Taxonomic diversity and enzyme systems of hydrocarbon-oxidizing bacteria in the marine environment

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

This review presents current information on the diversity of bacterial enzyme systems involved in the aerobic and anaerobic oxidation of aliphatic and aromatic hydrocarbons in oil. It is shown that the most common hydrocarbon-oxidizing microorganisms in the marine environment include bacteria of the genera Mycobacterium, Brevibacterium, Nocardia, Corynebacterium, Rhodococcus, and Arthrobacter, which are usually isolated from areas with severe oil pollution. Alcanivorax, Acinetobacter, Achromobacter, Bacterium, Bacillus, Micrococcus, Pseudomonas, Pseudoalteromonas, Psychrobacter, Marinobacter, Marinomonas, Halomonas, Oleispira, Thalassolituus, Oleiphilus, and Shewanella are often mentioned among marine oil oxidizers. Information continues to appear on bacterial taxa for which hydrocarbon-oxidizing activity is described for the first time. Currently, most studies in this area focused on either to areas of chronic petroleum hydrocarbon pollution or to poorly studied areas, including deep-sea sites. Of particular interest is the feasibility of using microbial potential for the bioremediation of oil-polluted water areas, especially under anaerobic conditions.

About the authors

E. A. Bogatyrenko

Far Eastern Federal University (FEFU)

Email: bogatyrenko.ea@dvfu.ru
Vladivostok, 690922 Russia

A. V. Kim

Far Eastern Federal University (FEFU); Federal Scientific Center of the East Asia Terrestrial Biodiversity, Far Eastern Branch, Russian Academy of Sciences (FSC EATB FEB RAS)

Vladivostok, 690922 Russia$ Vladivostok, 690022 Russia

D. V. Dashkov

Far Eastern Federal University (FEFU)

Vladivostok, 690922 Russia

D. A. Ammosova

Far Eastern Federal University (FEFU)

Vladivostok, 690922 Russia

References

  1. Богатыренко Е.А., Ким А.В., Дункай Т.И. и др. Таксономическое разнообразие культивируемых углеводородокисляющих бактерий в Японском море // Биол. моря. 2021. Т. 47. № 3. С. 232–239.
  2. Богатыренко Е.А., Ким А.В., Полоник Н.С. и др. Психротрофные углеводородокисляющие бактерии, выделенные из донных осадков залива Петра Великого Японского моря // Океанология. 2022. Т. 62. № 3. С. 439–450.
  3. Бузолева Л.С., Богатыренко Е.А., Репина М.А., Белькова Н.Л. Изучение нефтеокисляющей способности бактерий, выделенных из прибрежных вод юга о. Сахалин // Микробиология. 2017. Т. 86. С. 317–325.
  4. Abe M., Kanaly R.A., Mori J.F. Genomic analysis of a marine alphaproteobacterium Sagittula sp. strain MA-2 that carried eight plasmids // Mar. Genomics. 2023. V. 72. Art. ID 101070.
  5. Abe M., Sakai M., Kanaly R.A., Mori J.F. Identification of a putative novel polycyclic aromatic hydrocarbon-biodegrading gene cluster in a marine Roseobacteraceae bacterium Sagittula sp. MA-2 // Microbiol. Spectrum. 2025. V. 13. № 1. Art. ID e0107424.
  6. Agrawal A., Gieg L.M. In situ detection of anaerobic alkane metabolites in subsurface environments // Front. Microbiol. 2013. V. 4. Art. ID 140.
  7. Bihari Z., Szvetnik A., Szabó Z. et al. Functional analysis of long-chain n-alkane degradation by Dietzia spp. // FEMS Microbiol. Lett. 2011. V. 316. P. 100–107.
  8. Callaghan A.V. Enzymes involved in the anaerobic oxidation of n-alkanes: from methane to long-chain paraffins // Front. Microbiol. 2013. V. 4. Art. ID 89.
  9. Callaghan A.V., Gieg L.M., Kropp K.G. et al. Comparison of mechanisms of alkane metabolism under sulfate-reducing conditions among two bacterial isolates and a bacterial consortium // Appl. Environ. Microbiol. 2006. V. 72. № 6. P. 4274–4282.
  10. Chen S.C., Musat F., Richnow H.H., Krüger M. Microbial diversity and oil biodegradation potential of northern Barents Sea sediments // J. Environ. Sci. (China). 2024. V. 146. P. 283–297.
  11. Das N., Das A., Das S. et al. Petroleum hydrocarbon catabolic pathways as targets for metabolic engineering strategies for enhanced bioremediation of crude-oil-contaminated environments // Fermentation. 2023. V. 9. Art. ID 196.
  12. Dell’Anno A., Beolchini F., Gabellini M. et al. Bioremediation of petroleum hydrocarbons in anoxic marine sediments: consequences on the speciation of heavy metals // Mar. Pollut. Bull. 2009. V. 58. P. 1808–1814.
  13. Dell’Anno F., Brunet C., van Zyl L.J. et al. Degradation of hydrocarbons and heavy metal reduction by marine bacteria in highly contaminated sediments // Microorganisms. 2020. V. 8. Art. ID 1402.
  14. Djahnit N., Chernai S., Catania V. et al. Isolation, characterization and determination of biotechnological potential of oil-degrading bacteria from Algerian centre coast // J. App. Microbiol. 2019. V. 126. № 3. P. 780–795.
  15. Dong X., Greening C., Rattray J.E. et al. Metabolic potential of uncultured bacteria and archaea associated with petroleum seepage in deep-sea sediments // Nat. Commun. 2019. V. 10. № 1. Art. ID 1816.
  16. Fakhrzadegan I., Hassanshahian M., Askari Hesni M., Saadatfar A. A study of crude oil-degrading bacteria from mangrove forests in the Persian Gulf // Mar. Ecol. 2019. V. 40. Art. ID e12544.
  17. Feng L., Wang W., Cheng J. et al. Genome and proteome of long-chain alkane degrading Geobacillus thermodenitrificans NG80-2 isolated from a deep-subsurface oil reservoir // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007. V. 104. № 13. P. 5602–5607.
  18. Ganesan M., Mani R., Sai S. et al. Bioremediation by oil degrading marine bacteria: an overview of supplements and pathways in key processes // Chemosphere. 2022. V. 303. Pt. 1. Art. ID 134956.
  19. Gutierrez T., Biddle J.F., Teske A., Aitken M.D. Cultivation-dependent and cultivation-independent characterization of hydrocarbon-degrading bacteria in Guaymas Basin sediments // Front. Microbiol. 2015. V. 6. Art. ID 695.
  20. Gutierrez T., Morris G., Ellis D. et al. Hydrocarbon-degradation and MOS-formation capabilities of the dominant bacteria enriched in sea surface oil slicks during the Deepwater Horizon oil spill // Mar. Pollut. Bull. 2018. V. 135. P. 205–215.
  21. Hassanshahian M., Emtiazi G., Cappello S. Isolation and characterization of crude-oil-degrading bacteria from the Persian Gulf and the Caspian Sea // Mar. Pollut. Bull. 2012. V. 64. № 1. P. 7–12.
  22. Jaekel U., Zedelius J., Wilkes H., Musat F. Anaerobic degradation of cyclohexane by sulfate-reducing bacteria from hydrocarbon-contaminated marine sediments // Front. Microbiol. 2015. V. 6. Art. ID 116.
  23. Ji Y., Mao G., Wang Y., Bartlam M. Structural insights into diversity and n-alkane biodegradation mechanisms of alkane hydroxylases // Front. Microbiol. 2013. V. 4. Art. ID 58.
  24. Kloos K., Munch J.C., Schloter M. A new method for the detection of alkane-monooxygenase homologous genes (alkB) in soils based on PCR-hybridization // J. Microbiol. Methods. 2006. V. 66. № 3. P. 486–496.
  25. Li X., Cao X., Zhang Z. et al. Mechanism of phenanthrene degradation by the halophilic Pelagerythrobacter sp. N7 // Chemosphere. 2024. V. 350. Art. ID 141175.
  26. Ma M., Gao W., Li Q. et al. Biodiversity and oil degradation capacity of oil-degrading bacteria isolated from deep-sea hydrothermal sediments of the South Mid-Atlantic Ridge // Mar. Pollut. Bull. 2021. V. 171. Art. ID 112770.
  27. Maeng J.H., Sakai Y., Tani Y., Kato N. Isolation and characterization of a novel oxygenase that catalyzes the first step of n-alkane oxidation in Acinetobacter sp. strain M-1 // J. Bacteriol. 1996. V. 178. № 13. P. 3695–3700.
  28. Mahjoubi M., Aliyu H., Cappello S. et al. The genome of Alcaligenes aquatilis strain BU33N: insights into hydrocarbon degradation capacity // PloS One. 2019. V. 14. № 9. Art. ID e0221574.
  29. Mangwani N., Kumari S., Das S. Involvement of quorum sensing genes in biofilm development and degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons by a marine bacterium Pseudomonas aeruginosa N6P6 // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2015. V. 99. № 23. P. 10283–10297.
  30. Matturro B., Di Franca M.L., Tonanzi B. et al. Enrichment of aerobic and anaerobic hydrocarbon-degrading bacteria from multicontaminated marine sediment in Mar Piccolo site (Taranto, Italy) // Microorganisms. 2023. V. 11. № 11. Art. ID 2782.
  31. McDonald I.R., Miguez C.B., Rogge G. et al. Diversity of soluble methane monooxygenase-containing methanotrophs isolated from polluted environments // FEMS Microbiol. Lett. 2006. V. 255. № 2. P. 225–232.
  32. Meckenstock R.U., Safinowski M., Griebler C. Anaerobic degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons // FEMS Microbiol. Ecol. 2004. V. 49. P. 27–36.
  33. Moody J.D., Freeman J.P., Fu P.P., Cerniglia C.E. Degradation of benzo[a]pyrene by Mycobacterium vanbaalenii PYR-1 // Appl. Environ. Microbiol. 2004. V. 70. № 1. P. 340–345.
  34. Murphy S.M.C., Bautista M.A., Cramm M.A., Hubert C.R.J. Diesel and crude oil biodegradation by cold-adapted microbial communities in the Labrador Sea // Appl. Environ. Microbiol. 2021. V. 87. № 20. Art. ID e0080021.
  35. Nagy K.K., Takács K., Németh I. et al. Novel enzymes for biodegradation of polycyclic aromatic hydrocarbons identified by metagenomics and functional analysis in short-term soil microcosm experiments // Sci. Rep. 2024. V. 14. Art. ID 11608.
  36. Nie Y., Chi C.Q., Fang H. et al. Diverse alkane hydroxylase genes in microorganisms and environments // Sci. Rep. 2014. V. 4. Art. ID 4968.
  37. Rabus R., Boll M., Heider J. et al. Anaerobic microbial degradation of hydrocarbons: from enzymatic reactions to the environment // J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2016. V. 26. № 1–3. P. 5–28.
  38. Rockne K.J., Chee-Sanford J.C., Sandford R.A. et al. Anaerobic naphthalene degradation by microbial pure cultures under nitrate-reducing conditions // Appl. Environ. Microbiol. 2000. V. 66. P. 1595–1601.
  39. Rockne K.J., Strand S.E. Anaerobic biodegradation of naphthalene, phenanthrene, and biphenyl by a denitrifying enrichment culture // Water Res. 2001. V. 35. P. 291–299.
  40. Rojo F. Degradation of alkanes by bacteria // Environ. Microbiol. 2009. V. 11. P. 2477–2490.
  41. Sakshi, Haritash A.K. A comprehensive review of metabolic and genomic aspects of PAH-degradation // Arch. Microbiol. 2020. V. 202. P. 2033–2058.
  42. Sazonova O.I., Ivanova A.A., Delegan Y.A. et al. Characterization and genomic analysis of the naphthalene-degrading Delftia tsuruhatensis ULwDis3 isolated from seawater // Microorganisms. 2023. V. 11. Art. ID 1092.
  43. Shahsavari E., Schwarz A., Aburto-Medina A., Ball A.S. Biological degradation of polycyclic aromatic compounds (PAHs) in soil: a current perspective // Curr. Pollut. Rep. 2019. V. 5. P. 84–92.
  44. Siddique T., Penner T., Semple K., Foght J.M. Anaerobic biodegradation of longer-chain n-alkanes coupled to methane production in oil sands tailings // Environ. Sci. Technol. 2011. V. 45. № 13. P. 5892–5899.
  45. Sinha R.K., Krishnan K.P., Kurian P.J. Complete genome sequence and comparative genome analysis of Alcanivorax sp. IO_7, a marine alkane-degrading bacterium isolated from hydrothermally-influenced deep seawater of Southwest Indian Ridge // Genomics. 2021. V. 113. P. 884–891.
  46. Stauffert M., Cravo-Laureau C., Duran R. Structure of hydrocarbonoclastic nitrate-reducing bacterial communities in bioturbated coastal marine sediments // FEMS Microbiol. Ecol. 2014. V. 89. P. 580–593.
  47. Tani A., Ishige T., Sakai Y., Kato N. Gene structures and regulation of the alkane hydroxylase complex in Acinetobacter sp. strain M-1 // J. Bacteriol. 2001. V. 183. № 5. P. 1819–1823.
  48. Throne-Holst M., Wentzel A., Ellingsen T.E. et al. Identification of novel genes involved in long-chain n-alkane degradation by Acinetobacter sp. strain DSM 17874 // Appl. Environ. Microbiol. 2007. V. 73. № 10. P. 3327–3332.
  49. Tsai J.C., Kumar M., Lin J.G. Anaerobic biotransformation of fluorene and phenanthrene by sulfate-reducing bacteria and identification of biotransformation pathway // J. Hazard. Mater. 2009. V. 164. P. 847–855.
  50. van Beilen J.B., Funhoff E.G. Alkane hydroxylases involved in microbial alkane degradation // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007. V. 74. № 1. P. 13–21.
  51. van Beilen J.B., Kingma J., Witholt B. Substrate specificity of the alkane hydroxylase of Pseudomonas oleovorans GPo1 // Enzyme Microb. Technol. 1994. V. 16. P. 904–911.
  52. van Beilen J.B., Li Z., Duetz W.A. et al. Diversity of alkane hydroxylase systems in the environment // Oil Gas Sci. Technol. 2003. V. 58. № 4. P. 427–440.
  53. Vergeynst L., Greer C.W., Mosbech A. et al. Biodegradation, photo-oxidation, and dissolution of petroleum compounds in an Arctic fjord during summer // Environ. Sci. Technol. 2019. V. 53. № 21. P. 12197–12206.
  54. Wang W., Shao Z. Diversity of flavin-binding monooxygenase genes (almA) in marine bacteria capable of degradation long-chain alkanes // FEMS Microbiol. Ecol. 2012. V. 80. P. 523–533.
  55. Wang W., Zhong R., Shan D., Shao Z. Indigenous oil-degrading bacteria in crude oil-contaminated seawater of the Yellow sea, China // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2014. V. 98. № 16. P. 7253–7269.
  56. Yakimov M.M., Timmis K.N., Golyshin P.N. Obligate oil-degrading marine bacteria // Curr. Opin. Biotechnol. 2007. V. 18. № 3. P. 257–266.
  57. Zenati B., Chebbi A., Badis A. et al. A non-toxic microbial surfactant from Marinobacter hydrocarbonoclasticus SdK644 for crude oil solubilization enhancement // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2018. V. 154. P. 100–107.
  58. Zhang X.X., Cheng S.P., Zhu C.J., Sun S.L. Microbial PAH-degradation in soil: degradation pathways and contributing factors // Pedosphere. 2006. V. 16. № 5. P. 555–565.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».