The contribution of transglutaminase-mediated processes to the maintenance and reconsolidation of the long-term context memory in snails

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

The effects of the transglutaminase inhibitor monodansylcadaverine on context memory maintenance and reconsolidation practically are not investigated. This work was devoted to the analysis of the role of transglutaminase (TG) in the formation, maintenance, and reconsolidation of long-term context memory in the terrestrial snail Helix lucorum. We used the transglutaminase inhibitor monodansylcadaverine and demonstrated an irreversible loss of memory if the inhibitor was injected 24 hrs after training. In conditions of memory reactivation effects of TG inhibitor were absent or diminished suggesting a role of TG in memory maintenance. Obtained results can be explained by participation of TG in epigenetic regulation. Exact mechanisms should be investigated in future.

作者简介

A. Zuzina

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, RAS

编辑信件的主要联系方式.
Email: lucky-a89@mail.ru
Moscow, Russia

A. Vinarskaya

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, RAS

Email: lucky-a89@mail.ru
Moscow, Russia

P. Balaban

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, RAS

Email: lucky-a89@mail.ru
Moscow, Russia

参考

  1. Al-Kachak A., Maze I. Post-translational modifications of histone proteins by monoamine neurotransmitters. Curr. Opin. Chem. Biol. 2023. 74: 102302.
  2. Ambron R.T., Kremzner L.T. Post-translational modification of neuronal proteins: evidence for transglutaminase activity in R2, the giant cholinergic neuron of Aplysia. Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 1982. 79 (11): 3442–3446.
  3. Bader M. Serotonylation: serotonin signaling and epigenetics. Front. Mol. Neurosci. 2019. 12: 288.
  4. Balaban P.M., Vinarskaya A.K., Zuzina A.B., Ierusalimsky V.N., Malyshev A.Y. Impairment of the serotonergic neurons underlying reinforcement elicits extinction of the repeatedly reactivated context memory. Sci. Rep. 2016. 6: 36933.
  5. Balaban P., Bravarenko N. Long-term sensitization and environmental conditioning in terrestrial snails. Exp. Brain Research. 1993. 96 (3): 487–493.
  6. Delgado T., Emerson J., Hong M., Keillor J.W., Johnson G.V.W. Pharmacological inhibition of astrocytic transglutaminase 2 facilitates the expression of a neurosupportive astrocyte reactive phenotype in association with increased histone acetylation. Biomolecules. 2024. 14 (12): 1594.
  7. Dolge L., Aufenvenne K., Traupe H., Baumgartner W. Beta-actin is a target for transglutaminase activity at synaptic endings in chicken telencephalic cell cultures. J. Mol. Neurosci. 2012. 46 (2): 410–419.
  8. Elahi A., Emerson J., Rudlong J., Keillor J.W., Salois G., Visca A. et al. Deletion or inhibition of astrocytic transglutaminase 2 promotes functional recovery after spinal cord injury. Cells. 2021. 10: 2942.
  9. Facchiano F., Deloye F., Doussau F., Innamorati G., Ashton A.C., Dolly J.O. et al. Transglutaminase participates in the blockade of neurotransmitter release by tetanus toxin: evidence for a novel biological function. Amino Acids. 2010. 39 (1): 257–269.
  10. Fagutao F.F., Maningas M.B., Kondo H., Aoki T., Hirono I. Transglutaminase regulates immune-related genes in shrimp. Fish Shellfish Immunol. 2012. 32 (5): 711–715.
  11. Farrelly L.A., Thompson R.E., Zhao S., Lepack A.E., Lyu Y., Bhanu N.V. et al. Histone serotonylation is a permissive modification that enhances TFIID binding to H3K4me. Nature. 2019. 567 (7749): 535–539.
  12. Fesus L., Piacentini M. Transglutaminase 2: an enigmatic enzyme with diverse functions. Trends Biochem. Sci. 2002. 27 (10): 534–539.
  13. Fulton S., Mitra S., Lepack A.E., Martin J.A., Stewart A.F., Converse J. et al. Histone H3 dopaminylation in ventral tegmental area underlies heroin-induced transcriptional and behavioral plasticity in male rats. Neuropsychopharmacology. 2022. 47 (10): 1776–1783.
  14. Ivashkin E., Melnikova V., Kurtova A., Brun N.R., Obukhova A., Khabarova M.Y. Transglutaminase activity determines nuclear localization of serotonin immunoreactivity in the early embryos of invertebrates and vertebrates. ACS Chem. Neurosci. 2019. 10 (8): 3888–3899.
  15. Jiang S.H., Wang Y.H., Hu L.P., Wang X., Li J., Zhang X.L., Zhang ZG. The physiology, pathology and potential therapeutic application of seorotonylation. J. Cell. Sci. 2021. 134 (11): jcs257337.
  16. Junkunlo K., Söderhäll K., Söderhäll I. Transglutaminase inhibition stimulates hematopoiesis and reduces aggressive behavior of crayfish, Pacifastacus leniusculus. J. Biol. Chem. 2019. 294 (2): 708–715.
  17. Junkunlo K., Söderhäll K., Söderhäll I. Transglutaminase 1 and 2 are localized in different blood cells in the freshwater crayfish Pacifastacus leniusculus. Fish Shellfish Immunol. 2020. 104: 83–91.
  18. Kandel E.R., Schwartz J.H. Molecular biology of an elementary form of learning: modulation of transmitter release. Science. 1982. 218 (4571): 433–443.
  19. Kim G.E., Park H.H. Structures of human translglutaminase 2: finding clues for interference in cross-linking mediated activity. Int. J. Mol. Sci. 2020. 21 (6): 2225.
  20. Kim H.J., Lee J.H., Cho S.Y., Jeon J.H., Kim I.G. Transglutaminase 2 mediates transcriptional regulation through BAF250a polyamination. Genes Genomics. 2021. 43 (4): 333–342.
  21. Lepack A., Werner C., Stewart A.F., Fulton S.L., Zhong P., Farrelly L.A. et al. Dopaminylation of histone H3 in ventral tegmental area regulates cocaine seeking. Science. 2020. 368 (6487): 197–201.
  22. Li H., Wu J., Zhang N., Zheng Q. Transglutaminase 2-mediated histone monoaminylation and its role in cancer. Biosci. Rep. 2024. 44 (8): BSR20240493.
  23. Liu C., Gao X., Shi R.X., Wang Y.Y., He X.C., Du H.Z. et al. Microglial transglutaminase 2 deficiency causes impaired synaptic remodelling and cognitive deficits in mice. Cell Prolif. 2023. 56 (9): e13439.
  24. Lorand L., Graham R.M. Transglutaminases: crosslinking enzymes with pleiotropic functions. Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2003. 4 (2): 140–156.
  25. Mi Z., Si T., Kapadia K., Li Q., Muma N.A. Receptor-stimulated transamidation induces activation of Rac1 and Cdc42 and the regulation of dendritic spines. Neuropharmacology. 2017. 117: 93–105.
  26. Peedicayil J., Santhosh S. Histone monoaminylation is a novel epigenetic mechanism in psychiatric disorders. Front. Mol. Neurosci. 2025. 18: 1534569.
  27. Shi R.X., Liu C., Xu Y.J., Wang Y.Y., He B.D., He X.C. et al. The role and mechanism of transglutaminase 2 in regulating hippocampal neurogenesis after traumatic brain injury. Cells. 2023. 12 (4): 558.
  28. Shibata T., Kawabata S.I. Pluripotency and a secretion mechanism of Drosophila transglutaminase. J. Biochem. 2018. 163 (3): 165–176.
  29. Singer M.A., Hortsch M., Goodman C.S., Bentley D. Annulin, a protein expressed at limb segment boundaries in the grasshopper embryo, is homologous to protein cross-linking transglutaminases. Dev. Biol. 1992. 154 (1): 143–159.
  30. Sirikharin R., Utairungsee T., Srisala J., Roytrakul S., Thitamadee S., Sritunyalucksana K. Cell surface transglutaminase required for nodavirus entry into freshwater prawn hemocytes. Fish Shellfish Immunol. 2019. 89: 108–116.
  31. Song Y., Kirkpatrick L.L., Schilling A.B., Helseth D.L., Chabot N., Keillor J.W. et al. Transglutaminase and polyamination of tubulin: posttranslational modification for stabilizing axonal microtubules. Neuron. 2013. 78 (1): 109–123.
  32. Stewart A.F., Lepack A.L., Fulton S.L., Safovich P., Maze I. Histone H3 dopaminylation in nucleus accumbens, but not medial prefrontal cortex, contributes to cocaine-seeking following prolonged abstinence. Mol. Cell. Neurosci. 2023. 125: 103824.
  33. Stewart A.F., Fulton S.L., Durand-de Cuttoli R., Thompson R.E., Chen P.J., Brindley E. et al. Hippocampal γCaMKII dopaminylation promotes synaptic-to-nuclear signaling and memory formation. bioRxiv [Preprint]. 2024. 2024.09.19.613951.
  34. Sugino H., Terakawa Y., Yamasaki A., Nakamura K., Higuchi Y., Matsubara J. et al. Molecular characterization of a novel nuclear transglutaminase that is expressed during starfish embryogenesis. Eur. J. Biochem. 2002. 269 (7): 1957–1967.
  35. Zaltron E., Vianello F., Ruzza A., Palazzo A., Brillo V., Celotti I. et al. The role of transglutaminase 2 in cancer: an update. Int. J. Mol. Sci. 2024. 25 (5): 2797.
  36. Zheng Q., Weekley B.H., Vinson D.A., Zhao S., Bastle R.M., Thompson R.E. et al. Bidirectional histone monoaminylation dynamics regulate neural rhythmicity. Nature. 2025. 637 (8047): 974–982.
  37. Zhu J., Shao Y., Chen K., Zhang W., Li C. A transglutaminase 2-like gene from sea cucumber Apostichopus japonicus mediates coelomocytes autophagy. Fish Shellfish Immunol. 2021. 119: 602–612.
  38. Zuzina A.B., Balaban P.M. Contribution of transglutaminase to the induction and maintenance of long-term synaptic potentiation in neurons in the common snail. Neurosci. Behav. Physiol. 2023. 53: 590–596.

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».