Сравнение молекулярно-генетических механизмов ответа на тепловой и холодовой стрессы у Drosophila melanogaster
- Авторы: Неизвестный Д.С.1, Яковлева Е.Ю.1
-
Учреждения:
- Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
- Выпуск: Том 85, № 1 (2024)
- Страницы: 17-30
- Раздел: Статьи
- URL: https://journals.rcsi.science/0044-4596/article/view/259374
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0044459624010024
- EDN: https://elibrary.ru/wghuxz
- ID: 259374
Цитировать
Аннотация
Молекулярные механизмы ответа на стресс интересны с эволюционной точки зрения, так как часто оказываются под действием естественного отбора. В настоящем исследовании проведен обзор молекулярных механизмов реакции на температурные стрессы на примере модельного организма Drosophila melanogaster, у которого данные механизмы изучены довольно подробно. Проведено сопоставление реакции на тепловой и холодовой стрессы, и выделены сходные и специфические молекулярные механизмы ответа на них. Ключевыми процессами, общими для ответов на оба вида стресса, являются повышение экспрессии генов белков теплового шока (heat shock proteins, HSP) и генов семейства Turandot, а также активация серин-треониновой протеинкиназы p38 MAPK. При тепловом стрессе также наблюдается TORC2-опосредованное образование стрессовых гранул, а при холодовом – повышение синтеза кальций-связывающего белка DCA и криопротекторного белка FROST. Некоторое сходство реакций на тепловой и холодовой стрессы может быть объяснено сходным характером наблюдающихся повреждений и многофункциональностью белков, обеспечивающих стрессовые ответы. Вероятно, между толерантностью к тепловому и холодовому стрессам у D. melanogaster существует эволюционный компромисс: повышение устойчивости к одному стрессу приводит к снижению устойчивости к другому. Дрозофилы на разных стадиях жизненного цикла демонстрируют различную чувствительность к температурным воздействиям, и механизмы ответа на них также частично различаются. Сопоставление результатов исследований, посвященных эволюции белков, принимающих участие в ответе на температурные стрессы, позволяет заключить, что данные молекулярные механизмы быстро эволюционируют у насекомых, и выводы, полученные на D. melanogaster, стоит переносить на других животных, даже в пределах отряда двукрылых, с большой осторожностью. В заключение при помощи базы данных FlyBase была установлена локализация генов, продукты которых участвуют в ответе на температурные стрессы, в геноме дрозофилы. 15 из 21 обсуждаемых в работе генов расположены на третьей хромосоме, из них 10 – на ее правом плече, это позволяет выдвинуть гипотезу об адаптивном сближении генов, белки которых принимают участие в стрессовом ответе в геноме D. melanogaster. Возможно, это позволяет точнее синхронизовать регуляцию их экспрессии. Понимание молекулярных механизмов ответа насекомых на температурные стрессы может иметь практическое значение: помочь в предсказании изменений ареалов отдельных видов и их адаптации к быстро изменяющимся климатическим условиям, а также поспособствовать разработке инсектицидов, позволяющих противостоять насекомым-вредителям сельскохозяйственных культур и инвазивным видам.
Полный текст
Об авторах
Д. С. Неизвестный
Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
Автор, ответственный за переписку.
Email: neizvestnyy.ds@do-student.ru
биологический факультет, кафедра биологической эволюции
Россия, Ленинские горы, 1, Москва, 119991Е. Ю. Яковлева
Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
Email: neizvestnyy.ds@do-student.ru
биологический факультет, кафедра биологической эволюции
Россия, Ленинские горы, 1, Москва, 119991Список литературы
- Amstrup A.B., Bæk I., Loeschcke V., Givskov Sørensen J., 2022. A functional study of the role of Turandot genes in Drosophila melanogaster: An emerging candidate mechanism for inducible heat tolerance // J. Insect Physiol. V. 143. Art. 104456. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2022.104456
- Anderson A.R., Collinge J.E., Hoffmann A.A., Kellett M., McKechnie S.W., 2003. Thermal tolerance trade-offs associated with the right arm of chromosome 3 and marked by the hsr-omega gene in Drosophila melanogaster // Heredity (Edinb). V. 90. P. 195–202. https://doi.org/10.1038/sj.hdy.6800220
- Arboleda-Bustos C.E., Segarra C., 2011. The Dca gene involved in cold adaptation in Drosophila melanogaster arose by duplication of the ancestral regucalcin gene // Mol. Biol. Evol. V. 28. P. 2185–2195. https://doi.org/10.1093/molbev/msr040
- Arimoto K., Fukuda H., Imajoh-Ohmi S., Saito H., Takekawa M., 2008. Formation of stress granules inhibits apoptosis by suppressing stress-responsive MAPK pathways // Nat. Cell Biol. V. 10. P. 1324–1332. https://doi.org/10.1038/ncb1791
- Bayley M., Petersen S.O., Knigge T., Köhler H.-R., Holmstrup M., 2001. Drought acclimation confers cold tolerance in the soil collembolan Folsomia candida // J. Insect Physiol. V. 47. P. 1197–1204. https://doi.org/10.1016/S0022-1910(01)00104-4
- Benedict M.Q., Cockburn A.F., Seawright J.A., 1993. The Hsp70 heat-shock gene family of the mosquito Anopheles albimanus // Insect Mol. Biol. V. 2. P. 93–102. https://doi.org/10.1111/j.1365-2583.1993.tb00130.x
- Bettencourt B.R., Feder M.E., 2001. Hsp70 duplication in the Drosophila melanogaster species group: How and when did two become five? // Mol. Biol. Evol. V. 18. P. 1272–1282. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a003912
- Bing X., Zhang J., Sinclair B.J., 2012. A comparison of Frost expression among species and life stages of Drosophila // Insect Mol. Biol. V. 21. P. 31–39. https://doi.org/10.1111/j.1365-2583.2011.01108.x
- Bischof J.C., 2005. Thermal stability of proteins // Ann. N.-Y. Acad. Sci. V. 1066. P. 12–33. https://doi.org/10.1196/annals.1363.003
- Bogert C.M., 1949. Thermoregulation in reptiles: A factor in evolution // Evolution. V. 3. № 3. P. 195–211. https://doi.org/10.2307/2405558
- Bourbon H.G., Benetah M.H., Guillou E., Mojica-Vazquez L.H., Baanannou A., et al., 2022. A shared ancient enhancer element differentially regulates the bric-a-brac tandem gene duplicates in the developing Drosophila leg // PLoS Genet. V. 18. Art. e1010083. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1010083
- Bubli O.A., Imasheva A.G., Loeschcke V., 1998. Selection for knockdown resistance to heat in Drosophila melanogaster at high and low larval densities // Evolution. V. 52. P. 619–625. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1998.tb01661.x
- Campos-Ortega J.A., Hartenstein V., 1997. Stages of Drosophila embryogenesis // The Embryonic Development of Drosophila melanogaster. Berlin; Heidelberg: Springer. P. 9–102. https://doi.org/10.1007/978-3-66-22489-2_2
- Celniker S.E., Sharma S., Keelan D.J., Lewis E.B., 1990. The molecular genetics of the bithorax complex of Drosophila: Cis-regulation in the Abdominal-B domain // EMBO J. V. 9. P. 4277–4286. https://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1990.tb07876.x
- Colinet H., Fai Lee S., Hoffmann A., 2010. Functional characterization of the Frost gene in Drosophila melanogaster: Importance for recovery from chill coma // PLoS One. V. 5. Art. e10925. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0010925
- Consoulas C., Duch C., Bayline R.J., Levine R.B., 2000. Behavioral transformations during metamorphosis: Remodeling of neural and motor systems // Brain Res. Bull. V. 53. P. 571–583. https://doi.org/10.1016/S0361-9230(00)00391-9
- Craig C.R., Fink J.L., Yagi Y., Ip Y.T., Cagan R.L., 2004. A Drosophila p38 orthologue is required for environmental stress responses // EMBO Rep. V. 5. P. 1058–1063. https://doi.org/10.1038/sj.embor.7400282
- David J., Clavel M.F., 1969. Influence de la température sur le nombre, le pourcentage d’éclosion et la taille des oeufs pondus par Drosophila melanogaster // Ann. Soc. Entomol. Fr. V. 5. № 1. P. 161–177. https://doi.org/10.1080/21686351.1969.12278918
- Ekengren S., Tryselius Y., Dushay M.S., Liu G., Steiner H., Hultmark D., 2001. A humoral stress response in Drosophila // Curr. Biol. V. 11. P. 714–718. https://doi.org/10.1016/S0960-9822(01)00203-2
- Feder M.E., Blair N., Figueras H., 1997. Oviposition site selection: Unresponsiveness of Drosophila to cues of potential thermal stress // Anim. Behav. V. 53. P. 585–588. https://doi.org/10.1006/anbe.1996.0333
- Fujiwara Y., Denlinger D.L., 2007. p38 MAPK is a likely component of the signal transduction pathway triggering rapid cold hardening in the flesh fly Sarcophaga crassipalpis // J. Exp. Biol. V. 210. P. 3295–3300. https://doi.org/10.1242/jeb.006536
- Garbuz D.G., Yushenova I.A., Zatsepina O.G., Przhiboro A.A., Bettencourt B.R., Evgen’ev M.B., 2011. Organization and evolution of hsp70 clusters strikingly differ in two species of Stratiomyidae (Diptera) inhabiting thermally contrasting environments // BMC Evol. Biol. V. 11. Art. 74. https://doi.org/10.1186/1471-2148-11-74
- Gaunt S.J., 2015. The significance of Hox gene collinearity // Int. J. Dev. Biol. V. 59. P. 159–170. https://doi.org/10.1387/ijdb.150223sg
- Gaunt S.J., 2022. Seeking sense in the Hox gene cluster // J. Dev. Biol. V. 10. Art. 48. https://doi.org/10.3390/jdb10040048
- Goller F., Esch H., 1990. Comparative study of chill-coma temperatures and muscle potentials in insect flight muscles // J. Exp. Biol. V. 150. P. 221–231. https://doi.org/10.1242/jeb.150.1.221
- Goto S.G., 2000. Expression of Drosophila homologue of senescence marker protein-30 during cold acclimation // J. Insect Physiol. V. 46. P. 1111–1120. https://doi.org/10.1016/S0022-1910(99)00221-8
- Goto S.G., 2001. A novel gene that is up-regulated during recovery from cold shock in Drosophila melanogaster // Gene. V. 270. P. 259–264. https://doi.org/10.1016/S0378-1119(01)00465-6
- Gupta R.S., Golding G.B., 1993. Evolution of HSP70 gene and its implications regarding relationships between archaebacteria, eubacteria, and eukaryotes // J. Mol. Evol. V. 37. Р. 573–582. https://doi.org/10.1007/BF00182743
- Hazel J., 1990. The role of alterations in membrane lipid composition in enabling physiological adaptation of organisms to their physical environment // Prog. Lipid Res. V. 29. P. 167–227. https://doi.org/10.1016/0163-7827(90)90002-3
- Hoffmann A.A., Blacket M.J., McKechnie S.W., Rako L., Schiffer M., et al., 2012. A proline repeat polymorphism of the Frost gene of Drosophila melanogaster showing clinal variation but not associated with cold resistance // Insect Mol. Biol. V. 21. P. 437–445. https://doi.org/10.1111/j.1365-2583.2012.01149.x
- Hosler J.S., Burns J.E., Esch H.E., 2000. Flight muscle resting potential and species-specific differences in chill-coma // J. Insect Physiol. V. 46. P. 621–627. https://doi.org/10.1016/S0022-1910(99)00148-1
- Hsu S., Belmouaden C., Nolte V., Schlötterer C., 2021. Parallel gene expression evolution in natural and laboratory evolved populations // Mol. Ecol. V. 30. P. 884–894. https://doi.org/10.1111/mec.15649
- Hunt C., Morimoto R.I., 1985. Conserved features of eukaryotic hsp70 genes revealed by comparison with the nucleotide sequence of human hsp70 // Proc. Natl Acad. Sci. V. 82. P. 6455–6459. https://doi.org/10.1073/pnas.82.19.6455
- Hurst L.D., Pál C., Lercher M.J., 2004. The evolutionary dynamics of eukaryotic gene order // Nat. Rev. Genet. V. 5. P. 299–310. https://doi.org/10.1038/nrg1319
- Ikeda K., Morigasaki S., Tatebe H., Tamanoi F., Shiozaki K., 2008. Fission yeast TOR complex 2 activates the AGC-family Gad8 kinase essential for stress resistance and cell cycle control // Cell Cycle. V. 7. P. 358–364. https://doi.org/10.4161/cc.7.3.5245
- Inoue H., Tateno M., Fujimura-Kamada K., Takaesu G., Adachi-Yamada T., et al., 2001. A Drosophila MAPKKK, D-MEKK1, mediates stress responses through activation of p38 MAPK // EMBO J. V. 20. № 19. Р. 5421–5430.
- Itskovich V.B., Shigarova A.M., Glyzina O.Y., Kaluzhnaya O.V., Borovskii G.B., 2018. Heat shock protein 70 (Hsp70) response to elevated temperatures in the endemic Baikal sponge Lubomirskia baicalensis // Ecol. Indic. V. 88. P. 1–7. https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2017.12.055
- Jedlicka P., Mortin M.A., Wu C., 1997. Multiple functions of Drosophila heat shock transcription factor in vivo // EMBO J. V. 16. P. 2452–2462. https://doi.org/10.1093/emboj/16.9.2452
- Jenkins V.K., Larkin A., Thurmond J., 2022. Using FlyBase: A database of Drosophila genes and genetics // Drosophila. Methods in Molecular Biology. V. 2540 / Ed. Dahmann C. N.-Y.: Humana. P. 1–34. https://doi.org/10.1007/978-1-0716-2541-5_1
- Jensen L.T., Cockerell F.E., Kristensen T.N., Rako L., Loeschck V., et al., 2010. Adult heat tolerance variation in Drosophila melanogaster is not related to Hsp70 expression // J. Exp. Zool. A. Ecol. Genet. Physiol. V. 313A. P. 35–44. https://doi.org/10.1002/jez.573
- Jensen D., Overgaard J., Sørensen J.G., 2007. The influence of developmental stage on cold shock resistance and ability to cold-harden in Drosophila melanogaster // J. Insect Physiol. V. 53. P. 179–186. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2006.11.008
- Jevtov I., Zacharogianni M., Oorschot M.M., van, Zadelhoff G., van, Aguilera-Gomez A., et al., 2015. TORC2 mediates the heat stress response in Drosophila by promoting the formation of stress granules // J. Cell Sci. V. 128. № 14. P. 2497–2508. https://doi.org/10.1242/jcs.168724
- Kawasaki F., Koonce N.L., Guo L., Fatima S., Qiu C., et al., 2016. Small heat shock protein-mediated cell-autonomous and nonautonomous protection in a Drosophila model for environmental stress-induced degeneration // Dis. Model Mech. V. 9. № 9. P. 953–964. https://doi.org/10.1242/dmm.026385
- Koštál V., Vambera J., Bastl J., 2004. On the nature of pre-freeze mortality in insects: Water balance, ion homeostasis and energy charge in the adults of Pyrrhocoris apterus // J. Exp. Biol. V. 207. P. 1509–1521. https://doi.org/10.1242/jeb.00923
- Krebs R.A., Feder M.E., 1997. Natural variation in the expression of the heat‐shock protein hsp70 in a population of Drosophila melanogaster and its correlation with tolerance of ecologically relevant thermal stress // Evolution. V. 51. P. 173–179. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1997.tb02398.x
- Krebs R.A., Loeschcke V., 1994. Effects of exposure to short-term heat stress on fitness components in Drosophila melanogaster // J. Evol. Biol. V. 7. P. 39–49. https://doi.org/10.1046/j.1420-9101.1994.7010039.x
- Leemans R., Egger B., Loop T., Kammermeier L., He H., et al., 2000. Quantitative transcript imaging in normal and heat-shocked Drosophila embryos by using high-density oligonucleotide arrays // Proc. Natl Acad. Sci. V. 97. P. 12138–12143. https://doi.org/10.1073/pnas.210066997
- Lehmann P., Ammunét T., Barton M., Battisti A., Eigenbrode S.D., et al., 2020. Complex responses of global insect pests to climate warming // Front. Ecol. Environ. V. 18. P. 141–150. https://doi.org/10.1002/fee.2160
- Lerman D.N., Feder M.E., 2001. Laboratory selection at different temperatures modifies heat-shock transcription factor (HSF) activation in Drosophila melanogaster // J. Exp. Biol. V. 204. P. 315–323. https://doi.org/10.1242/jeb.204.2.315
- Li F., Xia J., Li J., Liu S., Wang X., 2012. p38 MAPK is a component of the signal transduction pathway triggering cold stress response in the MED cryptic species of Bemisia tabaci // J. Integr. Agric. V. 11. P. 303–311. https://doi.org/10.1016/S2095-3119(12)60014-8
- Loker R., Mann R.S., 2022. Divergent expression of paralogous genes by modification of shared enhancer activity through a promoter-proximal silencer // Curr. Biol. V. 32. P. 3545–3555. https://doi.org/10.1016/j.cub.2022.06.069
- MacMillan H.A., Walsh J.P., Sinclai B.J., 2009. The effects of selection for cold tolerance on cross-tolerance to other environmental stressors in Drosophila melanogaster // Insect Sci. V. 16. P. 263–276. https://doi.org/10.1111/j.1744-7917.2009.01251.x
- McColl G., Hoffmann A.A., McKechnie S.W., 1996. Response of two heat shock genes to selection for knockdown heat resistance in Drosophila melanogaster // Genetics. V. 143. P. 1615–1627. https://doi.org/10.1093/genetics/143.4.1615
- Merkey A.B., Wong C.K., Hoshizaki D.K., Gibbs A.G., 2011. Energetics of metamorphosis in Drosophila melanogaster // J. Insect Physiol. V. 57. P. 1437–1445. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2011.07.013
- Moghadam N.N., Ketola T., Pertoldi C., Bahrndorff S., Kristensen T.N., 2019. Heat hardening capacity in Drosophila melanogaster is life stage-specific and juveniles show the highest plasticity // Biol. Lett. V. 15. Art. 20180628. https://doi.org/10.1098/rsbl.2018.0628
- Morrow G., Heikkila J.J., Tanguay R.M., 2006. Differences in the chaperone-like activities of the four main small heat shock proteins of Drosophila melanogaster // Cell Stress Chaperones. V. 11. Р. 51–60. https://doi.org/10.1379/CSC-166.1
- Nielsen M.M., Overgaard J., Sørensen J.G., Holmstrup M., Justesen J., Loeschcke V., 2005. Role of HSF activation for resistance to heat, cold and high-temperature knock-down // J. Insect Physiol. V. 51. P. 1320–1329. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2005.08.002
- Newman C.E., Toxopeus J., Udaka H., Ahn S., Martynowicz D.M., et al., 2017. CRISPR-induced null alleles show that Frost protects Drosophila melanogaster reproduction after cold exposure // J. Exp. Biol. V. 220. № 18. P. 3344–3354. https://doi.org/10.1242/jeb.160176
- Ohtsuki S., Levine M., Cai H.N., 1998. Different core promoters possess distinct regulatory activities in the Drosophila embryo // Genes Dev. V. 12. P. 547–556. https://doi.org/10.1101/gad.12.4.547
- Overgaard J., Tomčala A., Sørensen J.G., Holmstrup M., Krogh P.H., et al., 2008. Effects of acclimation temperature on thermal tolerance and membrane phospholipid composition in the fruit fly Drosophila melanogaster // J. Insect Physiol. V. 54. P. 619–629. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2007.12.011
- Parida S., Mishra S.R., Mishra C., Mohapatra S., Dalai N., et al., 2020. Impact of heat stress on transcriptional abundance of HSP70 in cardiac cells of goat // Anim. Biotechnol. V. 31. P. 223–228. https://doi.org/10.1080/10495398.2019.1583574
- Salehipour-shirazi G., Ferguson L.V., Sinclair B.J., 2017. Does cold activate the Drosophila melanogaster immune system? // J. Insect Physiol. V. 96. P. 29–34. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2016.10.009
- Shamovsky I., Nudler E., 2008. New insights into the mechanism of heat shock response activation // Cell. Mol. Life Sci. V. 65. P. 855–861. https://doi.org/10.1007/s00018-008-7458-y
- Shilova V.Y., Zatsepina O.G., Garbuz D.G., Funikov S.Y., Zelentsova E.S., et al., 2018. Heat shock protein 70 from a thermotolerant Diptera species provides higher thermoresistance to Drosophila larvae than correspondent endogenous gene // Insect Mol. Biol. V. 27. P. 61–72. https://doi.org/10.1111/imb.12339
- Shiota C., Woo J.-T., Lindner J., Shelton K.D., Magnuson M.A., 2006. Multiallelic disruption of the rictor gene in mice reveals that mTOR complex 2 is essential for fetal growth and viability // Dev. Cell. V. 11. P. 583–589. https://doi.org/10.1016/j.devcel.2006.08.013
- Sinclair B.J., 2000. Water relations of the freeze-tolerant New Zealand alpine cockroach Celatoblatta quinquemaculata (Dictyoptera: Blattidae) // J. Insect Physiol. V. 46. P. 869–876. https://doi.org/10.1016/S0022-1910(99)00193-6
- Sinclair B.J., Gibbs A.G., Roberts S.P., 2007. Gene transcription during exposure to, and recovery from, cold and desiccation stress in Drosophila melanogaster // Insect Mol. Biol. V. 16. P. 435–443. https://doi.org/10.1111/j.1365-2583.2007.00739.x
- Sinclair B.J., Roberts S.P., 2005. Acclimation, shock and hardening in the cold // J. Therm. Biol. V. 30. P. 557–562. https://doi.org/10.1016/j.jtherbio.2005.07.002
- Sørensen J.G., Nielsen M.M., Kruhøffer M., Justesen J., Loeschcke V., 2005. Full genome gene expression analysis of the heat stress response in Drosophila melanogaster // Cell Stress Chaperones. V. 10. Art. 312. https://doi.org/10.1379/CSC-128R1.1
- Sørensen J.G., Nielsen M.M., Loeschcke V., 2007. Gene expression profile analysis of Drosophila melanogaster selected for resistance to environmental stressors // J. Evol. Biol. V. 20. P. 1624–1636. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2007.01326.x
- Stocker H., Gallant P., 2008. Getting Started // Drosophila. Methods in Molecular Biology. V. 420 / Ed. Dahmann C. Totowa: Humana Press. P. 27–44. https://doi.org/10.1007/978-1-59745-583-1_2
- Su Q., Li S., Shi C., Zhang J., Zhang G., et al., 2018. Implication of heat-shock protein 70 and UDP-glucuronosyltransferase in thiamethoxam-induced whitefly Bemisia tabaci thermotolerance // J. Pest Sci. V. 91. P. 469–478. https://doi.org/10.1007/s10340-017-0880-x
- Tsvetkova N.M., Horváth I., Török Z., Wolkers W.F., Balogi Z., et al., 2002. Small heat-shock proteins regulate membrane lipid polymorphism // Proc. Natl Acad. Sci. V. 99. P. 13504–13509. https://doi.org/10.1073/pnas.192468399
- Weisman R., Choder M., 2001. The fission yeast TOR homolog, tor1+, is required for the response to starvation and other stresses via a conserved serine // J. Biol. Chem. V. 276. P. 7027–7032. https://doi.org/10.1074/jbc.M010446200
- Xu K., Niu Q., Zhao H., Du Y., Guo L., Jiang Y., 2018. Sequencing and expression characterization of antifreeze protein maxi-like in Apis cerana cerana // J. Insect Sci. V. 18. https://doi.org/10.1093/jisesa/iex109
- Yoder J.A., Benoit J.B., Denlinger D.L., Rivers D.B., 2006. Stress-induced accumulation of glycerol in the flesh fly, Sarcophaga bullata: Evidence indicating anti-desiccant and cryoprotectant functions of this polyol and a role for the brain in coordinating the response // J. Insect Physiol. V. 52. P. 202–214. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2005.10.005