Сравнительное исследование механизмов кальциевого ответа в сперматозоидах человека и мыши
- Авторы: Коробкина Ю.Д.1, Пантелеев М.А.1,2,3, Свешникова А.Н.1,2,3
-
Учреждения:
- Центр теоретических проблем физико-химической фармакологии РАН
- Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова
- Национальный медицинский исследовательский центр детской гематологии, онкологии и иммунологии им. Д. Рогачева
- Выпуск: Том 41, № 3 (2024)
- Страницы: 254-274
- Раздел: СТАТЬИ
- URL: https://journals.rcsi.science/0233-4755/article/view/260761
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0233475524030086
- EDN: https://elibrary.ru/crzabj
- ID: 260761
Цитировать
Аннотация
Кальциевая сигнализация – один из ключевых способов трансдукции сигнала в клетках невозбудимых тканей. Кальциевая сигнализация как в сперматозоидах мыши, так и в сперматозоидах человека индуцируется в ответ на прогестерон, реализуется в виде осцилляций или одиночных пиков, а также приводит к акросомной реакции, но молекулярные механизмы существенно отличаются между видами.
Целью данной работы является сравнительное исследование механизмов кальциевой сигнализации при физиологической активации в сперматозоидах человека и мыши. В рамках данной работы мы изучили кальциевый ответ в сперматозоидах мыши, активированных прогестероном. С помощью спектрофлуориметрии впервые было количественно оценено увеличение концентрации кальция в ответ на прогестерон в меченых Fura-2 сперматозоидах мыши в суспензии. Было показано, что сперматозоиды мышей реагируют на 50 мкМ прогестерон пиком шириной 120 ± 35 с и высотой 0.8 ± 0.3 мкМ, и этот ответ блокируется аспирином. На основе литературных данных была построена схема индукции кальциевой сигнализации, предполагающая промежуточный этап с синтезом некоторого простаноида (возможно, PGE2) и активацией сперматозоида мыши данным простаноидом через ассоциированный с G-белком рецептор. Используя полученную схему реакций были разработаны две вычислительные модели: точечная модель и трехмерная модель. Как и в случае сперматозоидов человека, точечная модель дала только качественное описание кальциевых ответов, в то время как трехмерная модель позволила получить близкие к эксперименту параметры пика и частоту осцилляций концентрации кальция в ответ на прогестерон. С помощью анализа in silico показано, что в сперматозоидах мыши пространственное распределение сигнальных ферментов регулирует тип и форму кальциевого ответа.
Таким образом, можно сделать вывод о том, что наличие временных задержек, обусловленных диффузией и пространственным распределением ферментов сигнализации кальция, регулирует кальциевый ответ как в сперматозоидах человека, так и в сперматозоидах мыши.
Полный текст
Об авторах
Ю. Д. Коробкина
Центр теоретических проблем физико-химической фармакологии РАН
Автор, ответственный за переписку.
Email: juliajessika@gmail.com
Россия, Москва, 109029
М. А. Пантелеев
Центр теоретических проблем физико-химической фармакологии РАН; Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Национальный медицинский исследовательский центр детской гематологии, онкологии и иммунологии им. Д. Рогачева
Email: juliajessika@gmail.com
Россия, Москва, 109029; Москва, 119991; Москва, 117198
А. Н. Свешникова
Центр теоретических проблем физико-химической фармакологии РАН; Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Национальный медицинский исследовательский центр детской гематологии, онкологии и иммунологии им. Д. Рогачева
Email: juliajessika@gmail.com
Россия, Москва, 109029; Москва, 119991; Москва, 117198
Список литературы
- Ottolini M., Sonkusare S.K. 2021. The calcium signaling mechanisms in arterial smooth muscle and endothelial cells. Compr. Physiol. 11 (2), 1831–1869.
- Kalyanasundaram A., Li N., Hansen B.J., Zhao J., Fedorov V.V. 2019. Canine and human sinoatrial node: Differences and similarities in the structure, function, molecular profiles, and arrhythmia. J. Vet. Cardiol. 22, 2–19.
- Suarez S.S., Ho H.C. 2003. Hyperactivation of mammalian sperm. Cell Mol. Biol. (Noisy-le-grand). 49 (3), 351–356.
- Sanchez-Cardenas C., Servin-Vences M.R., Jose O., Trevino C.L., Hernandez-Cruz A., Darszon A. 2014. Acrosome reaction and Ca²⁺ imaging in single human spermatozoa: New regulatory roles of [Ca²⁺]i. Biol. Reprod. 91 (3), 67.
- Taraborrelli S. 2015. Physiology, production and action of progesterone. Acta Obstet. Gynecol. Scand. 94 Suppl 161, 8–16.
- Miller M.R., Mannowetz N., Iavarone A.T., Safavi R., Gracheva E.O., Smith J.F., Hill R.Z., Bautista D.M., Kirichok Y., Lishko P.V. 2016. Unconventional endocannabinoid signaling governs sperm activation via the sex hormone progesterone. Science. 352 (6285), 555–559.
- Nakamura Y., Fukami K. 2009. Roles of phospholipase C isozymes in organogenesis and embryonic development. Physiology (Bethesda). 24, 332–341.
- Kim Y.H., Park T.J., Lee Y.H., Baek K.J., Suh P.G., Ryu S.H., Kim K.T. 1999. Phospholipase C-delta1 is activated by capacitative calcium entry that follows phospholipase C-beta activation upon bradykinin stimulation. J. Biol. Chem. 274 (37), 26127–26134.
- Finkelstein M., Etkovitz N., Breitbart H. 2020. Ca²⁺ signaling in mammalian spermatozoa. Mol. Cell Endocrinol. 516, 110953.
- Alasmari W., Barratt C.L., Publicover S.J., Whalley K.M., Foster E., Kay V., Martins da Silva S., Oxenham S.K. 2013. The clinical significance of calcium-signalling pathways mediating human sperm hyperactivation. Hum. Reprod. 28 (4), 866–876.
- Schuh K., Cartwright E.J., Jankevics E., Bundschu K., Liebermann J., Williams J.C., Armesilla A.L., Emerson M., Oceandy D., Knobeloch K.P., Neyses L. 2004. Plasma membrane Ca²⁺ ATPase 4 is required for sperm motility and male fertility. J. Biol. Chem. 279 (27), 28220–28226.
- Harper C., Wootton L., Michelangeli F., Lefievre L., Barratt C., Publicover S. 2005. Secretory pathway Ca²⁺-ATPase (SPCA1) Ca²⁺ pumps, not SERCAs, regulate complex [Ca²⁺]i signals in human spermatozoa. J. Cell Sci. 118 (Pt 8), 1673–1685.
- Si Y., Olds-Clarke P. 2000. Evidence for the involvement of calmodulin in mouse sperm capacitation. Biol. Reprod. 62 (5), 1231–1239.
- Nakamura M., Oshio S., Tamura A., Okinaga S., Arai K. 1992. Antisera to calreticulin inhibits sperm motility in mice. Biochem. Biophys. Res. Commun. 186 (2), 984–990.
- Korobkin J., Balabin F.A., Yakovenko S.A., Simonenko E.Y., Sveshnikova A.N. 2021. Occurrence of calcium oscillations in human spermatozoa is based on spatial signaling enzymes distribution. Int. J. Mol. Sci. 22 (15), 8018.
- Rennhack A., Schiffer C., Brenker C., Fridman D., Nitao E.T., Cheng Y.M., Tamburrino L., Balbach M., Stolting G., Berger T.K., Kierzek M., Alvarez L., Wach-ten D., Zeng X.H., Baldi E., Publicover S.J., Kaupp U.B., Strunker T. 2018. A novel cross-species inhibitor to study the function of CatSper Ca²⁺ channels in sperm. Br J Pharmacol. 175 (15), 3144–3161.
- Herrick S.B., Schweissinger D.L., Kim S.W., Bayan K.R., Mann S., Cardullo R.A. 2005. The acrosomal vesicle of mouse sperm is a calcium store. J. Cell Physiol. 202 (3), 663–671.
- Pietrobon E.O., Soria M., Dominguez L.A., Monclus Mde L., Fornes M.W. 2005. Simultaneous activation of PLA2 and PLC are required to promote acrosomal reaction stimulated by progesterone via G-proteins. Mol. Reprod. Dev. 70 (1), 58–63.
- Herrero M.B., Cebral E., Franchi A., Motta A., Gimeno M.F. 1998. Progesterone enhances prostaglandin E2 production via interaction with nitric oxide in the mouse acrosome reaction. Biochem. Biophys. Res. Commun. 252 (2), 324–328.
- Joyce C.L., Nuzzo N.A., Wilson L., Jr., Zaneveld L.J. 1987. Evidence for a role of cyclooxygenase (prostaglandin synthetase) and prostaglandins in the sperm acrosome reaction and fertilization. J. Androl. 8 (2), 74–82.
- Lishko P.V., Botchkina I.L., Kirichok Y. 2011. Progesterone activates the principal Ca²⁺ channel of human sperm. Nature. 471 (7338), 387–391.
- Breyer R.M., Bagdassarian C.K., Myers S.A., Breyer M.D. 2001. Prostanoid receptors: subtypes and signaling. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 41, 661–690.
- Gao D.D., Lan C.F., Cao X.N., Chen L., Lei T.L., Peng L., Xu J.W., Qiu Z.E., Wang L.L., Sun Q., Huang Z.Y., Zhu Y.X., Zhou W.L., Zhang Y.L. 2022. G protein-coupled estrogen receptor promotes acrosome reaction via regulation of Ca²⁺ signaling in mouse spermdagger. Biol. Reprod. 107 (4), 1026–1034.
- Kawai T., Miyata H., Nakanishi H., Sakata S., Morioka S., Sasaki J., Watanabe M., Sakimura K., Fujimoto T., Sasaki T., Ikawa M., Okamura Y. 2019. Polarized PtdIns(4,5) P(2) distribution mediated by a voltage-sensing phosphatase (VSP) regulates sperm motility. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 116 (51), 26020–26028.
- Choi D., Lee E., Hwang S., Jun K., Kim D., Yoon B.K., Shin H.S., Lee J.H. 2001. The biological significance of phospholipase C beta 1 gene mutation in mouse sperm in the acrosome reaction, fertilization, and embryo development. J. Assist. Reprod. Genet. 18 (5), 305–310.
- Fukami K., Yoshida M., Inoue T., Kurokawa M., Fissore R.A., Yoshida N., Mikoshiba K., Takenawa T. 2003. Phospholipase Cdelta4 is required for Ca²⁺ mobilization essential for acrosome reaction in sperm. J. Cell Biol. 161 (1), 79–88.
- Ohlmann P., Hechler B., Cazenave J.P., Gachet C. 2004. Measurement and manipulation of [Ca²⁺]i in suspensions of platelets and cell cultures. Methods Mol. Biol. 273, 229–250.
- Mirabito Colafella K.M., Neuman R.I., Visser W., Danser A.H.J., Versmissen J. 2020. Aspirin for the prevention and treatment of pre-eclampsia: A matter of COX-1 and/or COX-2 inhibition? Basic Clin. Pharmacol. Toxicol. 127 (2), 132–141.
- Grynkiewicz G., Poenie M., Tsien R.Y. 1985. A new generation of Ca²⁺ indicators with greatly improved fluorescence properties. J. Biol. Chem. 260 (6), 3440–3450.
- Bergmann F.T., Hoops S., Klahn B., Kummer U., Mendes P., Pahle J., Sahle S. 2017. COPASI and its applications in biotechnology. J. Biotechnol. 261, 215–220.
- Hoops S., Sahle S., Gauges R., Lee C., Pahle J., Simus N., Singhal M., Xu L., Mendes P., Kummer U. 2006. COPASI-a COmplex PAthway SImulator. Bioinformatics. 22 (24), 3067–3074.
- Moraru, II, Schaff J.C., Slepchenko B.M., Blinov M.L., Morgan F., Lakshminarayana A., Gao F., Li Y., Loew L.M. 2008. Virtual Cell modelling and simulation software environment. IET Syst. Biol. 2 (5), 352–362.
- Marhl M., Schuster S., Brumen M., Heinrich R. 1997. Modeling the interrelations between the calcium oscillations and ER membrane potential oscillations. Biophys. Chem. 63 (2–3), 221–239.
- Katanaev V.L., Chornomorets M. 2007. Kinetic diversity in G-protein-coupled receptor signalling. Biochem. J. 401 (2), 485–495.
- Romarowski A., Sanchez-Cardenas C., Ramirez-Gomez H.V., Puga Molina Ldel C., Trevino C.L., Hernandez-Cruz A., Darszon A., Buffone M.G. 2016. A specific transitory increase in intracellular calcium induced by progesterone promotes acrosomal exocytosis in mouse sperm. Biol. Reprod. 94 (3), 63.
- Klonowski W. 1983. Simplifying principles for chemical and enzyme reaction kinetics. Biophys. Chem. 18 (2), 73–87.
- Lopez-Gonzalez I., Torres-Rodriguez P., Sanchez-Carranza O., Solis-Lopez A., Santi C.M., Darszon A., Trevino C.L. 2014. Membrane hyperpolarization during human sperm capacitation. Mol. Hum. Reprod. 20 (7), 619–629.
- Smith D., Gaffney E., Blake J., Kirkman-Brown J. 2009. Human sperm accumulation near surfaces: a simulation study. J. Fluid Mechanics. 621, 289–320.
- Cummins J.M., Woodall P.F. 1985. On mammalian sperm dimensions. J. Reprod. Fertil. 75 (1), 153–175.
- Simons J., Fauci L. 2018. A model for the acrosome reaction in mammalian sperm. Bull Math Biol. 80 (9), 2481–2501.
- Kirkman-Brown J.C., Barratt C.L., Publicover S.J. 2004. Slow calcium oscillations in human spermatozoa. Biochem. J. 378 (Pt 3), 827–832.
- Lechleiter J., Girard S., Clapham D., Peralta E. 1991. Subcellular patterns of calcium release determined by G protein-specific residues of muscarinic receptors. Nature. 350 (6318), 505–508.
- Vera-Siguenza E., Pages N., Rugis J., Yule D.I., Sneyd J. 2019. A mathematical model of fluid transport in an accurate reconstruction of parotid acinar cells. Bull. Math. Biol. 81 (3), 699–721.
- Bell M., Bartol T., Sejnowski T., Rangamani P. 2019. Dendritic spine geometry and spine apparatus organization govern the spatiotemporal dynamics of calcium. J. Gen. Physiol. 151 (8), 1017–1034.
- Zador A., Koch C. 1994. Linearized models of calcium dynamics: formal equivalence to the cable equation. J. Neurosci. 14 (8), 4705–4715.
- Weber K., Waletzky A., Fendl D., Ordonez P., Takawale P., Hein F., Riedel W., Konig A., Kunze M., Leoni A.L., Rivera J., Quirici R., Romano I., Paepke S., Okazaki Y., Hardisty J.F. 2014. New method for sperm evaluation by 3-dimensional laser scanning microscopy in different laboratory animal species. Int. J. Toxicol. 33 (5), 353–361.
- Sunanda P., Panda B., Dash C., Padhy R.N., Routray P. 2018. An illustration of human sperm morphology and their functional ability among different group of subfertile males. Andrology. 6 (5), 680–689.
- Albrechtova J., Albrecht T., Dureje L., Pallazola V.A., Pialek J. 2014. Sperm morphology in two house mouse subspecies: Do wild-derived strains and wild mice tell the same story? PLoS One. 9 (12), e115669.
- Yeung C.H., Anapolski M., Cooper T.G. 2002. Measurement of volume changes in mouse spermatozoa using an electronic sizing analyzer and a flow cytometer: validation and application to an infertile mouse model. J. Androl. 23 (4), 522–528.
- Dickinson G.D., Ellefsen K.L., Dawson S.P., Pearson J.E., Parker I. 2016. Hindered cytoplasmic diffusion of inositol trisphosphate restricts its cellular range of action. Sci. Signal. 9 (453), ra108.
- Samtleben S., Jaepel J., Fecher C., Andreska T., Rehberg M., Blum R. 2013. Direct imaging of ER calcium with targeted-esterase induced dye loading (TED). J. Vis. Exp. (75), e50317.
- Li Y.X., Rinzel J. 1994. Equations for InsP3 receptor-mediated [Ca²⁺]i oscillations derived from a detailed kinetic model: A Hodgkin-Huxley like formalism. J. Theor. Biol. 166 (4), 461–473.
- De Young G.W., Keizer J. 1992. A single-pool inositol 1,4,5-trisphosphate-receptor-based model for agonist-stimulated oscillations in Ca²⁺ concentration. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 89 (20), 9895–9899.
- Cai X., Li X., Qi H., Wei F., Chen J., Shuai J. 2016. Comparison of gating dynamics of different IP(3) R channels with immune algorithm searching for channel parameter distributions. Phys. Biol. 13 (5), 056005.
- Li L.F., Xiang C., Zhu Y.B., Qin K.R. 2014. Modeling of progesterone-induced intracellular calcium signaling in human spermatozoa. J. Theor. Biol. 351, 58–66.
- Vais H., Foskett J.K., Mak D.O. 2010. Unitary Ca²⁺ current through recombinant type 3 InsP3 receptor channels under physiological ionic conditions. J. Gen. Physiol. 136 (6), 687–700.
- Olson S.D., Suarez S.S., Fauci L.J. 2010. A model of CatSper channel mediated calcium dynamics in mammalian spermatozoa. Bull. Math. Biol. 72 (8), 1925–1946.
- Kadamur G., Ross E.M. 2013. Mammalian phospholipase C. Annu. Rev. Physiol. 75, 127–154.
- Wang M., Weiss M., Simonovic M., Haertinger G., Schrimpf S.P., Hengartner M.O., von Mering C. 2012. PaxDb, a database of protein abundance averages across all three domains of life. Mol. Cell. Proteomics. 11 (8), 492–500.
- De Pitta M., Goldberg M., Volman V., Berry H., Ben-Jacob E. 2009. Glutamate regulation of calcium and IP3 oscillating and pulsating dynamics in astrocytes. J. Biol. Phys. 35 (4), 383–411.
- Sims C.E., Allbritton N.L. 1998. Metabolism of inositol 1,4,5-trisphosphate and inositol 1,3,4,5-tetrakisphosphate by the oocytes of Xenopus laevis. J. Biol. Chem. 273 (7), 4052–4058.
- Baksh S., Michalak M. 1991. Expression of calreticulin in Escherichia coli and identification of its Ca²⁺ binding domains. J. Biol. Chem. 266 (32), 21458–21465.
- Means S., Smith A.J., Shepherd J., Shadid J., Fowler J., Wojcikiewicz R.J., Mazel T., Smith G.D., Wilson B.S. 2006. Reaction diffusion modeling of calcium dynamics with realistic ER geometry. Biophys. J. 91 (2), 537–557.
- Michalak M., Corbett E.F., Mesaeli N., Nakamura K., Opas M. 1999. Calreticulin: One protein, one gene, many functions. Biochem. J. 344 (Pt 2), 281–292.
- Hoffman L., Chandrasekar A., Wang X., Putkey J.A., Waxham M.N. 2014. Neurogranin alters the structure and calcium binding properties of calmodulin. J. Biol Chem. 289 (21), 14644–14655.
- Wennemuth G., Babcock D.F., Hille B. 2003. Calcium clearance mechanisms of mouse sperm. J. Gen. Physiol. 122 (1), 115–128.
- Lytton J., Westlin M., Burk S.E., Shull G.E., MacLennan D.H. 1992. Functional comparisons between isoforms of the sarcoplasmic or endoplasmic reticulum family of calcium pumps. J. Biol. Chem. 267 (20), 14483–14489.
- Vila A., Rosengarth A., Piomelli D., Cravatt B., Marnett L.J. 2007. Hydrolysis of prostaglandin glycerol esters by the endocannabinoid-hydrolyzing enzymes, monoacylglycerol lipase and fatty acid amide hydrolase. Biochemistry. 46 (33), 9578–9585.
- Tyukhtenko S., Karageorgos I., Rajarshi G., Zvonok N., Pavlopoulos S., Janero D.R., Makriyannis A. 2016. Specific inter-residue interactions as determinants of human monoacylglycerol lipase catalytic competency: A role for global conformational changes. J. Biol. Chem. 291 (6), 2556–2565.
- Liu Y., Roth J.P. 2016. A revised mechanism for human cyclooxygenase-2. J. Biol. Chem. 291 (2), 948–958.
- Hwa J., Martin K. 2017. The Eicosanoids: Prostaglandins, Thromboxanes, Leukotrienes, & Related Compounds. In: Basic & Clinical Pharmacology. 14th ed. Ed. Katzung B.G. New York: McGraw-Hill Education.
- Marshall F.H., Patel K., Lundstrom K., Camacho J., Foord S.M., Lee M.G. 1997. Characterization of [3H]‐prostaglandin E2 binding to prostaglandin EP4 receptors expressed with Semliki Forest virus. Br.J. Pharmacol. 121 (8), 1673–1678.