Разнообразие путей интерференции РНК в регуляции экспрессии эндогенных и экзогенных последовательностей у инфузорий Tetrahymena и Paramecium

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Интерференция РНК играет огромную роль в биологии инфузорий. Разнообразные малые РНК регулируют многие процессы в жизни вегетативных клеток инфузорий Tetrahymena и Paramecium. Разные типы эндогенных и экзогенных нуклеотидных последовательностей запускают разные пути интерференции РНК, приводящие к сайленсингу гомологичных последовательностей в геноме макронуклеуса. Вероятно, благодаря этим молекулярным механизмам инфузории способны быстро инактивировать чужеродные гены и эффективно адаптироваться к условиям среды обитания и внешним стимулам.

Об авторах

Ирина Владимировна Некрасова

ФГБОУ ВО «Санкт-Петербургский государственный университет»

Email: ne-irina@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-3121-9772
ResearcherId: M-9794-2013

канд. биол. наук, доцент кафедры микробиологии биологического факультета

Россия, 199034, г. Санкт-Петербург, Университетская наб., д.7/9

Алексей Анатольевич Потехин

ФГБОУ ВО «Санкт-Петербургский государственный университет»

Автор, ответственный за переписку.
Email: alexey.potekhin@spbu.ru
ORCID iD: 0000-0003-4162-5923
ResearcherId: K-3633-2013

канд. биол. наук, профессор кафедры микробиологии биологического факультета

Россия, 199034, г. Санкт-Петербург, Университетская наб., д.7/9

Список литературы

  1. Cerutti H, Casas-Mollano JA. On the origin and functions of RNA-mediated silencing: from protists to man. Curr Genet. 2006;50(2):81-99. https://doi.org/10.1007/s00294-006-0078-x.
  2. Fire A, Xu S, Montgomery MK, et al. Potent and specific genetic interference by double-stranded RNA in Caenorhabditis elegans. Nature. 1998;391(6669):806-811. https://doi.org/10.1038/35888.
  3. Epigenetics. Ed. by С.D. Allis, M.L. Caparros, T. Jenuwein, D. Reinberg. New York: Cold Spring Harbor Laboratory Press; 2015. 984 p.
  4. Coyne RS, Chalker DL, Yao MC. Genome downsizing during ciliate development: nuclear division of labor through chromosome restructuring. Annu Rev Genet. 1996;30:557-578. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.30.1.557.
  5. Betermier M, Duharcourt S. Programmed rearrangement in Ciliates: Paramecium. Microbiol Spectr. 2014;2(6). https://doi.org/10.1128/microbiolspec.MDNA3-0035-2014.
  6. Некрасова И.В., Потехин А.А. Интерференция РНК в формировании соматического генома у инфузорий Paramecium и Tetrahymena // Экологическая генетика. – 2018. – Т. 16. – № 4. – С. 5–22. [Nekrasova IV, Potekhin AA. RNA interference in formation of the somatic genome of ciliates Paramecium and Tetrahymena. Ecological genetics. 2018;16(4):5-22. (In Russ.)]. https://doi.org/10.17816/ecogen1645-22.
  7. Bouhouche K, Gout JF, Kapusta A, et al. Functional specialization of Piwi proteins in Paramecium tetraurelia from post-transcriptional gene silencing to genome remodelling. Nucleic Acids Res. 2011;39(10):4249-4264. https://doi.org/10.1093/nar/gkq1283.
  8. Lepère G., Nowacki M., Serrano V. et al. Silencing-associated and meiosis-specific small RNA pathways in Paramecium tetraurelia. Nucleic Acids Res. 2009;37(3):903-915. https://doi.org/10.1093/nar/gkn1018
  9. Mochizuki K, Fine NA, Fujisawa T, Gorovsky MA. Analysis of a piwi-related gene implicates small RNAs in genome rearrangement in Tetrahymena. Cell. 2002;110(6):689-699. https://doi.org/10.1016/s0092-8674(02)00909-1.
  10. Lee SR, Collins K. Two classes of endogenous small RNAs in Tetrahymena thermophila. Genes Dev. 2006;20(1): 28-33. https://doi.org/10.1101/gad.1377006.
  11. Howard-Till RA, Yao MC. Induction of gene silencing by hairpin RNA expression in Tetrahymena thermophila reveals a second small RNA pathway. Mol Cell Biol. 2006;26(23):8731-8742. https://doi.org/10.1128/MCB.01430-06.
  12. Galvani A, Sperling L. Transgene-mediated post-transcriptional gene silencing is inhibited by 3’ non-coding sequences in Paramecium. Nucleic Acids Res. 2001;29(21):4387-4394. https://doi.org/10.1093/nar/29.21.4387.
  13. Ruiz F, Vayssié L, Klotz C, et al. Homology-dependent gene silencing in Paramecium. Mol Biol Cell. 1998;9(4):931-943. https://doi.org/10.1091/mbc.9.4.931.
  14. Marker S, Le Mouël A, Meyer E, Simon M. Distinct RNA-dependent RNA polymerases are required for RNAi triggered by double-stranded RNA versus truncated transgenes in Paramecium tetraurelia. Nucleic Acids Res. 2010;38(12):4092-4107. https://doi.org/10.1093/nar/gkq131.
  15. Galvani A, Sperling L. RNA interference by feeding in Paramecium. Trends Genet. 2002;18(1):11-12. https://doi.org/10.1016/s0168-9525(01)02548-3.
  16. Garnier O, Serrano V, Duharcourt S, Meyer E. RNA-mediated programming of developmental genome rearrangements in Paramecium tetraurelia. Mol Cell Biol. 2004;24(17):7370-7379. https://doi.org/10.1128/MCB.24.17.7370-7379.2004.
  17. Carradec Q, Gotz U, Arnaiz O, et al. Primary and secondary siRNA synthesis triggered by RNAs from food bacteria in the ciliate Paramecium tetraurelia. Nucleic Acids Res. 2015;43(3):1818-1833. https://doi.org/10.1093/nar/gku1331.
  18. Gotz U, Marker S, Cheaib M, et al. Two sets of RNAi components are required for heterochromatin formation in trans triggered by truncated transgenes. Nucleic Acids Res. 2016;44(12):5908-5923. https://doi.org/10.1093/nar/gkw267.
  19. Elbashir SM, Harborth J, Lendeckel W, et al. Duplexes of 21-nucleotide RNAs mediate RNA interference in cultured mammalian cells. Nature. 2001;411(6836): 494-498. https://doi.org/10.1038/35078107.
  20. Mochizuki K, Gorovsky MA. A Dicer-like protein in Tetrahymena has distinct functions in genome rearrangement, chromosome segregation, and meiotic prophase. Genes Dev. 2005;19(1):77-89. https://doi.org/10.1101/gad.1265105.
  21. Malone CD, Anderson AM, Motl JA, et al. Germ line transcripts are processed by a Dicer-like protein that is essential for developmentally programmed genome rearrangements of Tetrahymena thermophila. Mol Cell Biol. 2005;25(20):9151-9164. https://doi.org/10.1128/MCB.25.20.9151-9164.2005.
  22. Aury JM, Jaillon O, Duret L, et al. Global trends of whole-genome duplications revealed by the ciliate Paramecium tetraurelia. Nature. 2006;444(7116):171-178. https://doi.org/10.1038/nature05230.
  23. Sandoval PY, Swart EC, Arambasic M, Nowacki M. Functional diversification of Dicer-like proteins and small RNAs required for genome sculpting. Dev Cell. 2014;28(2):174-188. https://doi.org/10.1016/j.devcel.2013.12.010.
  24. Marker S, Carradec Q, Tanty V, et al. A forward genetic screen reveals essential and non-essential RNAi factors in Paramecium tetraurelia. Nucleic Acids Res. 2014;42(11):7268-7280. https://doi.org/10.1093/nar/gku223.
  25. Baulcombe DC. Molecular biology. Amplified silencing. Science. 2007;315(5809):199-200. https://doi.org/10.1126/science.1138030.
  26. Lee SR, Collins K. Physical and functional coupling of RNA-dependent RNA polymerase and Dicer in the biogenesis of endogenous siRNAs. Nat Struct Mol Biol. 2007;14(7):604-10. https://doi.org/10.1038/nsmb1262.
  27. Lee SR, Talsky KB, Collins K. A single RNA-dependent RNA polymerase assembles with mutually exclusive nucleotidyl transferase subunits to direct different pathways of small RNA biogenesis. RNA. 2009;15(7):1363-1374. https://doi.org/10.1261/rna.1630309.
  28. Couvillion MT, Lee SR, Hogstad B, et al. Sequence, biogenesis, and function of diverse small RNA classes bound to the Piwi family proteins of Tetrahymena thermophila. Genes Dev. 2009;23(17):2016-2032. https://doi.org/10.1101/gad.1821209.
  29. Cerutti L, Mian N, Bateman A. Domains in gene silencing and cell differentiation proteins: the novel PAZ domain and redefinition of the Piwi domain. Trends Biochem Sci. 2000;25(10):481-482. https://doi.org/10.1016/s0968-0004(00)01641-8.
  30. Matranga C, Tomari Y, Shin C, et al. Passenger-strand cleavage facilitates assembly of siRNA into Ago2-containing RNAi enzyme complexes. Cell. 2005;123(4):607-620. https://doi.org/10.1016/j.cell.2005.08.044.
  31. Farley BM, Collins K. Transgenerational function of Tetrahymena Piwi protein Twi8p at distinctive noncoding RNA loci. RNA. 2017;23(4):530-545. https://doi.org/10.1261/rna.060012.116.
  32. Couvillion MT, Bounova G, Purdom E, et al. A Tetrahymena Piwi bound to mature tRNA 3’ fragments activates the exonuclease Xrn2 for RNA processing in the nucleus. Mol Cell. 2012;48(4):509-520. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2012.09.010.
  33. Furrer DI, Swart EC, Kraft MF, et al. Two sets of Piwi proteins are involved in distinct sRNA pathways leading to elimination of germline-specific DNA. Cell Rep. 2017;20(2):505-20. https://doi.org/10.1016/j.celrep.2017.06.050.
  34. Baranasic D, Oppermann T, Cheaib M, et al. Genomic characterization of variable surface antigens reveals a telomere position effect as a prerequisite for RNA interference-mediated silencing in Paramecium tetraurelia. MBio. 2014;5(6):e01328. https://doi.org/10.1128/mBio.01328-14.
  35. Liu H, Wang X, Wang HD, et al. Escherichia coli noncoding RNAs can affect gene expression and physiology of Caenorhabditis elegans. Nat Commun. 2012;3:1073. https://doi.org/10.1038/ncomms2071.
  36. Grosser K, Ramasamy P, Amirabad AD, et al. More than the “killer trait”: infection with the bacterial endosymbiont Caedibacter Taeniospiralis causes transcriptomic modulation in Paramecium host. Genome Biol Evol. 2018;10(2):646-656. https://doi.org/10.1093/gbe/evy024.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Общая схема путей интерференции РНК. дцРНК — двуцепочечная РНК; RdRP — РНК-зависимая РНК-полимераза; комплексы малых РНК и белков: RISC — RNA-Induced Silencing Complex, RITS — RNA-Induced Transcriptional Silencing

Скачать (148KB)
3. Рис. 2. Разновидности малых РНК, участвующих в сайленсинге в вегетативных клетках у парамеций и тетрахимен. У парамеций малые РНК, участвующие в сайленсинге в вегетативных клетках, представлены первичными siРНК, образующимися с помощью белка Dcr1 и РНК-зависимых РНК-полимераз Rdr1, Rdr2 и Rdr3, и вторичными siРНК. При кормлении инфузорий продуцирующими дцРНК E. coli вторичные siРНК синтезируются ферментом Rdr2 на матрице мРНК вследствие взаимодействия мРНК с первичными siРНК. В случае индукции сайленсинга микроинъекцией трансгенов в синтез вторичных siРНК вовлечены полимеразы Rdr2 и Rdr 3, а также предположительно белки Dicer. При регуляции экспрессии собственных эндогенных последовательностей парамеции, по-видимому, используют оба пути. У тетрахимен сайленсинг в вегетативных клетках запускают как эндогенные последовательности, в том числе псевдогены, разные типы повторов и некоторые гены, так и искусственно введенные векторы. Во всех случаях за счет работы белков Rdr1 и Dcr2 образуются малые РНК, 3’-конец которых может содержать метилированную рибозу или внематрично добавленный уридин (U)

Скачать (134KB)
4. Рис. 3. Варианты комплексов, образуемых РНК-зависимой РНК-полимеразой T. thermophila Rdr1 со вспомогательными белками Rdn1, Rdn2, Rdf1 и Rdf2

Скачать (83KB)
5. Рис. 4. Характерные особенности трех подсемейств белков Piwi P. tetraurelia

Скачать (173KB)

© Некрасова И.В., Потехин А.А., 2019

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.
 


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах