Метаболическое профилирование листьев трех видов кипрея

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Способность растений адаптироваться к кислородной недостаточности связана с наличием различных приспособлений, многие из которых опосредованы существенными изменениями обмена веществ. Эти изменения позволяют устойчивым растениям-гидрофитам расти даже в дефицитной по кислороду среде. Цель настоящей работы состояла в метаболическом профилировании листьев гидрофитных видов Epilobium palustre, Epilobium hirsutum и мезофитного вида Epilobium angustifolium для выявления наиболее характерных изменений метаболома, свойственных устойчивым к дефициту кислорода растениям. Профилирование метаболитов проводили методом газовой хроматографии-масс-спектрометрии. Полученный профиль включал около 360 соединений. Из них было идентифицировано 70 и еще 50 соединений были определены до класса. В полученных профилях наиболее широко были представлены сахара (64) и их производные. Идентифицировано 16 аминокислот, 20 карбоновых кислот, а также липиды и вторичные соединения. Были выявлены существенные различия между профилями метаболомов листьев мезофитного E. angustifolium и гидрофитных E. hirsutum и E. palustre. Для мезофита были свойственны более высокие уровни сахаров. Метаболомы гидрофитных кипреев практически не отличались друг от друга и характеризовались аккумуляцией аминокислот, в том числе интермедиатов ГАМК-шунта, дикарбоновых кислот цикла Кребса и метаболитов гликолиза и молочнокислого брожения, что отражает стимуляцию у них анаэробного дыхания, азотного обмена и альтернативных путей реокисления НАД(Ф)Н.

Об авторах

Роман Константинович Пузанский

Санкт-Петербургский государственный университет; Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН

Email: puzansky@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-5862-2676
SPIN-код: 6399-2016

канд. биол. наук, научн. сотр., лаборатория аналитической фитохимии; кафедра физиологии и биохимии растений

Россия, Санкт-Петербург; Санкт-Петербург

Павел Дмитриевич Смирнов

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: p.d.smirnov@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-4663-8398
SPIN-код: 4273-1520

ассистент, кафедра ботаники

Россия, Санкт-Петербург

Сергей Алексеевич Ванисов

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: s.vanisov@mail.ru

студент, кафедра физиологии и биохимии растений

Россия, Санкт-Петербург

Максим Дмитриевич Дубровский

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: max.d10@mail.ru

студент, кафедра физиологии и биохимии растений

Россия, Санкт-Петербург

Алексей Леонидович Шаварда

Санкт-Петербургский государственный университет; Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН

Email: stachyopsis@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-1778-2814
SPIN-код: 5637-5122

канд. биол. наук, заведующий лабораторией аналитической фитохимии; ресурсный центр «Развитие молекулярных и клеточных технологий»

Россия, Санкт-Петербург; Санкт-Петербург

Мария Федоровна Шишова

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: mshishova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3657-2986
SPIN-код: 7842-7611

д-р биол. наук, профессор, кафедра физиологии и биохимии растений

Россия, Санкт-Петербург

Владислав Владимирович Емельянов

Санкт-Петербургский государственный университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: bootika@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2323-5235
SPIN-код: 9460-1278

канд. биол. наук, доцент, кафедра генетики и биотехнологии

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Dennis E.S., Dolferus R., Ellis M., et al. Molecular strategies for improving waterlogging tolerance in plants // J Exp Bot. 2000. Vol. 51, No. 342. P. 89–97. doi: 10.1093/jexbot/51.342.89
  2. Fukao T., Barrera-Figueroa B.E., Juntawong P., Peña-Castro J.M. Submergence and waterlogging stress in plants: A review highlighting research opportunities and understudied aspects // Front Plant Sci. 2019. Vol. 10. ID 340. doi: 10.3389/fpls.2019.00340
  3. Voesenek L.A.C.J., Colmer T.D., Pierik R., et al. How plants cope with complete submergence // New Phytol. 2006. Vol. 170, No. 2. P. 213–226. doi: 10.1111/j.1469-8137.2006.01692.x
  4. Bailey-Serres J., Voesenek L.A.C.J. Flooding stress: Acclimations and genetic diversity // Annu Rev Plant Biol. 2008. Vol. 59. P. 313–339. doi: 10.1146/annurev.arplant.59.032607.092752
  5. Crawford R.M.M. Studies in plant survival. Ecological case histories of plant adaptation to adversity. Studies in ecology / D.J. Anderson, P. Greic-Smith, F.A. Pitelka, editors. Vol. 11. Oxford; London; Edinburgh; Boston; Palo Alto; Melbourne: Blackwell Scientific Publications, 1989. 296 p.
  6. Чиркова Т.В. Растение и анаэробиоз // Вестник Санкт-Петербургского университета. Серия 3: Биология. 1998. № 2. С. 41–52.
  7. Vartapetian B.B., Jackson M.B. Plant adaptations to anaerobic stress // Ann Bot. 1997. Vol. 79, No. S1. P. 3–20. doi: 10.1093/oxfordjournals.aob.a010303
  8. Chirkova TV, Walter G, Leffer S, Novitskaya LO. Chloroplasts and mitochondria in the leaves of wheat and rice seedlings exposed to anoxia and long-term darkness: Some characteristics of organelle state // Russ J Plant Physiol. 1995. Vol. 42, No. 3. P. 321–329.
  9. Chirkova T., Yemelyanov V. The study of plant adaptation to oxygen deficiency in Saint Petersburg University // Biol Commun. 2018. Vol. 63, No. 1. P. 17–31. doi: 10.21638/spbu03.2018.104
  10. Blokhina O.B., Chirkova T.V., Fagerstedt K.V. Anoxic stress leads to hydrogen peroxide formation in plant cells // J Exp Bot. 2001. Vol. 52, No. 359. P. 1179–1190. doi: 10.1093/jexbot/52.359.1179
  11. Blokhina O., Virolainen E., Fagerstedt K.V. Antioxidants, oxidative damage and oxygen deprivation stress: A review // Ann Bot. 2003. Vol. 91, No. 2. P. 179–194. doi: 10.1093/aob/mcf118
  12. Blokhina O., Fagerstedt K.V. Reactive oxygen species and nitric oxide in plant mitochondria: Origin and redundant regulatory systems // Physiol Plant. 2010. Vol. 138, No. 4. P. 447–462. doi: 10.1111/j.1399-3054.2009.01340.x
  13. Chirkova T.V., Novitskaya L.O., Blokhina O.B. Lipid peroxidation and antioxidant systems under anoxia in plants differing in their tolerance to oxygen deficiency // Russ J Plant Physiol. 1998. Vol. 45, No. 1. P. 55–62.
  14. Blokhina O.B., Fagerstedt K.V., Chirkova T.V. Relationships between lipid peroxidation and anoxia tolerance in a range of species during post-anoxic reaeration // Physiol Plant. 1999. Vol. 105, No. 4. P. 625–632. doi: 10.1034/j.1399-3054.1999.105405.x
  15. Shikov A.E., Lastochkin V.V., Chirkova T.V., et al. Post-anoxic oxidative injury is more severe than oxidative stress induced by chemical agents in wheat and rice plants // Acta Physiol Plant. 2022. Vol. 44, No. 9. ID90. doi: 10.1007/s11738-022-03429-z
  16. Sweetlove L.J., Dunford R., Ratcliffe R.G., Kruger N.J. Lactate metabolism in potato tubers deficient in lactate dehydrogenase activity // Plant Cell Environ. 2000. Vol. 23, No. 8. P. 873–881. doi: 10.1046/j.1365-3040.2000.00605.x
  17. Licausi F., Perata P. Low oxygen signaling and tolerance in plants // Adv Bot Res. 2009. Vol. 50. P. 139–198. doi: 10.1016/S0065-2296(08)00804-5
  18. van Dongen J.T., Frohlich A., Ramirez-Aguilar S.J., et al. Transcript and metabolite profiling of the adaptive response to mild decreases in oxygen concentration in the roots of arabidopsis plants // Ann Bot. 2009. Vol. 103, No. 2. P. 269–280. doi: 10.1093/aob/mcn126
  19. Rocha M., Licausi F., Araujo W.L., et al. Glycolysis and the tricarboxylic acid cycle are linked by alanine aminotransferase during hypoxia induced by waterlogging of Lotus japonicas // Plant Physiol. 2010. Vol. 152, No. 3. P. 1501–1513. doi: 10.1104/pp.109.150045
  20. Barding G.A. Jr., Fukao T., Beni S., et al. Differential metabolic regulation governed by the rice SUB1A gene during submergence stress and identification of alanylglycine by 1H NMR spectroscopy // J Proteome Res. 2012. Vol. 11, No. 1. P. 320–330. doi: 10.1021/pr200919b
  21. Antonio C., Päpke C., Rocha M., et al. Regulation of primary metabolism in response to low oxygen availability as revealed by carbon and nitrogen isotope redistribution // Plant Physiol. 2016. Vol. 170, No. 1. P. 43–56. doi: 10.1104/pp.15.00266
  22. Herzog M., Fukao T., Winkel A., et al. Physiology, gene expression, and metabolome of two wheat cultivars with contrasting submergence tolerance // Plant Cell Environ. 2018. Vol. 41, No. 7. P. 1632–1644. doi: 10.1111/pce.13211
  23. Hasler-Sheetal H., Fragner L., Holmer M., Weckwerth W. Diurnal effects of anoxia on the metabolome of the seagrass Zostera marina // Metabolomics. 2015. Vol. 11, No. 5. P. 1208–1218. doi: 10.1007/s11306-015-0776-9
  24. Parveen M., Miyagi A., Kawai-Yamada M., et al. Metabolic and biochemical responses of Potamogeton anguillanus Koidz. (Potamogetonaceae) to low oxygen conditions // J. Plant Physiol. 2019. Vol. 232. P. 171–179. doi: 10.1016/j.jplph.2018.11.023
  25. Locke A.M., Barding G.A. Jr., Sathnur S., et al. Rice SUB1A constrains remodelling of the transcriptome and metabolome during submergence to facilitate post-submergence recovery // Plant Cell Environ. 2018. Vol. 41, No. 4. P. 721–736. doi: 10.1111/pce.13094
  26. Coutinho I.D., Henning L.M.M., Döpp S.A., et al. Identification of primary and secondary metabolites and transcriptome profile of soybean tissues during different stages of hypoxia // Data in Brief. 2018. Vol. 21. P. 1089–1100. doi: 10.1016/j.dib.2018.09.122
  27. theplantlist.org [Электронный ресурс]. The Plant List [дата обращения: 20.11.2022]. Доступ по ссылке: http://theplantlist.org/1.1/browse/A/Onagraceae/Epilobium/
  28. mobot.org [Электронный ресурс]. Angiosperm phylogeny website, version 14 [дата обращения: 20.11.2022]. Доступ по ссылке: http://www.mobot.org/MOBOT/Research/APweb/orders/myrtalesweb2.htm#Onagraceae
  29. Маевский П.Ф. Флора средней полосы европейской части России. 11-е изд. Москва: Товарищество научных изданий КМК, 2014. 635 с.
  30. Ронжина Д.А. Экологическая дифференциация инвазионных и аборигенных видов рода Epilobium в прибрежно-водных экосистемах связана с функциональными особенностями растений // Российский журнал биологических инвазий. 2020. № 1. С. 38–51.
  31. Чирков Ю.И. Основы агрометеорологии. Ленинград: Гидрометеоиздат, 1988. 248 с.
  32. Puzanskiy R.K., Yemelyanov V.V., Shavarda A.L., et al. Age- and organ-specific differences of potato (Solanum phureja) plants metabolome // Russ J Plant Physiol. 2018. Vol. 65, No. 6. P. 813–823. doi: 10.1134/S1021443718060122
  33. Lai Z., Tsugawa H., Wohlgemuth G., et al. Identifying metabolites by integrating metabolome databases with mass spectrometry cheminformatics // Nat Methods. 2018. Vol. 15. P. 53–56. doi: 10.1038/nmeth.4512
  34. Hummel J., Selbig J., Walther D., Kopka J. The Golm Metabolome Database: a Database for GC-MS based metabolite profiling. Metabolomics. Vol. 18: Topics in Current Genetics / J. Nielsen, M.C. Jewett, editors. Berlin; Heidelberg: Springer. 2007. P. 75–95. doi: 10.1007/4735_2007_0229
  35. r-project.org [Электронный ресурс]. R Core Team. R: The R Project for Statistical Computing [дата обращения: 20.11.2022]. Доступ по ссылке: https://www.r-project.org/
  36. CRAN.R-project.org [Электронный ресурс]. Komsta L. outliers: Tests for Outliers. R package version 0.15, 2022 [дата обращения: 20.11.2022]. Доступ по ссылке: https://CRAN.R-project.org/package=outliers
  37. bioconductor.org [Электронный ресурс]. Hastie T., Tibshirani R., Narasimhan B., Chu G. Impute: Imputation for microarray data. R package version 1.70.0. 2022. Доступ по ссылке: https://bioconductor.org/packages/release/bioc/html/impute.html
  38. Stacklies W., Redestig H., Scholz M., et al. pcaMethods — a Bioconductor package providing PCA methods for incomplete data // Bioinformatics. 2007. Vol. 23, No. 9. P. 1164–1167. doi: 10.1093/bioinformatics/btm069
  39. Thevenot E.A., Roux A., Xu Y., et al. Analysis of the human adult urinary metabolome variations with age, body mass index and gender by implementing a comprehensive workflow for univariate and OPLS statistical analyses // J Proteome Res. 2015. Vol. 14, No. 8. P. 3322–3335. doi: 10.1021/acs.jproteome.5b00354
  40. Brereton R.G., Lloyd G.R. Partial least squares discriminant analysis: taking the magic away // J Chemom. 2013. Vol. 28, No. 4. P. 213–225. doi: 10.1002/cem.2609
  41. Gu Z., Eils R., Schlesner M. Complex heatmaps reveal patterns and correlations in multidimensional genomic data // Bioinformatics. 2016. Vol. 32, No. 18. P. 2847–2849. doi: 10.1093/bioinformatics/btw313
  42. Korotkevich G., Sukhov V., Sergushichev A. Fast gene set enrichment analysis // bioRxiv. 2019. P. 1–40. doi: 10.1101/060012
  43. Kanehisa M., Furumichi M., Sato Y., et al. KEGG for taxonomy-based analysis of pathways and genomes // Nucleic Acids Res. 2022. ID gkac963. doi: 10.1093/nar/gkac963
  44. bioconductor.org [Электронный ресурс]. Tenenbaum D., Maintainer B. KEGGREST: Client-side REST access to the Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG). 2022. R package version 1.36.2. Доступ по ссылке: https://www.bioconductor.org/packages/release/bioc/html/KEGGREST.html
  45. Shannon P., Markiel A., Ozier O., et al. Cytoscape: A software environment for integrated models of biomolecular interaction networks // Genome Res. 2003. Vol. 13, No. 11. P. 2498–2504. doi: 10.1101/gr.1239303
  46. Xu Y., Fu X. Reprogramming of plant central metabolism in response to abiotic stresses: A metabolomics view // Int J Mol Sci. 2022. Vol. 23, No. 10. ID5716. doi: 10.3390/ijms23105716
  47. Shingaki-Wells R.N., Huang S., Taylor N.L., et al. Differential molecular responses of rice and wheat coleoptiles to anoxia reveal novel metabolic adaptations in amino acid metabolism for tissue tolerance // Plant Physiol. 2011. Vol. 156, No. 4. P. 1706–1724. doi: 10.1104/pp.111.175570
  48. Mustroph A., Barding G.A. Jr., Kaiser K.A., et al. Characterization of distinct root and shoot responses to low-oxygen stress in Arabidopsis with a focus on primary C- and N-metabolism // Plant Cell Environ. 2014. Vol. 37, No. 10. P. 2366–2380. doi: 10.1111/pce.12282
  49. Fukushima A., Kuroha T., Nagai K., et al. Metabolite and phytohormone profiling illustrates metabolic reprogramming as an escape strategy of deepwater rice during partially submerged stress // Metabolites. 2020. Vol. 10, No. 2. ID 68. doi: 10.3390/metabo10020068
  50. Dacrema M., Sommella E., Santarcangelo C., et al. Metabolic profiling, in vitro bioaccessibility and in vivo bioavailability of a commercial bioactive Epilobium angustifolium L. extract // Biomed Pharmacother. 2020. Vol. 131. ID110670. doi: 10.1016/j.biopha.2020.110670
  51. Ak G., Zengin G., Mahomoodally M.F., et al. Shedding light into the connection between chemical components and biological effects of extracts from Epilobium hirsutum: Is it a potent source of bioactive agents from natural treasure? // Antioxidants. 2021. Vol. 10, No. 9. ID 1389. doi: 10.3390/antiox10091389
  52. Matysik J., Alia A., Bhalu B., Mohanty P. Molecular mechanisms of quenching of reactive oxygen species by proline under stress in plants // Curr Sci. 2002. Vol. 82, No. 5. P. 525–532.
  53. Tamang B.G., Fukao T. Plant adaptation to multiple stresses during submergence and following desubmergence // Int J Mol Sci. 2015. Vol. 16, No. 12. P. 30164–30180. doi: 10.3390/ijms161226226
  54. Shikov A.E., Chirkova T.V., Yemelyanov V.V. Post-anoxia in plants: reasons, consequences, and possible mechanisms // Russ J Plant Physiol. 2020. Vol. 67, No. 1. P. 45–59. doi: 10.1134/S1021443720010203
  55. Yemelyanov V.V., Lastochkin V.V., Prikazyuk E.G., Chirkova T.V. Activities of catalase and peroxidase in wheat and rice plants under conditions of anoxia and post-anoxic aeration // Russ J Plant Physiol. 2022. Vol. 69, No. 6. P. 117. doi: 10.1134/S1021443722060036
  56. Shelp B.J., Bown A.W., McLean M.D. Metabolism and functions of gamma-aminobutyric acid // Trends Plant Sci. 1999. Vol. 4, No. 11. P. 446–452. doi: 10.1016/S1360-1385(99)01486-7

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Тепловая карта среднего нормализованного содержания идентифицированных метаболитов. Столбчатые диаграммы — VIP из моделей OPLS-DA для сравнения: вверху — гидрофитов и мезофита, внизу — E. hirsutum и E. palustre. В названиях метаболитов: compsug — сложные сахара или молекулы с сахарными частями, RI — индекс удерживания, -P — фосфат, FA — жирная кислота, MG — моноацилглицерин

Скачать (299KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Анализ без обучения профилей метаболитов трех видов Epilobium, собраных в течение двух лет: a, b — графики счетов методом главных компонет (ГК), эллипсы — 95 % доверительные интервалы; с — дендрограмма иерархической кластеризации (с расстоянием Пирсона (1-r), агломерация методом Уорда)

Скачать (302KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Анализ обогащения наборов метаболитов на основе факторных загрузок из OPLS-DA-моделей классификации гидрофитов и мезофита. Узлы — пути, полученные из базы KEGG. Если пути имеют общие метаболиты, то они соединены ребром. Края притягиваются в зависимости от количества общих метаболитов. Цвет — значимость влияния на этот путь, размер — сила влияния (|NES|). NES — нормализованная оценка обогащения (normalized enrichment score), FDR — уровень ложноположительных результатов (false discovery rate)

Скачать (348KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Сравнение различий между гидрофитами и мезофитом и между двумя гидрофитами. График общих и уникальных структур (SUS, shared and unique structures) в пространстве нагрузок от двух OPLS-DA-моделей. Положительные значения нагрузок соответствуют большему уровню содержания в мезофите и у Epilobium palustre

Скачать (188KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Сравнение годичных изменений профилей метаболитов трех видов кипреев: a — сравнение E. palustre и E. hirsutum; b — сравнение E. angustifolium и E. palustre; с — сравнение E. angustifolium и E. hirsutum. Графики общих и уникальных структур (SUS) в пространстве нагрузок соответствующих OPLS-DA моделей. Положительные значения нагрузок соответствуют большему уровню содержания на второй год наблюдений

Скачать (225KB)
Метаданные

© Пузанский Р.К., Смирнов П.Д., Ванисов С.А., Дубровский М.Д., Шаварда А.Л., Шишова М.Ф., Емельянов В.В., 2022

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
 


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах