Низкочастотные колебания олигомеров бактериохлорофилла в хлоросомах фотосинтезирующих зелёных бактерий

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

При фотосинтезе в зелёных бактериях поглощение света происходит в олигомерах бактериохлорофилла (БХл) c/d/e, которые находятся в хлоросомах - уникальных структурах, созданных природой для собирания энергии очень слабых световых потоков. С помощью когерентной фемтосекундной спектроскопии при криогенной температуре мы обнаружили и исследовали низкочастотные колебательные движения олигомеров БХл c в хлоросомах зелёных бактерий Chloroflexus (Cfx.) aurantiacus. Объектом исследования были хлоросомы, выделенные из культур бактерий, выращенных при различной освещённости. Найдено, что спектр Фурье низкочастотных когерентных осцилляций в полосе Qy БХл c хлоросом зависит от интенсивности света, при котором были выращены соответствующие культуры бактерий. Оказалось, что количество низкочастотных колебательных мод хлоросом увеличивается по мере уменьшения освещённости, при которой они культивировались. При этом расширяется диапазон частот, в пределах которого наблюдаются эти моды, и меняются частоты большинства мод. Теоретическое моделирование полученных данных и анализ литературы привели к выводу о том, что основу хлоросом Cfx. aurantiacus составляют короткие линейные цепи БХл с, объединённые в более сложные структуры. Увеличение длины этих цепей в хлоросомах, выращенных на более слабом свету, приводит к наблюдаемым изменениям спектра колебаний олигомеров БХл c. Это увеличение является эффективным механизмом адаптации бактерий к изменению внешних условий.

Об авторах

А. Г Яковлев

НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

Email: yakov@belozersky.msu.ru
119992 Москва, Россия

А. С Таисова

НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

119992 Москва, Россия

З. Г Фетисова

НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

119992 Москва, Россия

Список литературы

  1. Clayton, R. (1980) Photosynthesis: physical mechanisms and chemical patterns, Cambridge University Press, USA.
  2. Mirkovic, T., Ostroumov, E., Anna, J., van Grondelle, R., Govindjee, and Scholes, G. (2017) Light absorption and energy transfer in the antenna complexes of photosynthetic organisms, Chem. Rev., 117, 249-293, doi: 10.1021/acs.chemrev.6b00002.
  3. Frigaard, N.-U., and Bryant, D. (2006) Chlorosomes: antenna organelles in green photosynthetic bacteria, in Complex intracellular structures in prokaryotes. Microbiology monographs (Shively, J. M., ed), vol. 2, Springer, Berlin, pp. 79-114, doi: 10.1007/7171_021.
  4. Krasnovsky, A., and Bystrova, M. (1980) Self-assembly of chlorophyll aggregated structures, BioSystems, 12, 181-194, doi: 10.1016/0303-2647(80)90016-7.
  5. Smith, K., Kehres, L., and Fajer, J. (1983) Aggregation of bacteriochlorophylls c, d or e. Models for the antenna chlorophylls of green and brown photosynthetic bacteria, J. Am. Chem. Soc., 105, 1387-1389, doi: 10.1021/ja00343a062.
  6. Van Dorssen, R. J., Vasmel, H., and Amesz, J. (1986) Pigment organization and energy transfer in the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus. II. The chlorosome, Photosynth. Res., 9, 33-45, doi: 10.1007/BF00029729.
  7. Fetisova, Z., Freiberg, A., and Timpmann, K. (1988) Long-range molecular order as an efficient strategy for light harvesting in photosynthesis, Nature (London), 334, 633-634, doi: 10.1038/334633a0.
  8. Fetisova, Z., and Mauring, K. (1992) Experimental evidence of oligomeric organization of antenna bacteriochlorophyll c in green bacterium Chloroflexus aurantiacus by spectral hole burning, FEBS Lett., 307, 371-374, doi: 10.1016/0014-5793(92)80715-s.
  9. Fetisova, Z., and Mauring, K. (1993) Spectral hole burning study of intact cells of green bacterium Chlorobium limicola, FEBS Lett., 323, 159-162, doi: 10.1016/0014-5793(93)81470-k.
  10. Fetisova, Z., Mauring, K., and Taisova, A. (1994) Strongly exciton coupled BChl e chromophore system in chlorosomal antenna of intact cells of green bacterium Chlorobium phaeovibrioides: A spectral hole burning study, Photosynth. Res., 41, 205-210, doi: 10.1007/BF02184161.
  11. Fetisova, Z., Freiberg, A., Mauring, K., Novoderezhkin, V., Taisova, A., and Timpmann, K. (1996) Excitation energy transfer in chlorosomes of green bacteria: theoretical and experimental studies, Biophys. J., 71, 995-1010, doi: 10.1016/S0006-3495(96)79301-3.
  12. Prokhorenko, V. I., Steensgaard, D. B., and Holzwarth, A. R. (2000) Exciton dynamics in the chlorosomal antennae of the green bacteria Chloroflexus aurantiacus and Chlorobium tepidum, Biophys. J., 79, 2105-2120, doi: 10.1016/S0006-3495(00)76458-7.
  13. Mauring, K., Novoderezhkin, V., Taisova, A., and Fetisova, Z. (1999) Exciton levels structure of antenna bacteriochlorophyll c aggregates in the green bacterium Chloroflexus aurantiacus as probed by 1.8-293 K fluorescence spectroscopy, FEBS Lett., 456, 239-242, doi: 10.1016/s0014-5793(99)00953-9.
  14. Martiskainen, J., Linnanto, J., Kananavičius, R., Lehtovuori, V., and Korppi-Tommola, J. (2009) Excitation energy transfer in isolated chlorosomes from Chloroflexus aurantiacus, Chem. Phys. Lett., 477, 216-220, doi: 10.1016/j.cplett.2009.06.080.
  15. Martiskainen, J., Linnanto, J., Aumanen, V., Myllyperkiö, P., and Korppi-Tommola, J. (2012) Excitation energy transfer in isolated chlorosomes from Chlorobaculum tepidum and Prosthecochloris aestuarii, Photochem. Photobiol., 88, 675-683, doi: 10.1111/j.1751-1097.2012.01098.x.
  16. Linnanto, J. V., and Korppi-Tommola, J. E. I. (2012) Exciton description of chlorosome to baseplate excitation energy transfer in filamentous anoxygenic phototrophs and green sulfur bacteria, J. Phys. Chem. B, 117, 11144-11161, doi: 10.1021/jp4011394.
  17. Staehelin, L., Golecki, J., Fuller, R., and Drews, G. (1978) Visualization of the supramolecular architecture of chlorosomes (Chlorobium type vesicles) in freeze-fractured cells of Chloroflexus aurantiacus, Arch. Microbiol., 119, 269-277, doi: 10.1007/BF00405406.
  18. Sprague, S., Staehelin, L., DiBartolomeis, M., and Fuller, R. (1981) Isolation and development of chlorosomes in the green bacterium Chloroflexus aurantiacus, J. Bacteriol., 147, 1021-1031, doi: 10.1128/jb.147.3.1021-1031.1981.
  19. Psencik, J., Ikonen, T. P., Laurinmaki, P., Merckel, M. C., Butcher, S. J., Serimaa, R. E., and Tuma, R. (2004) Lamellar organization of pigments in chlorosomes, the light harvesting complexes of green photosynthetic bacteria, Biophys. J., 87, 1165-1172, doi: 10.1529/biophysj.104.040956.
  20. Günther, L., Jendrny, M., Bloemsma, E., Tank, M., Oostergetel, G., Bryant, D., Knoester, J., and Köhler, J. (2016) Structure of light-harvesting aggregates in individual chlorosomes, J. Phys. Chem. B, 120, 5367-5376, doi: 10.1021/acs.jpcb.6b03718.
  21. Sawaya, N., Huh, J., Fujita, T., Saikin, S., and Aspuru-Guzik, A. (2015) Fast delocalization leads to robust long-range excitonic transfer in a large quantum chlorosome model, Nano Lett., 15, 1722-1729, doi: 10.1021/nl504399d.
  22. Fujita, T., Huh, J., Saikin, S., Brookes, J., and Aspuru-Guzik, A. (2014) Theoretical characterization of excitation energy transfer in chlorosome light-harvesting antennae from green sulfur bacteria, Photosynth. Res., 120, 273-289, doi: 10.1007/s11120-014-9978-7.
  23. Yakovlev, A. G., Taisova, A. S., and Fetisova, Z. G. (2021) Utilization of blue-green light by chlorosomes from the photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus: Ultrafast excitation energy conversion and transfer, Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics, 1862, 148396, doi: 10.1016/j.bbabio.2021.148396.
  24. Savikhin, S., Zhu, Y., Blankenship, R. E., and Struve, W. S. (1996) Intraband energy transfers in the BChl c antenna of chlorosomes from the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, J. Phys. Chem., 100, 17978-17980, doi: 10.1021/jp961752b.
  25. Savikhin, S., Zhu, Y., Lin, S., Blankenship, R. E., and Struve, W. S. (1994) Femtosecond spectroscopy of chlorosome antennas from the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, J. Phys. Chem., 98, 10322-10334, doi: 10.1021/j100091a056.
  26. Cherepy, N. J., Du Mei, Holzwarth, A. R., and Mathies, R. A. (1996) Near-infrared resonance Raman spectra of chlorosomes: probing nuclear coupling in electronic energy transfer, J. Phys. Chem., 100, 4662-4671, doi: 10.1021/jp952992e.
  27. Klevanik, A. V. (2001) Low frequency vibrations of bacteriochlorophyll, Optics Spectroscopy, 90, 55-66, doi: 10.1134/1.1343547.
  28. Yakovlev, A. G., Taisova, A. S., Shuvalov, V. A., and Fetisova, Z. G. (2018) Estimation of the bacteriochlorophyll c oligomerisation extent in Chloroflexus aurantiacus chlorosomes by very low-frequency vibrations of the pigment molecules: A new approach, Biophys. Chem., 240, 1-8, doi: 10.1016/j.bpc.2018.05.004.
  29. Pierson, B., and Castenholz, R. (1974) Studies of pigments and growth in Chloroflexus aurantiacus, a phototrophic filamentous bacterium, Arch. Microbiol., 100, 283-305, doi: 10.1007/BF00446324.
  30. Taisova, A. S., Keppen, O. I., Lukashev, E. P., Arutyunyan, A. M., and Fetisova, Z. G. (2002) Study of the chlorosomal antenna of the green mesophilic filamentous bacterium Oscillochloris trichoides, Photosynth. Res., 74, 73-85, doi: 10.1023/A:1020805525800.
  31. Трубецков Д. И., Рожнев A. Г. (2001) Линейные колебания и волны, Физматлит, Москва.
  32. Yakovlev, A. G., Taisova, A. S., and Fetisova, Z. G. (2020) Q-band hyperchromism and B-band hypochromism of bacteriochlorophyll c as a tool for investigation of the oligomeric structure of chlorosomes of the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, Photosynth. Res., 146, 95-108, doi: 10.1007/s11120-019-00707-9.
  33. Yakovlev, A., Taisova, A., Arutyunyan, A., Shuvalov, V., and Fetisova, Z. (2017) Variability of aggregation extent of light-harvesting pigments in peripheral antenna of Chloroflexus aurantiacus, Photosynth. Res., 133, 343-356, doi: 10.1007/s11120-017-0374-y.
  34. Глинка Н. Л. (1975) Общая химия, "Химия", Ленинград.
  35. Savikhin, S., van Noort, P. I., Zhu, Y., Lin, S., Blankenship, R. E., and Struve, W. S. (1995) Ultrafast energy transfer in light-harvesting chlorosomes from the green sulfur bacterium Chlorobium tepidum, Chem. Phys., 194, 245-258, doi: 10.1016/0301-0104(95)00019-k.
  36. Yakovlev, A. G., Shkuropatov, A. Ya., and Shuvalov, V. A. (2002) Nuclear wavepacket motion between P* and P+BA- potential surfaces with a subsequent electron transfer to HA in bacterial reaction centers at 90 K. Electron transfer pathway, Biochemistry, 41, 14019-14027, doi: 10.1021/bi02025n.
  37. Meneghin, E., Leonardo, C., Volpato, A., Bolzonello, L., and Collini, E. (2017) Mechanistic insight into internal conversion process within Q-bands of chlorophyll a, Sci. Rep., 7, 11389, doi: 10.1038/s41598-017-11621-2.
  38. Lutz, M. (1977) Antenna chlorophyll in photosynthetic membranes. A study by resonance Raman spectroscopy, Biochim. Biophys. Acta, 460, 408-430, doi: 10.1016/0005-2728(77)90081-0.
  39. Novoderezhkin, V. I., Taisova, A. S., and Fetisova, Z. G. (2001) Unit building block of the oligomeric chlorosomal antenna of the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus: modeling of nonlinear optical spectra, Chem. Phys. Lett., 335, 234-240, doi: 10.1016/S0009-2614(01)00045-8.

© Российская академия наук, 2023

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах