Влияние химических шаперонов на процессы агрегации белков, протекающие в различных кинетических режимах

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Формирование и накопление белковых агрегатов отрицательно сказываются на внутриклеточных процессах в живой клетке и являются негативными факторами при производстве и хранении белковых препаратов. Химические шапероны способны предотвращать агрегацию белков, однако это их свойство не является универсальным и зависит от структуры белка-мишени и кинетики его агрегации. В настоящей работе изучено влияние бетаина (Bet) и лизина (Lys) на тест-системы, основанные на тепловой агрегации мышечной гликогенфосфорилазы b (ФБ) при 48 °С, УФ-облученной ФБ (УФ-ФБ) при 37 °С и апо-формы ФБ (апо-ФБ) при 37 °С, характеризующиеся порядком агрегации по белку (n), равным 0,5; 1 или 2 соответственно. Методами динамического светорассеяния, дифференциальной сканирующей калориметрии и аналитического ультрацентрифугирования показано, что Bet защищает ФБ и апо-ФБ от агрегации, однако ускоряет агрегацию УФ-ФБ. В то же время Lys препятствует агрегации УФ-ФБ и апо-ФБ, но увеличивает скорость формирования агрегатов ФБ. Обсуждаются механизмы действия химических шаперонов на третичную и четвертичную структуры и кинетику тепловой агрегации белков-мишеней. Сравнение влияния химических шаперонов на тест-системы с разными кинетическими режимами агрегации позволяет получить более полную информацию о механизме их действия.

Об авторах

В. В Михайлова

ФГУ ФИЦ «Фундаментальные основы биотехнологии» РАН, Институт биохимии имени А.Н. Баха

Email: mikhaylova.inbi@inbox.ru
119071 Москва, Россия

Т. Б Еронина

ФГУ ФИЦ «Фундаментальные основы биотехнологии» РАН, Институт биохимии имени А.Н. Баха

Email: mikhaylova.inbi@inbox.ru
119071 Москва, Россия

Н. А Чеботарева

ФГУ ФИЦ «Фундаментальные основы биотехнологии» РАН, Институт биохимии имени А.Н. Баха

Email: mikhaylova.inbi@inbox.ru
119071 Москва, Россия

Б. И Курганов

ФГУ ФИЦ «Фундаментальные основы биотехнологии» РАН, Институт биохимии имени А.Н. Баха

Email: mikhaylova.inbi@inbox.ru
119071 Москва, Россия

Список литературы

  1. Wang, W., and Roberts, C. J. (2018) Protein aggregation - mechanisms, detection, and control, Int. J. Pharm., 550, 251-268, doi: 10.1016/j.ijpharm.2018.08.043.
  2. Siddiqi, M. K., Alam, P., Chaturvedi, S. K., Shahein, Y. E., and Khan, R. H. (2017) Mechanisms of protein aggregation and inhibition, Front. Biosci., 9, 1-20, doi: 10.2741/e781.
  3. Hartl, F. U. (2017) Protein misfolding diseases, Annu. Rev. Biochem., 86, 21-26, doi: 10.1146/annurev-biochem-061516-044518.
  4. Harding, J. J. (1998) Cataract, Alzheimer's disease, and other conformational diseases, Curr. Opin. Ophthalmol., 9, 10-13, doi: 10.1097/00055735-199802000-00003.
  5. Stefani, M., and Dobson, C. M. (2003) Protein aggregation and aggregate toxicity: new insights into protein folding, misfolding diseases and biological evolution, J. Mol. Med. (Berl), 81, 678-699, doi: 10.1007/s00109-003-0464-5.
  6. Wang, W., Nema, S., and Teagarden, D. (2010) Protein aggregation-pathways and influencing factors, Int. J. Pharm., 390, 89-99, doi: 10.1016/j.ijpharm.2010.02.025.
  7. Kurganov, B. I. (2002) Kinetics of protein aggregation. Quantitative estimation of the chaperone-like activity in test-systems based on suppression of protein aggregation, Biochemistry (Moscow), 67, 409-422, doi: 10.1023/a:1015277805345.
  8. Chebotareva, N. A., Roman, S. G., and Kurganov, B. I. (2016) Dissociative mechanism for irreversible thermal denaturation of oligomeric proteins, Biophys. Rev., 8, 397-407, doi: 10.1007/s12551-016-0220-z.
  9. Chebotareva, N. A., Eronina, T. B., Roman, S. G., Mikhaylova, V. V., Kleymenov, S. Y., and Kurganov, B. I. (2019) Kinetic regime of Ca2+ and Mg2+-induced aggregation of phosphorylase kinase at 40°C, Int. J. Biol. Macromol., 138, 181-187, doi: 10.1016/j.ijbiomac.2019.06.240.
  10. Borzova, V. A., Markossian, K. A., Kara, D. A., and Kurganov, B. I. (2015) Kinetic regime of dithiothreitol-induced aggregation of bovine serum albumin, Int. J. Biol. Macromol., 80, 130-138, doi: 10.1016/j.ijbiomac.2015.06.040.
  11. Kurganov, B. I. (2018) Kinetic regime of aggregation of UV-irradiated glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase from rabbit skeletal muscle, Biochem. Biophys. Res. Commun., 495, 1182-1186, doi: 10.1016/j.bbrc.2017.11.166.
  12. Kinne, R. K. (1993) The role of organic osmolytes in osmoregulation: from bacteria to mammals, J. Exp. Zool., 265, 346-355, doi: 10.1002/jez.1402650403.
  13. Yancey, P. H. (2005) Organic osmolytes as compatible, metabolic and counteracting cytoprotectants in high osmolarity and other stresses, J. Exp. Biol., 208, 2819-2830, doi: 10.1242/jeb.01730.
  14. Bolen, D. W. (2001) Protein stabilization by naturally occurring osmolytes, Methods Mol. Biol., 168, 17-36, doi: 10.1385/1-59259-193-0:017.
  15. Kumar, R. (2009) Role of naturally occurring osmolytes in protein folding and stability, Arch. Biochem. Biophys., 491, 1-6, doi: 10.1016/j.abb.2009.09.007.
  16. Khan, S. H., Ahmad, N., Ahmad, F., and Kumar, R. (2010) Naturally occurring organic osmolytes: from cell physiology to disease prevention, IUBMB Life, 62, 891-895, doi: 10.1002/iub.406.
  17. Caldas, T., Demont-Caulet, N., Ghazi, A., and Richarme, G. (1999) Thermoprotection by glycine betaine and choline, Microbiology (Reading), 145, 2543-2548, doi: 10.1099/00221287-145-9-2543.
  18. Mortazavi, M., Shokrgozar, M. A., Sardari, S., Azadmanesh, K., Mahdian, R., et al. (2018) Physicochemical screening for chemical stabilizer of erythropoietin to prevent its aggregation, Prep. Biochem. Biotechnol., 48, 121-127, doi: 10.1080/10826068.2017.1405270.
  19. Venkatraman, A., Murugan, E., Lin, S. J., Peh, G. S. L., Rajamani, L., and Mehta, J. S. (2020) Effect of osmolytes on in-vitro aggregation properties of peptides derived from TGFBIp, Sci. Rep., 10, 4011, doi: 10.1038/s41598-020-60944-0.
  20. Bhojane, P. P., Joshi, S., Sahoo, S.J., and Rathore, A. S. (2021) Unexplored excipients in biotherapeutic formulations: natural osmolytes as potential stabilizers against thermally induced aggregation of IgG1 biotherapeutics, AAPS PharmSciTech., 23, 26, doi: 10.1208/s12249-021-02183-8.
  21. Dar, M. A., Wahiduzzaman, Islam, A., Hassan, M. I., and Ahmad, F. (2018) Counteraction of the deleterious effects of urea on structure and stability of mammalian kidney proteins by osmolytes, Int. J. Biol. Macromol., 107, 1659-1667, doi: 10.1016/j.ijbiomac.2017.10.021.
  22. Saha, I., Singh, V., Burra, G., and Thakur, A. K. (2018) Osmolytes modulate polyglutamine aggregation in a sequence dependent manner, J. Pept. Sci., 24, e3115, doi: 10.1002/psc.3115.
  23. Dasgupta, M., and Kishore, N. (2017) Selective inhibition of aggregation/fibrillation of bovine serum albumin by osmolytes: mechanistic and energetics insights, PLoS One, 12, e0172208, doi: 10.1371/journal.pone.0172208.
  24. Natalello, A., Liu, J., Ami, D., Doglia, S. M., and de Marco, A. (2009) The osmolyte betaine promotes protein misfolding and disruption of protein aggregates, Proteins, 75, 509-517, doi: 10.1002/prot.22266.
  25. Singh, L. R., Dar, T. A., Rahman, S., Jamal, S., and Ahmad, F. (2009) Glycine betaine may have opposite effects on protein stability at high and low pH values, Biochim. Biophys. Acta, 1794, 929-935, doi: 10.1016/j.bbapap.2009.02.005.
  26. Sabbaghian, M., Ebrahim-Habibi, A., Hosseinkhani, S., Ghasemi, A., and Nemat-Gorgani, M. (2011) Prevention of thermal aggregation of an allosteric protein by small molecules: some mechanistic insights, Int. J. Biol. Macromol., 49, 806-813, doi: 10.1016/j.ijbiomac.2011.07.016.
  27. Li, S., Zheng, Y., Xu, P., Zhu, X., and Zhou, C. (2018) L-Lysine and L-arginine inhibit myosin aggregation and interact with acidic amino acid residues of myosin: The role in increasing myosin solubility, Food Chem., 242, 22-28, doi: 10.1016/j.foodchem.2017.09.033.
  28. Saadati-Eskandari, N., Navidpour, L., Yaghmaei, P., and Ebrahim-Habibi, A. (2019) Amino acids as additives against amorphous aggregation: in vitro and in silico study on human lysozyme, Appl. Biochem. Biotechnol., 189, 305-317, doi: 10.1007/s12010-019-03010-4.
  29. Haghighi-Poodeh, S., Kurganov, B., Navidpour, L., Yaghmaei, P., and Ebrahim-Habibi, A. (2020) Characterization of arginine preventive effect on heat-induced aggregation of insulin, Int. J. Biol. Macromol., 145, 1039-1048, doi: 10.1016/j.ijbiomac.2019.09.196.
  30. Shiraki, K., Kudou, M., Fujiwara, S., Imanaka, T., and Takagi, M. (2002) Biophysical effect of amino acids on the prevention of protein aggregation, J. Biochem., 132, 591-595, doi: 10.1093/oxfordjournals.jbchem.a003261.
  31. Arakawa, T., Dix, D. B., and Chang, B. S. (2003) The effects of protein stabilizers on aggregation induced by multiple-stresses, Yakugaku Zasshi., 123, 957-961, doi: 10.1248/yakushi.123.957.
  32. Rishi, V., Anjum, F., Ahmad, F., and Pfeil, W. (1998) Role of non-compatible osmolytes in the stabilization of proteins during heat stress, Biochem. J., 329, 137-143, doi: 10.1042/bj3290137.
  33. Wang, X., Feng, T., Wang, X., Zhang, X., and Xi, S. (2021) Gelation and microstructural properties of fish myofibrillar protein gels with the incorporation of L-lysine and L-arginine at low ionic strength, J. Sci. Food Agric., 101, 5469-5477, doi: 10.1002/jsfa.11195.
  34. Smirnova, E., Safenkova, I., Stein-Margolina, B., Shubin, V., and Gurvits, B. (2013) L-arginine induces protein aggregation and transformation of supramolecular structures of the aggregates, Amino Acids, 45, 845-855, doi: 10.1007/s00726-013-1528-7.
  35. Barford, D., and Johnson, L. N. (1989) The allosteric transition of glycogen phosphorylase, Nature, 340, 609-616, doi: 10.1038/340609a0.
  36. Kurganov, B. I., Kornilaev, B. A., Chebotareva, N. A., Malikov, V. P., Orlov, V. N., et al. (2000) Dissociative mechanism of thermal denaturation of rabbit skeletal muscle glycogen phosphorylase b, Biochemistry, 39, 13144-13152, doi: 10.1021/bi000975w.
  37. Eronina, T. B., Mikhaylova, V. V., Chebotareva, N. A., and Kurganov, B. I. (2016) Kinetic regime of thermal aggregation of holo- and apoglycogen phosphorylases b, Int. J. Biol. Macromol., 92, 1252-1257, doi: 10.1016/j.ijbiomac.2016.08.038.
  38. Mikhaylova, V. V., Eronina, T. B., Chebotareva, N. A., Kleymenov, S. Y., Shubin, V. V., and Kurganov, B. I. (2017) A thermal after-effect of UV irradiation of muscle glycogen phosphorylase b, PLoS One, 12, e0189125, doi: 10.1371/journal.pone.0189125.
  39. Eronina, T. B., Mikhaylova, V. V., Chebotareva, N. A., Kleymenov, S. Y., Pivovarova, A. V., and Kurganov, B. I. (2022) Combined action of chemical chaperones on stability, aggregation and oligomeric state of muscle glycogen phosphorylase b, Int. J. Biol. Macromol., 203, 406-416, doi: 10.1016/j.ijbiomac.2022.01.106.
  40. Eronina, T. B., Mikhaylova, V. V., Chebotareva, N. A., Tugaeva, K. V., and Kurganov, B. I. (2022) Effect of betaine and arginine on interaction of alphaB-crystallin with glycogen phosphorylase b, Int. J. Mol. Sci., 23, 3816, doi: 10.3390/ijms23073816.
  41. Shaltiel, S., Hedrick, J. L., and Fischer, E. H. (1966) On the role of pyridoxal 5′-phosphate in phosphorylase. II. Resolution of rabbit muscle phosphorylase b, Biochemistry, 5, 2108-2116, doi: 10.1021/bi00870a044.
  42. Mikhaylova, V. V., Eronina, T. B., Chebotareva, N. A., Shubin, V. V., Kalacheva, D. I., and Kurganov, B. I. (2020) Effect of arginine on chaperone-like activity of HspB6 and monomeric 14-3-3ζ, Int. J. Mol. Sci., 21, 2039, doi: 10.3390/ijms21062039.
  43. Khanova, H. A., Markossian, K. A., Kurganov, B. I., Samoilov, A. M., Kleimenov, S. Y., et al. (2005) Mechanism of chaperone-like activity. Suppression of thermal aggregation of betaL-crystallin by alpha-crystallin, Biochemistry, 44, 15480-15487, doi: 10.1021/bi051175u.
  44. Eronina, T. B., Mikhaylova, V. V., Chebotareva, N. A., Shubin, V. V., Kleymenov, S. Y., and Kurganov, B. I. (2020) Effect of arginine on stability and aggregation of muscle glycogen phosphorylase b, Int. J. Biol. Macromol., 165, 365-374, doi: 10.1016/j.ijbiomac.2020.09.101.
  45. Brown, P. H., and Schuck, P. (2006) Macromolecular size-and-shape distributions by sedimentation velocity analytical ultracentrifugation, Biophys. J., 90, 4651-4661, doi: 10.1529/biophysj.106.081372.
  46. Kurganov, B. I. (2002) Estimation of the activity of molecular chaperones in test-systems based on suppression of protein aggregation, Usp. Biol. Khim., 42, 89-138.
  47. Sharma, G. S., Krishna, S., Dar, T. A., Khan, K. A., and Singh, L. R. (2021) Protecting thermodynamic stability of protein: the basic paradigm against stress and unfolded protein response by osmolytes, Int. J. Biol. Macromol., 177, 229-240, doi: 10.1016/j.ijbiomac.2021.02.102.
  48. Hedrick, J. L., Shaltliel, S., and Fischer, E. H. (1966) On the role of pyridoxal 5′-phosphate in phosphorylase. 3. Physicochemical properties and reconstitution of apophosphorylase b, Biochemistry, 5, 2117-2125, doi: 10.1021/bi00870a045.
  49. Gunar, V. I., Sugrobova, N. P., Chebotareva, N. A., Stepanova, S. V., Poznanskaya, A. A., Kurganov, B. I. in Fukui, T., Kagamiyama, H., Soda, K., and Wada, H. (Eds) (1990) Enzymes Dependent on Pyridoxal Phosphate and Other Carbonyl Compounds as Cofactors, Pergamon Press, Oxford, pp. 417-419.
  50. Rydeen, A. E., Brustad, E. M., and Pielak, G. J. (2018) Osmolytes and protein-protein interactions, J. Am. Chem. Soc., 140, 7441-7444, doi: 10.1021/jacs.8b03903.
  51. Roman, S. G., Chebotareva, N. A., Eronina, T. B., Kleymenov, S. Y., Makeeva, V. F., et al. (2011) Does the crowded cell-like environment reduce the chaperone-like activity of alpha-crystallin? Biochemistry, 50, 10607-10623, doi: 10.1021/bi201030y.
  52. Su, Z., Mahmoudinobar, F., and Dias C. L. (2017) Effects of trimethylamine-N-oxide on the conformation of peptides and its implications for proteins, Phys. Rev. Lett., 119, 108102, doi: 10.1103/PhysRevLett.119.108102.
  53. Mukherjee, M., and Mondal, J. (2020), Unifying the contrasting mechanisms of protein-stabilizing osmolytes, J. Phys. Chem. B., 124, 6565-6574, doi: 10.1021/acs.jpcb.0c04757.
  54. Felitsky, D. J., Cannon, J. G., Capp, M. W., Hong, J., Van Wynsberghe, A. W., et al. (2004) The exclusion of glycine betaine from anionic biopolymer surface: why glycine betaine is an effective osmoprotectant but also a compatible solute, Biochemistry, 43, 14732-14743, doi: 10.1021/bi049115w.

© Российская академия наук, 2023

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах