Dissection-RNAseq Analysis Highlights the Activation of Cytokinin Pathways by Nod Factors in the Medicago truncatula Root Epidermis // Plant Physiol. 2016. Vol. 171, No. 3. P. 2256–2276. doi: 10.1104/pp.16.00711
- Peng X., Frohman M.A. Mammalian phospholipase D physiological and pathological roles // Acta Physiol (Oxf). 2012. Vol. 204, No. 2. P. 219–226. doi: 10.1111/j.1748-1716.2011.02298.x
- Kolesnikov Y.S., Nokhrina K.P., Kretynin S.V., et al. Molecular structure of phospholipase D and regulatory mechanisms of its activity in plant and animal cells // Biochem. 2012. Vol. 77, No. 1. P. 1–14. doi: 10.1134/S0006297912010014
- Bouillet L.E., Cardoso A.S., Perovano E., et al. The involvement of calcium carriers and of the vacuole in the glucose-induced calcium signaling and activation of the plasma membrane H+-ATPase in Saccharomyces cerevisiae cells // Cell Calcium. 2012. Vol. 51, No. 1. P. 72–81. doi: 10.1016/j.ceca.2011.10.008
- Lev S., Bowring B., Desmarini D., et al. Inositol polyphosphate–protein interactions: Implications for microbial pathogenicity // Cell Microbiol. 2021. Vol. 23, No. 6. P. 13325. doi: 10.1111/cmi.13325
- Li J., Zhang B., Ma T., et al. Role of the Inositol Polyphosphate Multikinase Ipk2 in Regulation of Hyphal Development, Calcium Signaling and Secretion in Candida albicans // Mycopathologia. 2017. Vol. 182, No. 7–8. P. 609–623. doi: 10.1007/s11046-017-0138-4
- Krinke O., Novotná Z., Valentová O., et al. Inositol trisphosphate receptor in higher plants: Is it real? // J Exp Bot. 2007. Vol. 58, No. 3. P. 361–376. doi: 10.1093/jxb/erl220
- Tan X., Calderon-Villalobos L.I., Sharon M., et al. Mechanism of auxin perception by the TIR1 ubiquitin ligase // Nature. 2007. Vol. 446, No. 7136. P. 640–645. doi: 10.1038/nature05731
- Fleet C.M., Ercetin M.E., Gillaspy G.E. Inositol phosphate signaling and gibberellic acid // Plant Signal Behav. 2009. Vol. 4, No. 1. P. 73–74. doi: 10.4161/psb.4.1.7418
- Urbano G., López-Jurado M., Aranda P., et al. The role of phytic acid in legumes: antinutrient or beneficial function? // J Physiol Biochem. 2000. Vol. 56, No. 3. P. 283–294. doi: 10.1007/BF03179796
- Raboy V., Dickinson D.B. The Timing and Rate of Phytic Acid Accumulation in Developing Soybean Seeds // Plant Physiol. 1987. Vol. 85, No. 3. P. 841–844. doi: 10.1104/pp.85.3.841
- Joyce C., Deneau A., Peterson K., et al. The concentrations and distributions of phytic acid phosphorus and other mineral nutrients in wild-type and low phytic acid Js-12-LPA wheat (Triticum aestivum) grain parts // Can J Bot. 2005. Vol. 83, No. 12. P. 1599–1607. doi: 10.1139/b05-128
- Graf E. Applications of phytic acid // J Am Oil Chem Soc. 1983. Vol. 60, No. 11. P. 1861–1867. doi: 10.1007/BF02901539
- Kepinski S. The anatomy of auxin perception // Bio Essays. 2007. Vol. 29, No. 10. P. 953–956. doi: 10.1002/bies.20657
- Williams S.P., Gillaspy G.E., Perera I.Y. Biosynthesis and possible functions of inositol pyrophosphates in plants // Front Plant Sci. 2015. Vol. 6. P. 67. doi: 10.3389/fpls.2015.00067
- Cridland C., Gillaspy G. Inositol pyrophosphate pathways and mechanisms: What can we learn from plants? // Molecules. 2020. Vol. 25, No. 12. P. 2789. doi: 10.3390/molecules25122789
- Wang Z., Kuo H.F., Chiou T.J. Intracellular phosphate sensing and regulation of phosphate transport systems in plants // Plant Physiol. 2021. Vol. 187, No. 4. P. 2043–2055. doi: 10.1093/plphys/kiab343
- Desfougères Y., Wilson M.S.C., Laha D., et al. ITPK1 mediates the lipid-independent synthesis of inositol phosphates controlled by metabolism // Proc Natl Acad Sci USA. 2019. Vol. 116, No. 49. P. 24551–24561. doi: 10.1073/pnas.1911431116
- Du H., Liu L., You L., et al. Characterization of an inositol 1,3,4-trisphosphate 5/6-kinase gene that is essential for drought and salt stress responses in rice // Plant Mol Biol. 2011. Vol. 77, No. 6. P. 547–563. doi: 10.1007/s11103-011-9830-9
- Vlčko T., Ohnoutková L. Allelic Variants of CRISPR/Cas9 Induced Mutation in an Inositol Trisphosphate 5/6 Kinase Gene Manifest Different Phenotypes in Barley // Plants (Basel). 2020. Vol. 9, No. 2. P. 195. doi: 10.3390/plants9020195
- Laha D., Portela-Torres P., Desfougères Y., et al. Inositol phosphate kinases in the eukaryote landscape // Adv Biol Regul. 2021. Vol. 79. P. 100782. doi: 10.1016/j.jbior.2020.100782
- Kuo HF, Hsu YY, Lin WC, et al. Arabidopsis inositol phosphate kinases IPK1 and ITPK1 constitute a metabolic pathway in maintaining phosphate homeostasis // Plant J. 2018. Vol. 95, No. 4. P. 613–630. doi: 10.1111/tpj.13974
- Van Brussel AAN, Tak T, Wetselaar A, et al. Small leguminosae as test plants for nodulation of Rhizobium leguminosarum and other rhizobia and agrobacteria harbouring a leguminosarum sym-plasmid // Plant Sci Lett. 1982. Vol. 27, No. 3. P. 317–325. doi: 10.1016/0304-4211(82)90134-1
- Spaink H.P., Sheeley D.M., van Brussel A.A., et al. A novel highly unsaturated fatty acid moiety of lipo-oligosaccharide signals determines host specificity of Rhizobium // Nature. 1991. Vol. 354, No. 6349. P. 125–130. doi: 10.1038/354125a0
- Van Brussel A.A.N., Planque K., Quispel A. The Wall of Rhizobium leguminosarum in Bacteroid and Free-living Forms // J Gen Microbiol. 1977. Vol. 101, No. 1. P. 51–56. doi: 10.1099/00221287-101-1-51
- Perera I.Y., Heilmann I., Chang S.C., et al. A role for inositol 1,4,5-trisphosphate in gravitropic signaling and the retention of cold-perceived gravistimulation of oat shoot pulvini // Plant Physiol. 2001. Vol. 125, No. 3. P. 1499–1507. doi: 10.1104/pp.125.3.1499
- Livak K.J., Schmittgen T.D. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2-ΔΔCT method // Methods. 2001. Vol. 25, No. 4. P. 402–408. doi: 10.1006/meth.2001.1262
- Kreplak J., Madoui M.A., Cápal P., et al. A reference genome for pea provides insight into legume genome evolution // Nat Genet. 2019. Vol. 51, No. 9. P. 1411–1422. doi: 10.1038/s41588-019-0480-1