<?xml version="1.0" encoding="UTF-8"?>
<!DOCTYPE root>
<article xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" xmlns:xlink="http://www.w3.org/1999/xlink" xmlns:xsi="http://www.w3.org/2001/XMLSchema-instance" xmlns:ali="http://www.niso.org/schemas/ali/1.0/" article-type="research-article" dtd-version="1.2" xml:lang="en"><front><journal-meta><journal-id journal-id-type="publisher-id">Membrane and Cell Biology</journal-id><journal-title-group><journal-title xml:lang="en">Membrane and Cell Biology</journal-title><trans-title-group xml:lang="ru"><trans-title>Биологические мембраны</trans-title></trans-title-group></journal-title-group><issn publication-format="print">0233-4755</issn><issn publication-format="electronic">3034-5219</issn><publisher><publisher-name xml:lang="en">The Russian Academy of Sciences</publisher-name></publisher></journal-meta><article-meta><article-id pub-id-type="publisher-id">405977</article-id><article-id pub-id-type="doi">10.7868/S3034521926010041</article-id><article-categories><subj-group subj-group-type="toc-heading" xml:lang="en"><subject>Articles</subject></subj-group><subj-group subj-group-type="toc-heading" xml:lang="ru"><subject>СТАТЬИ</subject></subj-group><subj-group subj-group-type="article-type"><subject>Research Article</subject></subj-group></article-categories><title-group><article-title xml:lang="en">Extracellular Action Potentials of Subepicardial Intact Cardiomyocytes of the Heart of Active and Hibernating Little Ground Squirrels <italic>Spermophilus pygmaeus</italic></article-title><trans-title-group xml:lang="ru"><trans-title>Внеклеточные потенциалы действия кардиомиоцитов субэпикарда сердца активных и гиберирующих сусликов <italic>Spermophilus pygmaeus</italic></trans-title></trans-title-group></title-group><contrib-group><contrib contrib-type="author"><name-alternatives><name xml:lang="en"><surname>Stepanov</surname><given-names>A. V</given-names></name><name xml:lang="ru"><surname>Степанов</surname><given-names>А. В</given-names></name></name-alternatives><email>botanik2407@gmail.com</email><xref ref-type="aff" rid="aff1"/><xref ref-type="aff" rid="aff2"/></contrib><contrib contrib-type="author"><name-alternatives><name xml:lang="en"><surname>Dobretsov</surname><given-names>M. G</given-names></name><name xml:lang="ru"><surname>Добрецов</surname><given-names>М. Г</given-names></name></name-alternatives><email>-</email><xref ref-type="aff" rid="aff1"/></contrib><contrib contrib-type="author"><name-alternatives><name xml:lang="en"><surname>Filippov</surname><given-names>Yu. A</given-names></name><name xml:lang="ru"><surname>Филиппов</surname><given-names>Ю. А</given-names></name></name-alternatives><email>-</email><xref ref-type="aff" rid="aff1"/></contrib><contrib contrib-type="author"><name-alternatives><name xml:lang="en"><surname>Nikitina</surname><given-names>E. R</given-names></name><name xml:lang="ru"><surname>Никитина</surname><given-names>Е. Р</given-names></name></name-alternatives><email>-</email><xref ref-type="aff" rid="aff1"/></contrib><contrib contrib-type="author"><name-alternatives><name xml:lang="en"><surname>Bekshokov</surname><given-names>K. S</given-names></name><name xml:lang="ru"><surname>Бекшоков</surname><given-names>К. С</given-names></name></name-alternatives><email>-</email><xref ref-type="aff" rid="aff3"/></contrib><contrib contrib-type="author"><name-alternatives><name xml:lang="en"><surname>Kubasov</surname><given-names>I. V</given-names></name><name xml:lang="ru"><surname>Кубасов</surname><given-names>И. В</given-names></name></name-alternatives><email>-</email><xref ref-type="aff" rid="aff1"/></contrib></contrib-group><aff-alternatives id="aff1"><aff><institution xml:lang="en">Sechenov Institute of Evolutionary Physiology and Biochemistry of the Russian Academy of Sciences</institution></aff><aff><institution xml:lang="ru">Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова Российской академии наук</institution></aff></aff-alternatives><aff-alternatives id="aff2"><aff><institution xml:lang="en">St. Petersburg State Pediatric Medical University</institution></aff><aff><institution xml:lang="ru">Санкт-Петербургский государственный педиатрический медицинский университет</institution></aff></aff-alternatives><aff-alternatives id="aff3"><aff><institution xml:lang="en">Dagestan State University</institution></aff><aff><institution xml:lang="ru">Дагестанский государственный университет</institution></aff></aff-alternatives><pub-date date-type="pub" iso-8601-date="2026-02-15" publication-format="electronic"><day>15</day><month>02</month><year>2026</year></pub-date><volume>43</volume><issue>1</issue><issue-title xml:lang="en">VOL 43, NO1 ()</issue-title><issue-title xml:lang="ru">ТОМ 43, №1 ()</issue-title><fpage>40</fpage><lpage>48</lpage><history><date date-type="received" iso-8601-date="2026-04-03"><day>03</day><month>04</month><year>2026</year></date></history><permissions><copyright-statement xml:lang="en">Copyright ©; 2026, Russian Academy of Sciences</copyright-statement><copyright-statement xml:lang="ru">Copyright ©; 2026, Российская академия наук</copyright-statement><copyright-year>2026</copyright-year><copyright-holder xml:lang="en">Russian Academy of Sciences</copyright-holder><copyright-holder xml:lang="ru">Российская академия наук</copyright-holder><ali:free_to_read xmlns:ali="http://www.niso.org/schemas/ali/1.0/" start_date="2027-02-15"/></permissions><self-uri xlink:href="https://journals.rcsi.science/0233-4755/article/view/405977">https://journals.rcsi.science/0233-4755/article/view/405977</self-uri><abstract xml:lang="en"><p>Hibernation is an important adaptive strategy for survival in adverse environmental conditions, including temperature reduction. The heart of hibernating animal species is quite resistant to cold-induced arrhythmia. However, the cellular basis of hibernating mechanisms has not been fully studied. One of the possible mechanisms of protection from cold-induced arrhythmias during hibernation is the remodeling of ion channels in cardiomyocytes, which can be accompanied by remodeling of the T-system. Therefore, the aim of this work was to compare the electrophysiological parameters of the heart of the little ground squirrel <italic>S. pygmaeus</italic> during the periods of activity and hibernation. To achieve this goal, extracellular action potentials (eAPs) were recorded. The eAPs of the ground squirrel heart are signals of two types: eAP1 from the sarcolemma areas free of the T-tubule openings, and eAP2 from the areas including the T-tubule openings. During the hibernation period statistically significant changes in the eAPprofiles are observed, manifested in a decrease in the amplitude of the second peak of eAP2, an increase in the duration of the decay to 90% (T90) in eAP1 and its shortening in eAP2. In addition, in hibernating ground squirrels, the profiles of both eAP types are accompanied by a significantly increased phase of afterhyperpolarization (AHP). Substantial changes during hibernation are also observed in the ratio of the eAP1 and eAP2 towards an increase in the number of eAP1. Similar changes in the ratio of different types of eAPs, shown by us for rats with type I diabetes mellitus, were associated with changes in the T-tubule system. However, preliminary results of studying ground squirrel hearts with confocal microscopy did not reveal visible differences in the organization of the T-system. This presumably indicates that hibernating ground squirrels have a considerably lower density of functional T-tubules due to a decrease in the density of ion channels in the T-system membrane.</p></abstract><trans-abstract xml:lang="ru"><p>Гибернация является важной адаптивной стратегией для выживания животных в неблагоприятных условиях окружающей среды, включая снижение температуры. Сердце гибернирующих видов животных весьма устойчиво к холодовым аритмиям при значительном снижении температуры тела во время входа в гибернацию и при ее повышении во время пробуждения. Однако клеточные основы адаптивных механизмов у таких животных не изучены в полной мере. Одним из возможных механизмов защиты от холодовых аритмий при гибернации рассматривается ремоделирование ионных каналов кардиомиоцитов, которое может сопровождаться изменением Т-системы кардиомиоцитов. Поэтому цель данной работы заключалась в сравнении электрофизиологических параметров сердца малого суслика <italic>Spermophilus pygmaeus</italic> в периоды активности и гибернации. Для достижения поставленной цели осуществлялась регистрация внеклеточных потенциалов действия (вПД). Как и ранее для крысиного сердца, показано, что вПД субэпикардиальных кардиомиоцитов суслика представляют собой сигналы двух типов: вПД1 от участков сарколеммы, свободных от устьев Т-трубочек, и вПД2 от участков, включающих выходы Т-трубочек на поверхность клеточной сарколеммы. Помимо этого, показано, что в период гибернации по сравнению с периодом активности наблюдается достоверные изменения формы вПД, проявляющиеся в снижении амплитуды второго пика вПД2, увеличении длительности спада до 90% (Т90) у вПД1 и его укорочении у вПД2. Кроме того, у гибернирующих сусликов профили обоих типов вПД сопровождаются значительно увеличенной фазой следовой гиперполяризации (СГ). Существенные изменения в период гибернации наблюдаются также и в соотношении частоты встречаемости ответов первого и второго типов в сторону повышения числа вПД1. Ранее аналогичные изменения в частоте встречаемости разных типов вПД, показанные нами для крыс с сахарным диабетом I типа, были ассоциированы с изменениями в системе Т-трубочек. Однако предварительные результаты исследования сердец сусликов при помощи конфокальной микроскопии с применением флуоресцентного красителя DI-8-ANEPSРS не выявили видимых различий в организации Т-системы у гибернирующих животных в сравнении с активными. Это, предположительно, свидетельствует в пользу того, что гибернирующие суслики имеют существенно более низкую плотность функциональных Т-трубочек за счет снижения плотности ионных каналов в мембране Т-системы.</p></trans-abstract><kwd-group xml:lang="en"><kwd>little ground squirrel Spermophilus pygmaeus</kwd><kwd>hibernation</kwd><kwd>extracellular action potentials</kwd><kwd>small-conductance Ca<sup>2+</sup>-activated K<sup>+</sup> channels (SK channels)</kwd></kwd-group><kwd-group xml:lang="ru"><kwd>малый суслик Spermophilus pygmaeus</kwd><kwd>гибернация</kwd><kwd>внеклеточные потенциалы действия</kwd><kwd>кальций-активируемые К<sup>+</sup>-каналы низкой проводимости (SK-каналы)</kwd></kwd-group><funding-group><funding-statement xml:lang="ru">Работа выполнена в рамках государственного задания № 075-00264-26-00.</funding-statement></funding-group></article-meta></front><body></body><back><ref-list><ref id="B1"><label>1.</label><mixed-citation>Ruf T., Geiser F. 2015. Daily torpor and hibernation in birds and mammals. Biol. Rev. Camb. Philos. Soc. 90, 891—926. https://www.doi.org/10.1111/brv.12137</mixed-citation></ref><ref id="B2"><label>2.</label><mixed-citation>Staples J.F. 2016. Metabolic flexibility: Hibernation, torpor, and estivation. Compr. Physiol. 6, 737—771. https://www.doi.org/10.1002/cphy.c140064</mixed-citation></ref><ref id="B3"><label>3.</label><mixed-citation>van Breukelen F., Martin S.L. 2002. Reversible depression of transcription during hibernation. J. Comp. Physiol [B]. 172, 355—361. https://www.doi.org/10.1007/s00360-002-0256-1</mixed-citation></ref><ref id="B4"><label>4.</label><mixed-citation>Johansson B.W. 1996. The hibernator heart—nature’s model of resistance to ventricular fibrillation. Cardiovasc. Res. 31, 826—832. https://www.doi.org/10.1016/0008-6363(95)00192-1</mixed-citation></ref><ref id="B5"><label>5.</label><mixed-citation>Gui L., Bao Z., Jia Y., Qin X., Cheng Z.J., Zhu J., Chen Q.-H. 2013. Ventricular tachyarrhythmias in rats with acute myocardial infarction involves activation of small-conductance Ca2+-activated K+ channels. Am. J. Physiol. Heart. Circ. Physiol. 304, H118—130. https://www.doi.org/10.1152/ajpheart.00820.2011</mixed-citation></ref><ref id="B6"><label>6.</label><mixed-citation>Kanaporis G., Blatter L.A. 2023. Activation of small conductance Ca2+-activated K+ channels suppresses Ca2+ transient and action potential alternans in ventricular myocytes. J. Physiol. 601, 51—67. https://www.doi.org/10.1113/JP283870</mixed-citation></ref><ref id="B7"><label>7.</label><mixed-citation>Weisbrod D. 2020. Small and intermediate calcium activated potassium channels in the heart: Role and strategies in the treatment of cardiovascular diseases. Front. Physiol. 11, 590534. https://www.doi.org/10.3389/fphys.2020.590534</mixed-citation></ref><ref id="B8"><label>8.</label><mixed-citation>Zhang X.-D., Thai P.N., Lieu D.K., Chiamvimonvat N. 2021. Cardiac small-conductance calcium-activated potassium channels in health and disease. Pflugers Arch. 473, 477—489. https://www.doi.org/10.1007/s00424-021-02535-0</mixed-citation></ref><ref id="B9"><label>9.</label><mixed-citation>Diness J.G., Abildgaard L., Bomholtz S.H., Skarsfeldt M.A., Edvardsson N., Sørensen U.S., Grunnet M., Bentzen B.H. 2020. Inhibition of KCa2 channels decreased the risk of ventricular arrhythmia in the Guinea Pig heart during induced hypokalemia. Front. Pharmacol. 11, 749. https://www.doi.org/10.3389/fphar.2020.00749</mixed-citation></ref><ref id="B10"><label>10.</label><mixed-citation>Chua S.-K., Chang P.-C., Maruyama M., Turker I., Shinohara T., Shen M.J., Chen Z., Shen C., Rubart-von der Lohe M., Lopshire J.C., Ogawa M., Weiss J.N., Lin S.-F., Ai T., Chen P.-S. 2011. Small-conductance calcium-activated potassium channel and recurrent ventricular fibrillation in failing rabbit ventricles. Circ. Res. 108, 971—979. https://www.doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.110.238386</mixed-citation></ref><ref id="B11"><label>11.</label><mixed-citation>Setterberg I.E., Le C., Frisk M., Perdreau-Dahl H., Li J., Louch W.E. 2021. The physiology and pathophysiology of T-tubules in the heart. Front. Physiol. 12, 718404. https://www.doi.org/0.3389/fphys.2021.718404</mixed-citation></ref><ref id="B12"><label>12.</label><mixed-citation>Kubasov I.V., Stepanov A., Bobkov D., Radwanski P.B., Terpilowski M.A., Dobretsov M., Gyorke S. 2018. Sub-cellular electrical heterogeneity revealed by loose patch recording reflects differential localization of sarcolemma ion channels in intact rat hearts. Front. Physiol. 9, 61. https://www.doi.org/10.3389/fphys.2018.00061</mixed-citation></ref><ref id="B13"><label>13.</label><mixed-citation>Kubasov I.V., Bobkov D.E., Stepanov A.V., Sukhov I.B., Chistyakova O.V., Dobretsov M.G. 2020. Evaluation of the t-system of rat cardiomyocytes during early stages of streptozotocin-induced diabetes. Russ. J. Physiol. 106, 1098—1108. https://www.doi.org/10.31857/S0869813920090046</mixed-citation></ref><ref id="B14"><label>14.</label><mixed-citation>Kubasov I.V., Stepanov A.V., Panov A.A., Chistyakova O.V., Sukhov I.B., Dobretsov M.G. 2021. Role of potassium currents in the formation of after-hyperpolarization phase of extracellular action potentials recorded from the control and diabetic rat heart</mixed-citation></ref><ref id="B15"><label>15.</label><mixed-citation>Stepanov A.V., Dobretsov M.G., Novikova E.V., Filippov Yu.A., Kubasov I.V. 2023. Remodeling of extracellularly recorded action potentials of rat heart subepicardial cardiomyocytes after ischemia reperfusion injury. J. Evol. Biochem. Physiol. 59, 1497–1509. https://www.doi.org/10.1134/S0022093023050046</mixed-citation></ref><ref id="B16"><label>16.</label><mixed-citation>Kubasov I.V., Stepanov A.V., Filippov Yu.A., Karnishkina O.Yu., Panov A.A., Dobretsov M.G. 2024. Extracellular action potentials of ventricular cardiomyocytes in the heart isolated from rats kept on a high-fat/high-sucrose diet. J. Evol. Biochem. Physiol. 60, 2281–2291. https://www.doi.org/10.1134/S0022093024060097</mixed-citation></ref><ref id="B17"><label>17.</label><mixed-citation>Alekseev A.E., Markevich N.I., Korystova A.F., Lankina D.A., Kokoz Y.M. 1997. The kinetic characteristics of the L-type calcium channels in cardiocytes of hibernators. 1. Development of a kinetic model. Membr. Cell Biol. 11, 31–44.</mixed-citation></ref><ref id="B18"><label>18.</label><mixed-citation>Alekseev A.E., Markevich N.I., Korystova A.F., Terzic A., Kokoz Y.M. 1996. Comparative analysis of the kinetic characteristics of L-type calcium channels in cardiac cells of hibernators. Biophys. J. 70, 786–797. https://www.doi.org/10.1016/S0006-3495(96)79618-2</mixed-citation></ref><ref id="B19"><label>19.</label><mixed-citation>Yatani A., Kim S.-J., Kudej R.K., Wang Q., Depre C., Irie K., Kranias E.G., Vatner S.F., Vatner D.E. 2004. Insights into cardioprotection obtained from study of cellular Ca2+ handling in myocardium of true hibernating mammals. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 286, H2219–2228. https://www.doi.org/10.1152/ajpheart.01096.2003</mixed-citation></ref><ref id="B20"><label>20.</label><mixed-citation>Филатова Т.С., Абрамочкин Д.В. 2023. Влияние гибернации на электрическую активность и калиевые токи в миокарде длиннохвостого суслика. Росс. физиол. журнал им И.М. Сеченова. 109, 788–797. https://www.doi.org/10.31857/S0869813923060031</mixed-citation></ref><ref id="B21"><label>21.</label><mixed-citation>Lu L., Zhang Q., Timofeyev V., Zhang Z., Young J.N., Shin H.-S., Knowlton A.A., Chaimvimonvat N. 2007. Molecular coupling of a Ca2+-activated K+ channel to L-type Ca2+ channels via alpha-actinin2. Circ. Res. 100, 112–120. https://www.doi.org/10.1161/01.RES.0000253095.44186.72</mixed-citation></ref><ref id="B22"><label>22.</label><mixed-citation>Глухов А.В., Егоров Ю.В., Розенштраух Л.В. 2014. Электрофизиологические механизмы устойчивости ритма сердца гибернирующих млекопитающих во время гипотермии. Успехи физиол. наук. 45, 3–26.</mixed-citation></ref><ref id="B23"><label>23.</label><mixed-citation>Klichkhanov N.K., Nikitina E.R., Shihamirova Z.M., Astaeva M.D., Chalabov S.I., Krivchenko A.I. 2021. Erythrocytes of little ground squirrels undergo reversible oxidative stress during arousal from hibernation. Front. Physiol. 12, 730657. https://www.doi.org/10.3389/fphys.2021.730657</mixed-citation></ref></ref-list></back></article>
