Исследование переноса электронов в фотосистеме 1 с помощью высокочастотной ЭПР-спектроскопии: памяти профессора Клауса Мёбиуса (1936-2024)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Профессор Свободного университета Берлина, выдающийся физико-химик и биофизик Клаус Мёбиус, стоял у истоков разработки и применения методов высокочастотной ЭПР-спектроскопии в исследовании фотосинтеза, в частности, для изучения кинетики переноса зарядов и свойств ион-радикальных пар, образующихся в фотосинтетических реакционных центрах (РЦ). Под его руководством и при самом непосредственном участии была создана уникальная установка, позволяющая регистрировать кинетику окисления молекул хинонов и восстановления димеров (бактерио)хлорофилла в РЦ фотосинтезирующих бактерий и комплексах фотосистемы 1 (ФС1), а также с высокой точностью определять расстояние между разделёнными зарядами на основе измерения частоты модуляции спада сигнала электронного спинового эха (ESEEM). С помощью этой установки удалось доказать, что перенос электронов в комплексах ФС1 происходит преимущественно по ветви А редокс-кофакторов. Была измерена кинетика обратной реакции: реокисления филлосемихинон-аниона А1 •- и восстановления фотоокисленного димера хлорофилла Р700 •+. Получены важнейшие результаты по влиянию биопротектора - дисахарида трегалозы - на кинетику прямого и обратного переноса электрона в комплексах ФС1. Показано, что высушивание в стекловидной трегалозной матрице при комнатной температуре приводит к существенному замедлению кинетики переноса электрона вследствие ограничения конформационной подвижности белка и длительному сохранению его функциональной активности в состоянии обратимого ангидробиоза. Полученные с участием Клауса Мёбиуса и Джованни Вентуроли (Болонья) результаты имеют принципиальное значение для выяснения роли конформационной подвижности белковых субъединиц и системы водородных связей в обеспечении переноса электрона в фотосинтетических реакционных центрах.

Об авторах

В. В. Птушенко

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского

Email: semenov@belozersky.msu.ru
Москва

А. Ю. Семенов

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского

Email: semenov@belozersky.msu.ru
Москва

Список литературы

  1. Möbius, K., Plato, M., and Savitsky, A. (2022) The Möbius Strip Topology: History, Science, and Applications in Nanotechnology, Materials, and the Arts, Jenny Stanford Publishing, https://doi.org/10.1201/9781003256298.
  2. Honerjäger, R. (1951) Microwave spectroscopy [in German], Naturwissenschaften, 38, 34-39, https://doi.org/10.1007/BF00716170.
  3. Honerjäger, R. (1958) Paramagnetic electron resonance [in German], Fortsch. Chem. Forsch., 3, 722-737, https://doi.org/10.1007/BFb0051770.
  4. Möbius, K., Savitsky, A., Malferrari, M., Francia, F., Mamedov, M. D., Semenov, A. Y., Lubitz, W., and Venturoli, G. (2020) Soft dynamic confinement of membrane proteins by dehydrated trehalose matrices: high-field EPR and fast-laser studies, Appl. Magn. Reson., 51, 773-850, https://doi.org/10.1007/s00723-020-01240-y.
  5. Möbius, K. (1965) Investigation of simple π-electron systems using electron spin resonance and polarography: Part I. Experiment and theory [in German], Zeitschr. Naturforsch. A, 20, 1093-1102.
  6. Möbius, K. (2022) Autobiographical sketches (2021), Appl. Magn. Reson., 53, 467-489, https://doi.org/10.1007/s00723-021-01410-6.
  7. Schneider, F., and Moebius, K. (1963) Report: the evaluation of electron resonance spectra of organic radicals [in German], Zeitschr. Naturforsch. B, 18, 1111-1119.
  8. Möbius, K., and Plato, M. (1967) EPR-investigation of dissolved free-radical ions of non-alternating hydrocarbons [in German], Zeitschr. Naturforsch. A, 22, 929-939, https://doi.org/10.1515/zna-1967-0612.
  9. Möbius, K., and Dinse, K.-P. (1972) ENDOR of organic radicals in solution, Chimia, 26, 461, https://doi.org/10.2533/chimia.1972.461.
  10. Feher, G. (1956) Observation of nuclear magnetic resonances via the electron spin resonance line, Phys. Rev., 103, 834, https://doi.org/10.1103/PhysRev.103.834.
  11. Hyde, J. S., and Maki, A. H. (1964) ENDOR of a free radical in solution, J. Chem. Phys., 40, 3117-3118, https://doi.org/10.1063/1.1724957.
  12. Hyde, J. S. (1965) ENDOR of free radicals in solution, J. Chem. Phys., 43, 1806-1818, https://doi.org/10.1063/1.1697013.
  13. Möbius, K., Van Willigen, H., and Maki, A. H. (1971) ENDOR study of pentaphenylcyclopentadienyl radicals in solution. Lifting of orbital degeneracy by methyl substitution, Mol. Phys., 20, 289-304, https://doi.org/10.1080/00268977100100271.
  14. Möbius, K., and Biehl, R. (1979) Electron-nuclear-nuclear TRIPLE resonance of radicals in solutions, in Multiple Electron Resonance Spectroscopy (Dorio, M. M., and Freed, J. H., eds) Springer, pp. 475-507, https://doi.org/10.1007/978-1-4684-3441-5_14.
  15. Biehl, R., Moebius, K., O'Connor, S.E., Walter, R. I., and Zimmermann, H. (1979) Evaluation and assignment of proton and nitrogen hyperfine coupling constants in the free-radical 1-picryl-2, 2-diphenylhydrazyl. An NMR, electron-nuclear double resonance, and electron-nuclear-nuclear triple resonance study, J. Phys. Chem., 83, 3449-3456, https://doi.org/10.1021/j100489a027.
  16. Haindl, E., and Möbius, K. (1985) A 94 GHz EPR spectrometer with Fabry-Perot resonator, Zeitschr. Naturforsch. A, 40, 169-172, https://doi.org/10.1515/zna-1985-0211.
  17. Box, H.C., Budzinski, E. E., and Potter, W. (1971) Effects of ionizing radiation on potassium hydrogen malonate, J. Chem. Phys., 55, 315-319, https://doi.org/10.1063/1.1675523.
  18. Гринберг О., Дубинский А., Шувалов В., Оранский Л., Курочкин В., Лебедев Я. (1976) Субмиллиметровая спектроскопия ЭПР свободных радикалов, Докл. Акад. Наук СССР, 230, 884-887.
  19. Galkin, A. A., Grinberg, O. Y., Dubinskii, A. A., Kabdin, N. N., Krymov, V. N., Kurochkin, V. I., Lebedev, Y. S., Oranskii, L. G., and Shuvalov, V. F. (1977) EPR spectrometer in 2-mm range for chemical-research, Instr. Exp. Tech., 20, 1229-1233.
  20. Weber, R. T., Disselhorst, J., Prevo, L. J., Schmidt, J., and Wenckebach, W. T. H. (1989) Electron spin-echo spectroscopy at 95 GHz, J. Magn. Reson., 81, 129-144, https://doi.org/10.1016/0022-2364(89)90272-2.
  21. Prisner, T. F., Un, S., and Griffin, R. G. (1992) Pulsed ESR at 140 GHz, Isr. J. Chem., 32, 357-363, https://doi.org/10.1002/ijch.199200042.
  22. Lynch, W. B., Earle, K. A., and Freed, J. H. (1988) 1-mm wave ESR spectrometer, Rev. Sci. Instrum., 59, 1345-1351, https://doi.org/10.1063/1.1139720.
  23. Hoff, A. J., and Möbius, K. (1978) Nitrogen electron nuclear double resonance and proton triple resonance experiments on the bacteriochlorophyll cation in solution, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 75, 2296-2300, https://doi.org/10.1073/pnas.75.5.2296.
  24. Lendzian, F., Lubitz, W., Scheer, H., Hoff, A. J., Plato, M., Tränkle, E., and Möbius, K. (1988) ESR, ENDOR and TRIPLE resonance studies of the primary donor radical cation P960+ in the photosynthetic bacterium Rhodopseudomonas viridis, Chem. Phys. Lett., 148, 377-385, https://doi.org/10.1016/0009-2614(88)87191-4.
  25. Gorka, M., Cherepanov, D. A., Semenov, A. Y., and Golbeck, J. H. (2020) Control of electron transfer by protein dynamics in photosynthetic reaction centers, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol., 55, 425-468, https://doi.org/10.1080/10409238.2020.1810623.
  26. Prisner, T. F., Rohrer, M., and Möbius, K. (1994) Pulsed 95 GHz high-field EPR heterodyne spectrometer with high spectral and time resolution, Appl. Magn. Reson., 7, 167-183, https://doi.org/10.1007/BF03162610.
  27. Savitsky, A., Gopta, O., Mamedov, M., Golbeck, J. H., Tikhonov, A., Möbius, K., and Semenov, A. (2010) Alteration of the axial met ligand to electron acceptor A0 in photosystem I: effect on the generation of P700 + A1 - radical pairs as studied by W-band transient EPR, Appl. Magn. Reson., 37, 85-102, https://doi.org/10.1007/s00723-009-0052-0.
  28. Dashdorj, N., Xu, W., Cohen, R. O., Golbeck, J. H., and Savikhin, S. (2005) Asymmetric electron transfer in cyanobacterial photosystem I: charge separation and secondary electron transfer dynamics of mutations near the primary electron acceptor A0, Biophys. J., 88, 1238-1249, https://doi.org/10.1529/biophysj.104.050963.
  29. Cohen, R. O., Shen, G., Golbeck, J. H., Xu, W., Chitnis, P. R., Valieva, A. I., van der Est, A., Pushkar, Y., and Stehlik, D. (2004) Evidence for asymmetric electron transfer in cyanobacterial photosystem I: analysis of a methionine-to-leucine mutation of the ligand to the primary electron acceptor A0, Biochemistry, 43, 4741-4754, https://doi.org/10.1021/bi035633f.
  30. Salikhov, K. M., Pushkar, Y. N., Golbeck, J. H., and Stehlik, D. (2003) Interpretation of multifrequency transient EPR spectra of the P700 + A0 QK - state in photosystem I complexes with a sequential correlated radical pair model: wild type versus A0 mutants, Appl. Magn. Reson., 24, 467-482, https://doi.org/10.1007/BF03166949.
  31. Zech, S. G., Hofbauer, W., Kamlowski, A., Fromme, P., Stehlik, D., Lubitz, W., and Bittl, R. (2000) A structural model for the charge separated state in photosystem I from the orientation of the magnetic interaction tensors, J. Phys. Chem. B, 104, 9728-9739, https://doi.org/10.1021/jp002125w.
  32. Jordan, P., Fromme, P., Witt, H.T., Klukas, O., Saenger, W., and Krauß, N. (2001) Three-dimensional structure of cyanobacterial photosystem I at 2.5 A resolution, Nature, 411, 909-917, https://doi.org/10.1038/35082000.
  33. Lubitz, W. (2006) EPR studies of the primary electron donor P700 in photosystem, in Photosystem I. Advances in Photosynthesis and Respiration (Golbeck, J. H., ed) Vol. 24, Springer, Dordrecht, https://doi.org/10.1007/978-1-4020-4256-0_17.
  34. Plato, M., Krauß, N., Fromme, P., and Lubitz, W. (2003) Molecular orbital study of the primary electron donor P700 of photosystem I based on a recent X-ray single crystal structure analysis, Chem. Phys., 294, 483-499, https://doi.org/10.1016/S0301-0104(03)00378-1.
  35. Mula, S., Savitsky, A., Möbius, K., Lubitz, W., Golbeck, J. H., Mamedov, M. D., Semenov, A. Y., and van der Est, A. (2012) Incorporation of a high potential quinone reveals that electron transfer in photosystem I becomes highly asymmetric at low temperature, Photochem. Photobiol. Sci., 11, 946-956, https://doi.org/10.1039/c2pp05340c.
  36. Sukhanov, A. A., Mamedov, M. D., Möbius, K., Semenov, A. Y., and Salikhov, K. M. (2018) The decrease of the ESEEM frequency of P700 + A1 - ion-radical pair in photosystem i embedded in trehalose glassy matrix at room temperature can be explained by acceleration of spin-lattice relaxation, Appl. Magn. Reson., 49, 1011-1025, https://doi.org/10.1007/s00723-018-1017-y.
  37. Malferrari, M., Savitsky, A., Mamedov, M. D., Milanovsky, G. E., Lubitz, W., Möbius, K., Semenov, A. Y., and Venturoli, G. (2016) Trehalose matrix effects on charge-recombination kinetics in photosystem I of oxygenic photosynthesis at different dehydration levels, Biochim. Biophys. Acta, 1857, 1440-1454, https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2016.05.001.
  38. Shelaev, I., Gorka, M., Savitsky, A., Kurashov, V., Mamedov, M., Gostev, F., Möbius, K., Nadtochenko, V., Golbeck, J., and Semenov, A. (2017) Effect of dehydrated trehalose matrix on the kinetics of forward electron transfer reactions in photosystem I, Zeitschr. Phys. Chem., 231, 325-345, https://doi.org/10.1515/zpch-2016-0860.
  39. Milanovsky, G., Gopta, O., Petrova, A., Mamedov, M., Gorka, M., Cherepanov, D., Golbeck, J. H., and Semenov, A. (2019) Multiple pathways of charge recombination revealed by the temperature dependence of electron transfer kinetics in cyanobacterial photosystem I, Biochim Biophys Acta Bioenerg., 1860, 601-610, https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2019.06.008.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».